Abstract
Vi giver de første oplysninger om adfærden hos en lille primat (Callithrix jacchus), der lever i et halvtørt Caatinga-miljø i det nordøstlige Brasilien. Vi observerede adfærdsvariationer som reaktion på temperaturudsving i løbet af dagen. På grund af de høje temperaturer, den lave nedbørsmængde og ressourceknaphed i Caatinga samt manglen på fysiologiske tilpasninger (f.eks. en meget koncentreret urin og en halspulsårenet til at køle hjernen ned) hos disse primater, forventede vi, at de almindelige marmosets ville udvise adfærdstilpasninger, såsom en forlænget hvileperiode eller brugen af et stort hjemområde. I løbet af den seks måneder lange periode indsamlede vi 246 timers adfærdsdata fra to grupper (10 individer) af Callithrix jacchus. De fleste af de observerede adfærdsmønstre blev påvirket af temperaturudsving. Dyrene hvilede længere og reducerede andre aktiviteter, såsom fouragering, når temperaturen var højere. Begge undersøgte grupper udnyttede et hjemområde på 2,21-3,26 ha, hvilket ligger inden for det område, der er beskrevet for almindelige marmosets, der lever i Atlanterhavsskoven. Vores resultater bekræfter, at de almindelige marmosets, der lever i Caatinga, tilpasser deres adfærdsmønstre for at klare de høje temperaturer, der kendetegner dette miljø, og fremhæver deres evne til at overleve på tværs af en bred vifte af forskellige miljøforhold.
1. Indledning
Samfundene (Callithrix jacchus) er fordelt over hele det nordøstlige Brasilien og udnytter en række skovtyper, herunder den fugtige atlanterhavsskov og de halvtørre Caatinga-busklandskaber . Atlanterhavsskoven er en fugtig tropisk skov, der modtager mere end 2000 mm regn om året og har en stor biologisk mangfoldighed . Gennemsnitstemperaturerne ligger mellem 14 og 21 °C og kan nå op på højst 35 °C . Caatinga er derimod en mosaik af buske og pletter af sæsonbestemt tør skov med temperaturer på op til 40 °C ; den modtager ca. 500 mm regn om året og har en mere begrænset biodiversitet, især hvad angår pattedyrsfaunaen .
Næsten alle økologiske og adfærdsmæssige undersøgelser af vilde grupper af Callithrix jacchus er blevet udført i Atlanterhavsskoven (f.eks. ). Derimod er der indtil videre kun foretaget tre undersøgelser med C. jacchus, der lever i Caatinga . Moura rapporterede, at C. jacchus i Caatinga forekommer i lavere tætheder og mindre gruppestørrelser (gennemsnitligt 2,9 ± SD 1,67 individer/gruppe) end i områder i Atlanterhavsskoven (8,7 individer/gruppe). de Freitas et al. betegner C. jacchus i Caatinga som relativt talrig (169,7 og 116,7 individer/km2). Amora et al. rapporterede om indtagelse af nye fødeemner (f.eks. dele af kaktusarter (blomster og frugter), nektar fra en terrestrisk bromeliade (Encholirium spectabile), blade fra syv forskellige træarter og brug af Capparaceae, Celastraceae og Vitaceae).
Og selv om de seneste resultater om almindelige marmosets, der lever i Caatinga, er af værdi, mangler der bredere, systematiske undersøgelser af deres adfærd i dette miljø. Dette er særlig vigtigt, fordi undersøgelser tyder på, at pattedyr i Caatinga mangler udprægede fysiologiske tilpasninger , en faktor, der gør adfærdstilpasninger og tilstedeværelsen af mesiske refugier afgørende (;; f.eks.) Det er værd at bemærke, at ingen primat (med undtagelse af lorisiderne ) besidder carotis rete til at køle hjernen ned (; f.eks. ).
Den måde, hvorpå adfærd påvirkes af høje temperaturer hos vilde primater, er blevet vist i forskellige miljøer hos bavianer , chimpanser , brøleaber , hvidansede kapuciner , edderkoppeaber , brune lemurer og vervetaber . Tidligere resultater i semiaride miljøer er af særlig interesse for vores undersøgelse på grund af de normalt højere temperaturer, der kendetegner sådanne miljøer. I denne henseende øgede bavianer, der bor i savannens vegetation, deres hviletid ved høje temperaturer i løbet af dagen og viste også sandbadningsadfærd . I lighed med bavianer tilbragte vervetaber, der bor i halvtørre flodskovområder, længere hvileperioder for at klare de højere temperaturer, selv om dette valg førte til en reduceret fodringstid .
Så vidt vides er alle undersøgelser, der involverer virkningen af temperatur på primaters adfærd, udført med mellemstore til store primater. At have en større kropsstørrelse betyder, at de er bedre egnede til at klare højere temperaturer på grund af deres relativt mindre kropsoverflade . I betragtning af forholdene og udfordringerne i Caatinga, dvs. høje temperaturer og færre tilgængelige ressourcer , og på grund af manglen på fysiologiske tilpasninger til at leve i varme miljøer og deres lille størrelse, forventer vi således, at almindelige marmosets vil udvise klare adfærdstilpasninger. Mere specifikt forventer vi at finde (i) en forlænget hvileperiode og (ii) udnyttelse af et stort hjemområde for at klare de barske forhold i Caatinga.
Det vigtigste mål med denne undersøgelse var derfor systematisk at observere, hvordan adfærden hos almindelige marmosets i Caatinga-miljøet varierer som reaktion på temperaturudsving i løbet af dagen. Derudover indsamlede vi også mere generelle oplysninger om deres økologi og adfærd (dvs. sovepladser, sovecyklus og møder mellem grupper), da vi ved meget lidt om den måde, hvorpå disse små primater lever under halvtørre forhold. Endelig sammenlignede vi, når det var muligt, vores resultater med de resultater, der er rapporteret i litteraturen for den almindelige marmoset i Atlanterhavsskoven. Denne undersøgelse vil sandsynligvis kaste mere lys over den økologiske succes for almindelige marmosets i forskellige miljøer.
2. Materialer og metoder
2.1. Undersøgelsessted
Undersøgelsen blev gennemført på Fazenda Marimbondo i nærheden af kommunen Cabaceiras (384 m højde) i delstaten Paraíba i det nordøstlige Brasilien (7°31′42′S og 36°17′50′W) (figur 1). Det dækker et areal på 400 ha i mikroregionen østlige Cariri, der har et samlet areal på 424 213 ha.
I henhold til Köppens klimaklassifikation betragtes undersøgelsesområdet som BSh-type (varmt semiaridt) . Den gennemsnitlige maksimumstemperatur i den undersøgte periode var 34,1 °C (højeste: 36 °C), den gennemsnitlige minimumstemperatur 22,4 °C (laveste: 20,4 °C), den gennemsnitlige laveste luftfugtighed 32,4 % og den gennemsnitlige højeste luftfugtighed 86,6 % . Temperaturerne blev indhentet fra INMET (det nationale institut for meteorologi; Cabaceiras-stationen, ~5 km fra undersøgelsesstedet) og henviser til tidsintervallet fra kl. 5 om morgenen til kl. 5 om eftermiddagen, hvilket svarede til det tidspunkt, hvor observationerne blev gennemført (f.eks. ). Den gennemsnitlige årlige nedbørsmængde over 86 år (1926 til 2011) var 336,6 mm , hvilket gør området til et af de tørreste områder i Brasilien. I undersøgelsesperioden var nedbørsmængden meget lav, i gennemsnit 10,7 mm/måned . Vegetationstypen er karakteriseret ved træbuske, der er typiske for dette halvtørre område, og domineres af et lille antal spredte træarter (f.eks.) For at måle den gennemsnitlige vegetationstæthed anvendte vi metoden med nærmeste nabo (for flere detaljer se Beasom og Haucke ; f.eks.) Vegetationen er overvejende lav (gennemsnitlig kronedækkehøjde 3,55 ± SD 0,54 m) med en lav træ-/busktæthed (4 460 individer/ha; gennemsnitlig DBH (diameter i brysthøjde) = 10,75 ± SD 2,97 cm); den gennemsnitlige afstand mellem træerne (105 ± SD 23,86 cm) er et resultat af begrænset nedbør og generelt lavvandede og stenede jorde med en lav vandbindingsevne .
2.2. Emner
For nærværende undersøgelse observerede vi to vilde grupper af Callithrix jacchus med i alt 16 individer i begyndelsen af undersøgelsen (tabel 1). Sammensætningen af begge grupper ændrede sig i løbet af undersøgelsen: i gruppe A forsvandt den ynglende hun og en anden voksen hun (januar 2013), og en ny hun kom ind i gruppen og blev den primære ynglefugl. I gruppe B forsvandt fire ud af otte individer (december 2012) fra den ene dag til den anden. I begge grupper blev dyrene identificeret individuelt ved hjælp af naturlige kendetegn, køn, alder og social status inden for gruppen (f.eks, ).
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
Antal personer, der forsvandt i løbet af observationsperioden. Disse individer blev ikke medtaget i de statistiske analyser. |
2.3. Fremgangsmåde
Efter tre måneders tilvænning blev der foretaget systematiske observationer af María Fernanda Castellón De la Fuente fra november 2012 til april 2013, 10 dage om måneden, i alt 246 timers direkte observation (146 timer for gruppe A og 100 timer for gruppe B). Kvantitative adfærdsdata blev indsamlet ved hjælp af metoder til prøveudtagning af fokusdyr . Hver session bestod af en 10-minutters periode med kontinuerlig observation og registrering af de adfærdsmønstre, der er skitseret i tabel 2. Når et dyr i løbet af de 10 minutter var ude af syne (“timeout” ) i mere end 60 sekunder, blev sessionen afbrudt og kasseret i løbet af de 10 minutter. De observerede adfærdsdata blev registreret ved hjælp af en stemmeoptager (Sony ICD-PX312; Sony Corporation, Tokyo).
|
Sessionerne blev gennemført mellem kl. 5 om morgenen og kl. 17 om eftermiddagen. Dagen blev inddelt i 12 tidsintervaller, der hver svarer til 1 time (f.eks. kl. 5.00-6.00; kl. 6.00-7.00 osv.). Vi valgte denne metode for efterfølgende at kunne verificere en eventuel korrelation mellem adfærdsfrekvensen og temperaturudsvingene mellem tidsintervallerne. Fokale forsøgspersoner blev valgt tilfældigt . For hvert individ blev der registreret to til fire sessioner pr. dag. Individerne blev observeret i lige lang tid (150 sessioner pr. individ) med undtagelse af den voksne hun, der kom ind i gruppe A i januar (126 sessioner), i alt 1476 sessioner. Vi forsøgte at fordele adfærdsobservationerne af hvert individ ligeligt over alle tidsintervaller.
Hjemmeområderne blev estimeret ved hjælp af den minimale konvekse polygonmetode . Vi brugte en GPS (eTrex20; Garmin International Inc., Kansas) til at markere hvert nyt sted, hvor individer fra hver gruppe blev observeret. Sovepladserne blev bestemt og markeret med GPS’en, når alle gruppens dyr sidst på dagen var samlet på et bestemt træ og blev fundet på samme sted næste morgen.
Undersøget var ikke-invasivt og overholdt de brasilianske love om forskning med vilde dyr.
2.4. Statistisk analyse
Til statistisk analyse brugte vi data fra de 10 dyr, der ikke var forsvundet i løbet af undersøgelsesperioden. Data fra voksne og unge dyr blev analyseret sammen, da unge dyr i vores undersøgelse var ≥5 måneder gamle, en faktor, der gør deres adfærd temmelig sammenlignelig med den adfærd, der findes hos voksne dyr . Hvert adfærdsmønster blev betragtet som en diskret enhed med en klar begyndelse og afslutning (;; f.eks.) Vi estimerede frekvensen af et adfærdsmønster ved at tælle enten begyndelsen eller slutningen af adfærden . Den gennemsnitlige varighed af de observerede adfærdsmønstre var kort i forhold til den valgte sessionslængde.
Spearmans korrelationskoefficientprocedure blev anvendt til at teste, om frekvensen af en adfærd korrelerede med temperaturerne mellem tidsintervaller . Således korrelerede vi den gennemsnitlige maksimale temperatur for hvert tidsinterval () med middelværdien af den observerede adfærdsfrekvens i forhold til antallet af sessioner pr. individ i hvert tidsinterval.
Vi brugte Friedmans test til at verificere, om frekvensen af en given adfærd (hvile, fouragering, lokomotion eller gummiforsøg) forekom på tværs af tidsintervallerne varierede signifikant. Da antallet af sessioner var lidt forskelligt blandt individerne pr. tidsinterval, dividerede vi det samlede antal af en bestemt adfærd udført af en bestemt abe med antallet af sessioner dedikeret til det pågældende individ i hvert tidsinterval. Dunn’s post hoc-test blev anvendt for at afgøre, ved hvilket tidsinterval adfærden steg eller faldt signifikant. På grund af den lille stikprøvestørrelse udelukkede vi følgende adfærdsmønstre fra den statistiske analyse: grooming (7,6 %), autogrooming (3,8 %) og legeadfærd (1,6 %).
For alle analyser blev den statistiske signifikans sat til . Der blev anvendt en ensidig test, når resultaterne blev forudsagt af en hypotese; ellers blev der anvendt bilaterale test . Vores data var ikke i overensstemmelse med den parametriske statistiske model; derfor anvendte vi ikke-parametriske test . Alle data blev analyseret ved hjælp af det statistiske program GraphPad InStat3 (GraphPad Software, Inc.) og Excel (Microsoft Corporation).
3. Resultater
3.1. Adfærdsdata
De fleste af de observerede adfærdsmønstre korrelerede signifikant med temperaturer mellem tidsintervallerne. Således steg hvileadfærd signifikant med stigende temperatur (Spearmans korrelationskoefficient: , , , , og ). Bevægelsesadfærd faldt, når temperaturen steg (Spearmans korrelationskoefficient: , , , , og ). Gummivori faldt også signifikant med stigende temperatur. Desuden blev der fundet en negativ signifikant korrelation mellem gummivori og temperatur (Spearmans korrelationskoefficient: , , , , , ). Der kunne imidlertid ikke observeres nogen signifikant korrelation mellem fouragering og temperatur (Spearmans korrelationskoefficient: , , , , og ).
Frekvensen af de observerede adfærdsmønstre viste også signifikante forskelle mellem tidsintervallerne (Friedmans: fouragering: , , , , og ; gummivæsen: , , , , og ; lokomotion: , , , , og , hvile: , , , , og ). Fouragering og lokomotion blev fundet at falde signifikant ved 10-tiden (fra henholdsvis 41 % til 19,4 % og 37,1 % til 15,2 %; Dunn’s test: ), mens gummivirksomhed udviste et signifikant fald efter kl. 8 (fra 30,2 % til 9,5 %; Dunn’s test: ). Vågnende adfærd steg signifikant fra kl. 10 om morgenen (fra 0,7 % til 31,5 %; Dunn’s test: ) og bevarede en højere frekvens (mellem 31,5 % og 54,4 % af alle registreringer; Dunn’s test: ) indtil kl. 14 om eftermiddagen, hvor den igen faldt signifikant (fra 44,5 % til 16,7 %; Dunn’s test: ). Faldet i hvileadfærd kl. 14.00 faldt sammen med en betydelig stigning i fouragering (fra 9 % til 34 %; Dunn’s test: ) og i bevægelsesadfærd (12,4 % til 26,4 %; Dunn’s test: ). Gummiværdighed steg igen signifikant kl. 15.00 (fra 1,8 % til 13 %; Dunn’s test: ). Fouragering, gummiforsøgning og bevægelse var de hyppigst forekommende adfærdsmønstre, indtil dyrene gik til sovetræet kl. ca. 17.00 (figur 2).
3.2. Hjemmeområde og møder mellem grupper
Det gennemsnitlige område med hjemområde for de to undersøgelsesgrupper var 2,73 ha (gruppe A: 2,21 ha/gruppe B: 3,26 ha) (figur 1). Vi registrerede møder mellem grupper mellem gruppe A og mindst to andre vildtlevende grupper af almindelige marmosets. Det hjemområde, som gruppe B benyttede, var beliggende 540 m fra gruppe A’s hjemområde. Der blev ikke observeret andre vilde grupper af almindelige marmosets i nærheden af gruppe B’s hjemområde i løbet af undersøgelsesperioden.
3.3. Søvncyklus og sovepladser
Undersøgelsesgruppe A brugte syv sovepladser og gruppe B brugte seks sovepladser i løbet af den seks måneder lange undersøgelsesperiode. Ingen af grupperne brugte samme soveplads mere end to eller tre nætter i træk med et gennemsnit på 1,9 på hinanden følgende nætter. Alle sovepladserne var placeret i trægafler i toppen af de højeste træer (ca. gennemsnitlig højde 5,72 ± SD 3,12 m) i forbindelse med den omkringliggende vegetation. Sovepladserne var placeret i P. juliflora-træer, med undtagelse af en soveplads i gruppe A, der var placeret i toppen af en kokospalme (Cocos nucifera, Arecaceae). I P. juliflora var kronetaget halvt overdækket, og sovepladserne kunne ses mellem træernes blade og grene. Sovepladsen på kokospalmen var helt dækket, og dyrene var skjult mellem palmebladene. Alle gruppens medlemmer sov sammen. Dyrene forlod i gennemsnit deres sovepladser 5 minutter (±SD 4,3 min) efter solopgang og vendte tilbage til deres soveplads ca. 15 minutter (±SD 9,8 min) før solnedgang (tabel 3).
|
|||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
Kilde: http://euler.on.br/ephemeris/index.php. |
4. Diskussion
Vores resultater viser, at almindelige marmosets, der bor i Caatinga, justerede deres adfærdsmønstre for at tilpasse sig de høje temperaturer og den tilsyneladende ressourceknaphed, der karakteriserer dette miljø. Vi baserer denne antagelse på de ændringer i adfærd såsom hvile, fouragering, gummifodring og lokomotion, der blev observeret med temperaturudsving. Vores resultater var sammenlignelige med dem, der blev fundet hos andre primater, der lever under lignende miljøforhold (bavianer: ; vervetaber: ).
I vores undersøgelse blev der opnået en sammenhæng mellem temperatur og hvile i løbet af dagen. Disse resultater supplerer hinanden og forstærker vigtigheden af hvile som en adfærdsmekanisme for at undgå risikoen for termisk stress (f.eks.: ). Mens hvileanfald hos almindelige marmosets på vores undersøgelsessted overvejende fandt sted fra kl. 10.00 til 14.00, blev de samme anfald vist i et meget kortere interval (to timer) på Atlantic Forest-stederne (: kl. 11.00-13.00). Desuden syntes de daglige søvncyklusser også at være længere i Caatinga; det vil sige, at marmosets forlod deres soveplads kun fem minutter efter solopgang og faldt i søvn igen kun 15 minutter før solnedgang. Disse værdier er påfaldende kortere sammenlignet med dem, der er opnået under forhold i den atlantiske skov: 30 minutter efter solopgang og samme længde før solnedgang (f.eks. ). Denne adfærd i Caatinga kan være en mulig strategi for at undgå stigningen i kropstemperaturen, da varmen fra kl. 10 til 14 ser ud til at reducere hyppigheden af lokomotion og fourageringsaktiviteter.
I modsætning til hvile, som blev vist hyppigere ind i middagsperioden (dvs. temperaturen bliver stadig varmere), fulgte fouragering ikke et sådant mønster. I stedet opretholdt den et niveau af forekomst frem til ~10 om morgenen (~31°C) og faldt derefter kraftigt. Som det er observeret hos vervetaber i halvtørre flodskovområder, tyder dette resultat på, at Caatinga-miljøet tvinger de små almindelige marmosets til at opretholde fødesøgningen så længe, som de termisk kan tåle det. For at styrke idéen om, hvor vigtigt det er at skaffe føde i Caatinga, blev bevægelsen gradvist reduceret, efterhånden som temperaturen steg, mens fødesøgningen ikke blev reduceret. Det vil sige, at da opgaven med at bevæge sig kræver en større fysisk indsats af de almindelige marmosets, efterhånden som temperaturen steg, reducerede de denne adfærd, men fortsatte dog med at søge efter føde indtil et vist punkt.
Behovet for at kompensere for fødeknaphed syntes også at gribe ind i gummivæsenet. I løbet af dagen afsatte vores undersøgelsesgrupper en lang periode (op til kl. 8) til denne aktivitet, især i morgentimerne. Dette står også i kontrast til data fra lokaliteter i Atlanterhavsskoven (f.eks. : ~6 til 7 om morgenen; ~4 til 17 om eftermiddagen). En sådan kontrast tyder på, at de almindelige bamsedyr, der lever i Caatinga, i høj grad er afhængige af planteekssudater, da tyggegummi er en let tilgængelig ressource hele året. Amora et al. observerede, at i stedet for hovedsageligt at være afhængige af udnyttelse af gummi, brugte marmosets i Caatinga alternative fødeemner som f.eks. blade. Denne strategi blev ikke observeret under vores undersøgelse. Deres kost bestod hovedsagelig af tyggegummi, frugter, leddyr og små hvirveldyr i lighed med de almindelige marmosets i Atlanterhavsskoven . Det er stadig uklart, hvordan almindelige marmosetsetter tilpasser deres kost til fødevareknaphed, og derfor skal der gennemføres yderligere undersøgelser i Caatinga-habitatet.
Gummiværksætteradfærd hos C. jacchus er også forbundet med størrelsen af deres hjemområde . I vores undersøgelsesgruppes hjemområde lå størrelsen inden for den variation, der er beskrevet for den atlantiske skov (: 2-5 ha; : 0,72-1,62 ha; : 0,5-3 ha; : 4,98 ha; : 2,5-6,5 ha; : 4,11 ha). Tilsyneladende førte de barske forhold, som f.eks. i Caatinga, ikke til et større hjemområde, som vi havde forventet. Omkostningerne ved at udforske et større hjemområde under høje temperaturer i et sådant miljø kan overstige fordelene. Imidlertid syntes møder mellem grupper at have indflydelse på størrelsen af hjemområdet. Det kan således forklares med, at gruppe A’s mindre hjemområde kan forklares ved, at denne gruppe havde møder med nabogrupper mellem grupper. I modsætning hertil havde gruppe B ingen konflikter med andre grupper, hvilket kan have givet dem større bevægelsesfrihed til at udforske et større område.
Endeligt blev op til syv sovepladser pr. gruppe brugt i løbet af vores undersøgelsesperiode (6 måneder), og hver plads blev ikke brugt mere end tre nætter i træk. Tidligere rapporter om antallet af sovepladser i områderne i Atlanterhavsskoven varierer betydeligt (f.eks. : : (11 måneder); : (10 måneder); : (20 måneder); : (4 måneder)). Sovepladserne i Atlanterhavsskoven er normalt placeret i høje træer med et lukket kronetræ og er nær umiddelbare fødekilder som f.eks. gummi . Generelt er sovepladserne valgt med henblik på at give generel komfort og sikkerhed . I vores undersøgelsesperiode var sovepladserne placeret i mere åbne kroner. Ikke desto mindre valgte dyrene at sove i nærheden af eller endog i selve gummitræet.
5. Konklusion
Samlet set udviste almindelige marmosets, der bor i Caatinga, en række adfærdsjusteringer over for temperatursvingninger. Den forlængede periode, hvor de udviser hvilepauser, er især et udtryk for den virkning, som høje temperaturer kan have på denne lille primat. Det er klart, at disse små primaters overlevelsesevne i et så udfordrende miljø kun kan forstås fuldt ud, når de adfærdsmæssige dimensioner tages i betragtning. Vores resultater kan hjælpe os til bedre at forstå, hvordan almindelige marmosets blev en af de mest succesfulde primater, samt hvordan de koloniserer bemærkelsesværdigt forskellige miljøer såsom Caatinga og Atlanterhavsskoven.
Interessekonflikter
Forfatterne erklærer, at der ikke er nogen interessekonflikter i forbindelse med offentliggørelsen af denne artikel.
Anerkendelser
Forfatterne takker Dr. Paul Garber, Dr. Hannah Buchanan-Smith og to anonyme korrekturlæsere for deres værdifulde kommentarer og forslag til den tidligere version af denne artikel. Forfatterne er også meget taknemmelige over for Dr. Geraldo Baracuhy for at have gjort det muligt for Fazenda Marimbondo at gennemføre deres undersøgelse. De vil også gerne takke Dr. André Santos for hans statistiske rådgivning. Denne forskning blev støttet af et tilskud fra FACEPE (IBPG-1280-2.05/11) til María Fernanda Castellón De la Fuente.