Fear creates an Allee effect: experimental evidence from seasonal populations

Introduction

I betragtning af at mange populationer udviser stærk negativ tæthedsafhængighed, er udryddelse af dyr noget paradoksalt, fordi individer fra deprimerede populationer burde have høj fitness. Allee-effekter, eller positiv tæthedsafhængighed, er fænomener, der fører til positive relationer mellem populationstæthed og individuel fitness og kan derfor spille en vigtig rolle i at drive små dyrepopulationer til udryddelse . Klassiske eksempler på Allee-effekter har fokuseret på iboende begrænsninger ved små populationer som f.eks. indavlsdepression og genetiske flaskehalse, demografisk stokasticitet, miljømæssige betingelser for levesteder, kooperativ fouragering og parringsbegrænsning . Selv om rovdyr ofte er involveret i udryddelser af dyr, kan rovdyrs rolle i skabelsen af Allee-effekter være begrænset, fordi populationsstørrelsen (dvs. den numeriske respons) af specialiserede rovdyr bør falde i takt med, at byttets populationsstørrelse falder, mens generalistrovdyr kan udvikle alternative søgebilleder og skifte til andre byttedyr, idet begge fænomener fører til negativ tæthedsafhængighed af byttet . Undtagelser involverer ofte specifikke forhold, såsom sociale pattedyr eller type II funktionelle reaktioner i ustrukturerede habitater .

Mens lærebogsresumeer af prædationens virkning fokuserer på rovdyrenes direkte forbrug af byttet, er der voksende beviser for, at frygten for rovdyr kan være lige så vigtig som det direkte forbrug. Når dyr frygter rovdyr, bruger de ofte mere tid på at være på vagt, mindre tid på at søge føde og mindre tid i levesteder af højere fødekvalitet, men mere risikofyldte levesteder . Sådanne adfærdsreaktioner på frygt kan føre til stressrelaterede fysiologiske ændringer og have en negativ indvirkning på kroppens tilstand , som derefter kan påvirke både reproduktionssucces og overlevelse og i sidste ende påvirke den langsigtede populationsdynamik og endog økosystemets funktion . Virkningerne af frygt kan også være transgenerationelle på grund af moderens virkninger, der påvirker udviklingen af afkommet . Faktisk kan frygtens effekt på byttedyrs fitness på populationsniveau i gennemsnit af mange undersøgelser svare til effekten af direkte rovdyrforbrug.

Frygt for rovdyr kan øge Allee-effekterne, fordi individer er mere årvågne, når tætheden falder. Feltundersøgelser af sociale pattedyr har vist, at den individuelle årvågenhed øges, når gruppestørrelsen falder, og at mindre grupper er mere tilbøjelige til at uddø på grund af prædation . En sådan effekt er dog muligvis ikke begrænset til sociale pattedyr, hvis frygt kompenserer for den negative tæthedsafhængighed. Hvis lavere tætheder f.eks. fører til færre sociale interaktioner, kan årvågenhed, der skyldes frygt for rovdyr, blive vigtigere ved at resultere i de facto reducerede tætheder med hensyn til sociale interaktioner. Frygt kan således skabe en Allee-effekt, der øger risikoen for udryddelse og også potentielt destabiliserer dynamikken ved at mindske populationernes evne til at genoprette sig gennem negative tæthedsafhængige processer.

For eksperimentelt at undersøge effekten af tæthed på frygtreaktionen udsatte vi Drosophila for duften af en mantis rovdyr enten i en simuleret ynglesæson, en simuleret ikke-rytningssæson eller ingen af delene, og derefter undersøgte vi frugtbarhed og afkommets kropsmasse ved fire forskellige tætheder. Frygtreaktioner er typisk multimodale, og effekten af frygten fra mantisen skyldes sandsynligvis en kombination af vibrationer og duft fra mantisen og lugten af døde fluer, som mantisen har afføring fra. Tidligere har vi påvist, at udsættelse af Drosophila for en manide rovdyr i den ikke-frugtgivende sæson reducerede frugtbarhed i den følgende ynglesæson, og at udsættelse for manide i ynglesæsonen fik afkommet til at udvikle sig hurtigere og veje mindre som voksne, formentlig fordi stressede mødre påvirkede afkommets udvikling. Virkningerne af frygten i den ikke-rygende sæson blev således overført til at påvirke frugtbarheden i den følgende ynglesæson, og virkningerne af frygten under udviklingen blev overført til at påvirke den voksne kropsmasse. For at forstå virkningen af tæthed på frygtreaktioner undersøgte vi de to slutpunkter, der blev fremhævet i vores tidligere undersøgelse: frugtbarhed og kropsmasse hos afkommet. Vi forudsagde, at frygtens overførselsvirkning på både frugtbarhed og afkoms kropsmasse ville være større ved mindre populationsstørrelser, fordi individerne bruger mere tid på at være årvågne. Da populationsparametrene for vores undersøgelsespopulation tidligere er blevet kvantificeret i detaljer , modellerede vi derefter disse effekters indvirkning på populationsstabilitet og persistens.

Materiale og metoder

Mange dyr har forskellige stadier i deres årscyklus (sæsoner), der svarer til miljøvariationer, hovedsageligt fødetilgængelighed. Her betragter vi et system med to sæsoner defineret ved, om et dyr yngler eller ikke yngler (; se elektronisk supplerende materiale, Detaljerede metoder, figur S1), selv om principperne kan udvides til at omfatte mere komplekse sæsoner. Vores system efterligner flere nøgleelementer af sæsonbestemte forhold i naturen: (i) ynglesæsonen er kortere end den ikke-ynglende sæson; (ii) fluerne er ikke fødevarebegrænset i den ikke-ynglende sæson ved de fleste tætheder, men hunnerne har ingen proteinkilde og intet æglægningsmedie og lægger derfor ikke æg; og (iii) fecunditeten falder med tiden i løbet af ynglesæsonen, fordi sent lagte æg har lav overlevelse .

Vi brugte kinesiske bedende mantider, Tenodera aridifolia sinensis (herefter “mantider”) som rovdyr. Tidligere arbejde viste, at mantiderne kan forårsage stærke frygtreaktioner i naturen, idet planteædende byttedyr emigrerer fra områder, hvor mantiderne er indført . Vi testede Drosophila med enkelte første stadie af mantider, der havde ædt voksne Drosophila i hele deres liv før forsøgets start. For at kontrollere for alder og kropsmasse brugte vi kun individuelle voksne Drosophila på mellem 1 og 3 dage fra forældre, der var opdrættet ved lav tæthed. For at få disse afkom udvalgte vi hanner og hunner og placerede 16 individer (50 : 50 kønsforhold) i separate beholdere med frisk mad i 24 timer. Vi brugte kun individer, der kom frem mellem dag 10 og 12 efter udlægning. Vi kombinerede derefter disse afkom og grupperede tilfældigt lige mange hanner og hunner i en af tre “rovdyr”-behandlinger: ‘kontrol’ uden mantid, ‘ikke ynglende mantid’ med mantid til stede, men ikke synlig i den ikke ynglende sæson og ‘ynglende mantid’ med mantidduft imprægneret i 24 timer før målingerne. For hver “rovdyr”-behandling havde vi fire “tæthedsbehandlinger” (n = 15 gentagelser ved hver tæthed og “rovdyr”-behandling): 4, 16, 80 og 160 individer (50 : 50 kønsforhold).

Alle behandlinger begyndte ved starten af den ikke-ynglende sæson og sluttede ved slutningen af ynglesæsonen, som vi betegnede som dag 0. Efter 4 dage i den ikke-ynglende sæson flyttede vi de overlevende til ynglesæsonen, men kontrollerede tætheden (så der var den samme tæthed i ynglesæsonen og i den ikke-ynglende sæson, selv om nogle individer døde i den ikke-ynglende sæson) ved at kombinere alle overlevende fra hver behandling i slutningen af den ikke-ynglende periode og derefter placere den samme tæthed af fluer (50 : 50 kønsforhold), som var til stede i den ikke-ynglende sæson, i hver yngleflaske (n = 9-14 gentagelser ved hver tæthed og “rovdyr”-behandling i ynglesæsonen).

For at undersøge virkningerne af “rovdyr”-behandlingen og tætheden på reproduktionsudbyttet talte vi det samlede antal fremkomne afkom, som vi kaldte “fecundity” (frugtbarhed). I betragtning af at over 90 % af æggene klækkes, er antallet af fremkomne unger meget lig med og stærkt korreleret med antallet af æg, der lægges . Vi målte også ‘hunlig afkomsmasse’, som var den gennemsnitlige masse af hunlig afkom på den dag, hvor unge fluer kom frem.

(a) Populationsmodel

For at undersøge konsekvenserne af frygt på populationsniveau brugte vi en bi-sæsonbestemt populationsmodel konstrueret og valideret af Betini et al. på de samme linjer af fluer, som vi brugte i denne undersøgelse. Modellen beskriver responserne på populationsniveau inden for vores sæsonbestemte eksperimentelle system via en bi-seasonal Ricker-model. Populationsstørrelsen ved slutningen af ynglesæsonen, Xt, for generation t er givet ved

og populationsstørrelsen ved slutningen af den ikke-avlssæson, Yt, er givet ved:

hvor rmax er den maksimale iboende vækstrate i ynglesæsonen, c er en koefficient, der repræsenterer den overførselsvirkning, der er forbundet med yngeltætheden, Kb er bæreevnen i ynglesæsonen, rnb er den iboende vækstrate i den ikke-ynglende sæson, og Knb er bæreevnen i den ikke-ynglende sæson. For at konstruere modellen antog vi, at virkningen af reduceret frugtbarhed i forbindelse med frygt i den ikke-avlssæson ville medføre en proportional stigning i c og et fald i rmax (reduceret størrelse af afkom; ), mens virkningen af reduceret udviklingstid i forbindelse med frygt i avlssæsonen var et proportionalt fald i rmax (reduceret størrelse af afkom; ).

Vi præsenterer resultaterne fra 10 000 simuleringer med tilfældig støj multipliceret med de samme populationsmodeller (kønsforhold på 50 : 50) i både ynglesæsonen og den ikke-ynglende sæson (2σ = ±80 %, men med en overlevelse i den ikke-ynglende sæson begrænset til ikke at være større end 1), således at populationsstørrelsen ved afslutningen af den ikke-ynglende sæson og ynglesæsonen havde en stokastisk komponent. Hvis populationen faldt til under ét individ, blev populationen betragtet som uddød.

(b) Statistisk analyse

For at sammenligne frugtbarhed og udviklingstid blandt “rovdyr”-behandlinger, tætheder og deres interaktioner anvendte vi generelle lineære modeller. Alle analyser blev udført i R. v. 3.2.0 med statistisk signifikans sat til α = 0,05.

Resultater

Fekunditeten varierede med ‘rovdyr’-behandling (generel lineær model: F2,139 = 7,6, p = 0,0005), tæthed (F1,139 = 344, p < 0,00001) og interaktionen mellem ‘rovdyr’-behandling og tæthed (F2,139 = 3,85, p = 0,02). Fekunditeten faldt således med tætheden og var lavere i den behandling, hvor der ikke var ynglende mantiser, men effekten af den behandling, hvor der ikke var ynglende mantiser, var kun tydelig ved lave tætheder (figur 1). Kropsmassen af hunnernes afkom varierede med “rovdyr”-behandlingen (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), tætheden (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) og interaktionen mellem “rovdyr”-behandlingen og tætheden (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Således faldt kropsmassen af hunnernes afkom med tætheden og var lavere i begge eksperimentelle “rovdyr”-behandlinger, men effekten af begge “rovdyr”-behandlinger var kun tydelig ved lave tætheder (figur 1). En relativ Allee-effekt var til stede for begge egenskaber, idet virkningen af frygt var større ved lave tætheder, og egenskabsniveauerne faldt eller forblev stabile ved lave tætheder sammenlignet med moderate tætheder.

Populationsmodeller, der inkorporerer effekten af frygt, var mindre stabile end modeller, der ikke inkorporerede frygt (figur 2). Specifikt blev sæsonbestande ustabile ved en intrinsisk væksthastighed på ca. 3,6, når frygt blev inkorporeret i modellen sammenlignet med 4,2, når frygt ikke blev inkorporeret. I modsætning hertil blev sæsonbestande uden carry-over-effekt eller frygt ustabile ved en indbygget vækstrate på 3,2. Sandsynligheden for udryddelse faldt med bæreevnen og den oprindelige populationsstørrelse (figur 3). Sandsynligheden for uddøen ved lave bæreevner og oprindelige populationsstørrelser var højere for populationer med frygt end uden frygt (figur 3). Sandsynligheden for udryddelse for en indledende populationsstørrelse på 4 og en bæreevne på 10 var ca. 48 % med frygt og ca. 33 % uden frygt. I modsætning hertil var sandsynligheden for udryddelse for en oprindelig populationsstørrelse på 20 og en bæreevne på 60 ca. 0,15 % med frygt og ca. 0,02 % uden frygt. Selv om den absolutte forskel i sandsynligheden for udryddelse med frygt var størst ved lav indledende populationsstørrelse og bæreevne, var den relative forskel således størst ved højere indledende populationsstørrelser og bæreevne (figur 3b).

Diskussion

Som vi havde forudsagt, var effekten af frygt på frugtbarhed og afkomsvækst mest udtalt ved lave tætheder. Ved lave tætheder, som tidligere vist , forårsagede duften af en mantid i den ikke-fødte sæson hunfluer til at yngle i dårlig tilstand og lægge færre æg, der voksede til mindre fluer, mens duften af en mantid i ynglesæsonen forårsagede hunfluer til at lægge æg, der udviklede sig til mindre fluer. Ved høje tætheder oplevede fluerne tilsyneladende ikke virkningen af frygt, enten fordi fluerne allerede var på maksimalt stressniveau, eller fordi de brugte mindre tid på at være årvågne i nærvær af mange artsfæller. Uanset den nærmeste mekanisme kompenserede frygt delvist for effekten af negativ tæthedsafhængighed, hvilket skabte en demografisk Allee-effekt.

Vores eksperimentelle system viste klart en Allee-effekt svarende til dem, der rapporteres at forekomme i feltundersøgelser af sociale pattedyr. For eksempel er overlevelsen af lam hos bighornfår (Ovis canadensis) positivt korreleret med befolkningstætheden, fordi større flokke bedre kan beskytte deres afkom, men der er ingen generel sammenhæng mellem befolkningstæthed og vækst på grund af andre forvirrende variabler i naturen. Dødeligheden er højere i små surikatgrupper (Suricata suricatta) end i store grupper, men kun i områder med stor prædation, og i disse områder uddør alle små surikatgrupper til sidst . På samme måde har feltundersøgelser dokumenteret Allee-effekter i forbindelse med funktionelle type II-reaktioner . F.eks. overvælder rovdyrene forsvaret i små fuglekolonier , små indfødte dyrepopulationer udryddes af generelle, indførte rovdyr, og fiskebestandene mindskes, når det kommercielle fiskeri koncentrerer sine ressourcer på de svindende populationer . Endelig har komplekse interaktioner mellem flere forskellige byttedyr ført til Allee-effekter hos karibuer . Vores undersøgelse udvider disse tidligere undersøgelser til at give klare eksperimentelle beviser for, at rovdyr kan skabe Allee-effekter ud over de snævre situationer, der tidligere var tænkt på, og som involverede type II-prædation i ustrukturerede habitater eller sociale pattedyr .

Andre undersøgelser påviste Allee-effekter i Drosophila baseret på faktorer, der er indbygget i populationen, snarere end effekten af rovdyr . Ved lav populationsstørrelse reduceres de aggregerende feromonniveauer og dermed hunnernes æglægningsrater . De deraf følgende lavere larvetætheder er ikke i stand til at dæmpe svampevæksten, hvilket fører til en reduceret overlevelse af larverne . Vores arbejde udvider disse ideer til systemer, der omfatter rovdyr og sæsonbestemthed.

Frygt har tendens til at destabilisere populationer ved at mindske små populationers evne til at genopbygge sig selv via negativ tæthedsafhængighed. Faktisk var sandsynligheden for udryddelse højere for populationer i tilstedeværelse af frygt end uden frygt. I modsætning hertil havde tæthedsmedierede carry-over-effekter, som er blevet rapporteret i den samme eksperimentelle sæsonbestemte population, der blev anvendt i denne undersøgelse, en tendens til at stabilisere populationer . Man kunne således forvente, at frygt ville øge populationsstabiliteten på grund af de øgede overførselsvirkninger fra ikke-avl til avl og fra moderen til afkommet. Selv med frygt var populationsstabiliteten faktisk højere med overførselsvirkninger end uden overførselsvirkninger. Men da disse virkninger kun var udtalte ved lave tætheder, hvilket førte til lavere frugtbarhed og populationsvækst, var nettovirkningen af frygt at destabilisere populationerne.

Vores arbejde kan have direkte praktiske konsekvenser. Invasive arthropode generalist rovdyr, såsom kinesiske bedemantider, har forstyrret mange økosystemer verden over, selv om deres virkninger ofte er vanskelige at forudsige . Faktisk udøver leddyrgeneralistiske rovdyr ofte en stærk top-down-kontrol over byttepopulationer, primært via frygt snarere end direkte prædation, og ofte fører det til trofiske kaskader . Mantider er kendt for at øge frygten i byttepopulationer, hvilket får dem til at udvandre fra områder med høje mantidetætheder , og vores arbejde tyder på, at byttearter med de laveste tætheder kan blive mest påvirket. Vi foreslår, at de destabiliserende og Allee-effekter, der er forbundet med frygt for disse rovdyr, kan være en af grundene til, at deres virkninger er uforudsigelige. Selv om vores manter kun spiste Drosophila, fordi vi opretholdt en konstant mantidetæthed i stedet for at præsentere en numerisk reaktion, der er typisk for et specialiseret rovdyr, er vores resultater måske mere typiske for et generalistprædator, hvis forekomst holdes høj af alternative byttedyr, selv når en bytteart falder.

Sandsynligheden for uddøen var størst i vores sæsonmæssige eksperimenter for små indledende populationsstørrelser og små bæreevner, hvilket ikke er overraskende, da mange tidligere uddøen er sket, når populationsstørrelsen er blevet reduceret (f.eks. overjagt) eller bæreevnen i sagens natur er lav (f.eks. ø-arter) . Vi viser tydeligt, at reduktioner i bæreevne (f.eks. tab af levesteder) kan gøre populationer sårbare over for stokastiske hændelser (f.eks. klimatiske variationer), der reducerer populationsstørrelsen, men at disse virkninger forværres, hvis der er frygt til stede. Det er interessant, at den relative virkning af frygt var størst ved relativt større populationsstørrelser og bæreevne, fordi frygt reducerede tæthedsafhængighedens evne til at redde disse populationer under nedbrud (figur 3). Som sådan er frygt endnu et eksempel på flere, sandsynligvis interagerende Allee-effekter, der komplicerer populationsforvaltningen .

Predatorer har forårsaget udryddelse af mange vilde dyr, og frygt-associerede Allee-effekter kan have spillet en rolle i disse udryddelser . Især frygt er kendt for at være forbundet med populationsnedgang i mange vilde systemer. F.eks. har stigende bestande af rovfugle ført til nedgang i vandfuglebestande, primært ved at få vandfuglene til at reducere den tid, de bruger på at søge føde eller forlade deres afkom i massevis, som så bliver ædt af andre fugle . Vi foreslår, at sådanne frygtvirkninger kan blive mere udtalte, når populationsstørrelsen falder, som observeret af Gilchrist , hvilket fører til reduceret modstandsdygtighed i små populationer og øget sandsynlighed for udryddelse.

Datatilgængelighed

Data vises i det elektroniske supplerende materiale.

Autors bidrag

K.H.E. skrev manuskriptet, udførte eksperimenterne og udførte analysen med bistand fra G.S.B. og D.R.N. D.R.N. overvågede arbejdet og designede undersøgelsen sammen med K.H.E. Alle forfattere gav den endelige godkendelse til offentliggørelse.

Konkurrerende interesser

Vi erklærer, at vi ikke har nogen konkurrerende interesser.

Funding

D.R.N. blev finansieret af et Discovery Grant fra Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada (NSERC) og en forskningslektorat fra University of Guelph. K.H.E. modtog et postdoc-stipendium fra NSERC.

Fodnoter

Elektronisk supplerende materiale er tilgængeligt online på https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.