Bufonidae

I Introduktion

En gammel opfattelse i teorien om seksuel selektion er, at kun hanner øger deres reproduktionssucces ved at parre sig med flere hunner (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Imidlertid har nylige fremskridt inden for molekylære teknikker til tildeling af faderskab afsløret, at polyandri, hvor hunnerne parrer sig med mere end én han, er udbredt blandt dyr (Birkhead, 1995). Kopulation er potentielt dyrt for hunnerne som følge af tids- og energiudgifter (Sih et al., 1990), eksponering for rovdyr (Fairbairn, 1993), øget risiko for sygdomsoverførsel (Thrall et al., 1997) og mekaniske skader (Eberhard, 1996). Derfor er forståelsen af, hvorfor hunner rutinemæssigt parrer sig med flere hanner, nu et af de mest overbevisende spørgsmål inden for evolutionsbiologien (Andersson og Simmons, 2006; Simmons, 2005).

Polyandri kan have udviklet sig i to hovedsammenhænge. For det første kan det være et mandligt drevet fænomen, hvor hunnerne parrer sig med flere hanner som følge af vedvarende chikane. I disse tilfælde kan hunnerne være ude af stand til at kontrollere, om en parring finder sted (tvungen parring), eller de kan underkaste sig overflødige parringer, fordi det er mindre omkostningsfuldt end at forsøge at modstå dem (bekvemmelighedspolyandri) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). For det andet kan hunnerne anmode om parring med flere hanner, fordi denne adfærd giver adaptive fordele.

Argumenter om fordelene ved polyandri for hunnerne falder i to kategorier: direkte fordele og indirekte “genetiske” fordele. Direkte fordele opstår, hvis hunnerne opnår forældrepleje fra mere end én han (Birkhead, 1995), får ekstra næringsstoffer til afkommet (Zeh og Smith, 1985) eller reducerer konsekvenserne af mandlig infertilitet eller udtømning af sædceller (Byrne og Whiting, 2008; Walker, 1980). Indirekte eller genetiske fordele vil opstå, hvis polyandre hunner oplever fitnessgevinster, når flere faderskaber (i) øger sandsynligheden for, at hunnerne får kompatible partnere (enten på befrugtningstidspunktet eller udviklingsmæssigt; Zeh, 1997), (ii) leverer “gode gener” til deres afkom, eller (iii) forbedrer den genetiske diversitet i deres afkom (Yasui, 1998).

Uafhængigt af de underliggende årsager kan polyandri have vidtrækkende evolutionære konsekvenser, fordi det normalt resulterer i, at sæd fra flere hanner samtidig er tilgængelig til at befrugte æg. Resultatet, sædkonkurrence (Parker, 1970), kan have dybtgående konsekvenser for begge køns reproduktionsadfærd, fysiologi og morfologi (f.eks. Simmons, 2001). Den primære indvirkning på hunnerne er udvælgelse af egenskaber, der gør det muligt at diskriminere mod befrugtning med suboptimale sædceller: kryptisk hunnernes valg (Eberhard, 1996). Hos hanner bør udvælgelse favorisere træk, der øger deres sædcellers konkurrenceevne, eller træk, der hæmmer rivaliserende sædcellers succes (Simmons, 2005). Hannernes trang til at vinde befrugtninger og hunnernes trang til at kontrollere faderskabet kan også komme i konflikt med hinanden, hvilket resulterer i, at det ene køn pålægger det andet betydelige omkostninger (seksuel konflikt: f.eks. Arnqvist og Rowe, 2005). Seksuelle konflikter kan løses til fordel for enten hanner eller hunner; men kampen for at undgå omkostninger pålagt af det modsatte køn kan ofte eskalere til et koevolutionært våbenkapløb, hvor kønnene indgår i en cyklus af tilpasning og modtilpasning, mens de kæmper for at maksimere deres reproduktive succes. Denne proces kan føre til meget hurtige ændringer i parringsadfærd og potentielt til artsdannelse (f.eks. Hosken et al., 2009; Martin og Hosken, 2003). Forståelse af årsagerne til og konsekvenserne af polyandri kan give os vigtig indsigt i udviklingen af seksuel reproduktion og udviklingen af reproduktiv isolation og artsdannelse.

En stor mængde empirisk arbejde om polyandri har fokuseret på dyr med intern befrugtning (f.eks. Birkhead og Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Polyandri er almindeligt hos intern befrugtning, fordi sæd fra flere hanner kan opbevares og/eller blandes i hunnernes forplantningstrakt, hvilket giver udvidede muligheder for sædkonkurrence og befrugtning af flere hanner. Polyandre parringssystemer er også kendt i mange eksterne befrugtere (f.eks. Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), som er blevet anvendt i kritiske analyser af modeller for udviklingen af polyandri (f.eks. kompatibilitet, Evans og Marshall, 2005; Marshall og Evans, 2005a,b). Eksterne gødninger præsenterer en række unikke egenskaber, der forenkler undersøgelsen af de evolutionære årsager til og konsekvenser af polyandri: (1) der er begrænsede tidsforsinkelser mellem ejakulation og befrugtning; (2) der er ingen rækkefølgeeffekter på grund af hannernes parringsrækkefølge; (3) direkte adgang til ubefrugtede æg giver mulighed for eksperimentelt at manipulere faderskab; (4) manglende investering i næringsstoffer fra hannernes side eliminerer behovet for at kontrollere for denne forvirrende variabel (selv om ejakulatkomponenter kan påvirke sædets egenskaber, sæd/æg-interaktioner eller konkurrerende befrugtningssucces, jf. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); og (5) der er ingen mulighed for hunnerne for at udvælge sædceller eller manipulere ejakulater i reproduktionskanalen (Byrne og Roberts, 2000). Anuriske padder har næsten universelt ekstern befrugtning (men se Wells, 2007 for nogle bemærkelsesværdige undtagelser), hvilket betyder, at de også potentielt tilbyder mange af disse fordele i analysen af udviklingen af polyandri og bygger på den allerede omfattende analyse af seksuel udvælgelse hos anuraner.

I løbet af de sidste 30 år har undersøgelser af anuriske padder genereret centrale data i genoplivningen og opbygningen af vores nuværende forståelse af seksuel udvælgelse. Wells (1977) opsummerede et imponerende datasæt om anuriske sociale systemer, og det blev hurtigt fulgt op af nogle vigtige undersøgelser af seksuel udvælgelse inden for enkelte arter (f.eks. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Disse undersøgelser viste betydningen af direkte fordele (f.eks. ressourcer, der forsvares af hanner som kritiske for ægudviklingen, Howard, 1978b) og dokumenterede mønstre for parringssucces i forhold til hannens størrelse, kaldestruktur eller parringstaktik (gennemgået af Gerhardt og Huber, 2002; Halliday og Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Arbejdet med anuriske padder førte også til nogle vigtige teoretiske bidrag, som f.eks. sensorisk udnyttelse (f.eks. Ryan, 1998). Disse specifikke undersøgelser fokuserede på parringsvalg, især kvindelige præferencemønstre og stikord, der kan muliggøre valg. Med vilje eller tilfældigt har de valgt studiearter, hvor polyandri ikke forekom eller i det mindste ikke blev påvist.

Der har været to større oversigter om sædkonkurrence hos padder, som har indeholdt korte diskussioner om polyandri hos anuraner: Halliday og Verrell (1988) og Halliday (1998). Der er yderligere relevante kommentarer i oversigter over parringssystemer hos anuraner eller amfibier og alternative parringstaktikker af Halliday og Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007) og Zamudio og Chan (2008), herunder flere eksempler, der involverer polyandri. Polyandri var ikke fremtrædende i disse tidligere oversigter, da der kun var få rapporter om adfærd, der var i overensstemmelse med dens forekomst, selv om både Halliday og Verrell (1988) og Halliday (1998) foreslog, at polyandri kan være mere almindeligt hos anuraner end rapporteret.

For anuraner med ekstern befrugtning kan polyandri enten være samtidig eller sekventielt. Simultan (eller synkron) polyandri blev brugt af Roberts et al. (1999) til at definere parringer, hvor en hun parrer sig med flere hanner på samme tid. For eksterne befrugtere såsom anuraner behøver hanner imidlertid ikke nødvendigvis at være til stede ved en parring, fordi de kan opnå befrugtninger ved at frigive deres sæd i miljøet, før en hun frigiver sine æg (f.eks. Limerick, 1980) eller meget hurtigt efter afsætningen (jf. Vieties et al., 2004), eller sæd kan overleve i længere perioder (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) i og omkring æggemasser på trods af, at hanner deltager sekventielt. Derfor definerer vi for anuraner, og eksterne befrugtningsorganer generelt, samtidig polyandri som enhver ægnedlæggelsesbegivenhed, hvor sæd fra to eller flere hanner kan være i konkurrence om at befrugte æg. Sekventiel polyandri opstår, når en hun parrer sig med en række hanner over timer, dage, uger eller måneder, hvor der ikke er risiko for sædkonkurrence, f.eks. når æggene aflægges flere forskellige steder med forskellige hanner (Backwell og Passmore, 1990). Begge former for polyandri er kendt hos anuraner.

I dette kapitel diskuterer vi ikke sekventielt polyandri. Udviklingen af sekventielt polyandri kan involvere mange af de genetiske spørgsmål, der er skitseret ovenfor (f.eks. kompatibilitet, genetisk variation, gode gener), men den kan også have en stærk økologisk komponent, der er relateret til optimering af ægoverlevelsen. Der er en litteratur under udvikling om sekventiel polyandri hos anuraner, men indtil videre er denne litteratur stort set deskriptiv (f.eks. Backwell og Passmore, 1990; Byrne og Keogh, 2009; Pröhl, 2002) og utilstrækkelig til at drage klare konklusioner om, hvorfor dette ynglemønster kan have udviklet sig. Byrne og Keogh (2009) fremfører nogle stærke argumenter om den rolle, som uforudsigelighed i ægoverlevelsen spiller som en generisk forklaring på udviklingen af sekventiel polyandri, og disse og andre spørgsmål i forbindelse med sekventiel polyandri er behandlet andetsteds (Byrne og Roberts, in review).

a.

meget begrænset, uafhængig evolution af denne egenskab;

b.

at polyandri er mere udbredt, men stort set ikke rapporteret – dette synspunkt er i overensstemmelse med nylige observationer, der rapporterer polyandri hos Bufo bufo og Rana temporaria, begge arter, som tidligere har haft omfattende undersøgelser af deres parringssystemer (B. bufo, f.eks, Davies og Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, f.eks, Elmberg, 1990; Ryser, 1989); eller

c.

eftersom 4 slægter i familien Rhacophoridae indeholder flere polyandre arter, kan polyandri være en basal karakter i nogle klader.

Polyandri kan være et stærkt selektivt pres på anuraners parringssystemer med et betydeligt potentiale til at generere de samme mønstre af postkopulatorisk seksuel selektion, som ses i mange andre organismer (f.eks, Andersson, 1994; Andersson og Simmons, 2006; Simmons, 2001). Det er plausibelt at tro, at vores viden om anuraners polyandri er omtrent på samme niveau som vores viden om polyandri hos fugle var for mere end 40 år siden, da Lack (1968) hævdede, at over 90 % af fuglene var monogame, og kun et lille antal arter var polyandre. Genetisk arbejde med fugle har nu påvist polyandri hos mere end 90 % af fuglearterne (Griffith et al., 2002). Ingen nuværende undersøgelse af seksuel udvælgelse hos fugle ville ignorere muligheden for polyandri. Polyandri skal nu alvorligt overvejes hos anuraner og muligvis genovervejes i forbindelse med flere klassiske undersøgelser af anuraners seksuelle adfærd og seksuel udvælgelse. Som med fugle vil en målrettet anvendelse af genetiske teknikker til at analysere mønstre af forældreskab være et afgørende skridt i disse vurderinger.

Dette kapitel dækker fire hovedområder: (i) hvordan og hvornår samtidig polyandri forekommer hos anuraner; (ii) omkostninger og fordele ved polyandri; (iii) virkningen af polyandri på sæd- og testikeludviklingen; og (iv) virkningen af polyandri på udviklingen af sædopbevaringsorganer og strategisk ejakulation, kropsstørrelse, kaldestruktur og anuraners diversitet. Vores gennemgang har et stærkt fokus på arbejdet med den australske myobatrachidfrø, Crinia georgiana, da denne arts ynglebiologi, herunder akustisk adfærd, ægfysiologi, polyandri, systematik, maternel forsyning af æg og plasticitet af haletudseudviklingen, er blevet rapporteret i 29 publikationer siden 1995 (Ayre et al., 1984 til Dziminski et al., 2010a). Forskning i forekomsten og udviklingen af polyandri hos anuraner er stadig i sin vorden. Derfor indeholder dette kapitel nødvendigvis en masse observationsdata og naturhistoriske oplysninger, som vi bruger til at foreslå problemer og forskningsretninger.