Bufonidae

I Einleitung

Die Theorie der sexuellen Selektion geht seit langem davon aus, dass nur Männchen ihren Fortpflanzungserfolg durch die Paarung mit mehreren Weibchen steigern (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Jüngste Fortschritte bei den molekularen Techniken zur Bestimmung der Vaterschaft haben jedoch gezeigt, dass Polyandrie, bei der sich Weibchen mit mehr als einem Männchen paaren, unter Tieren weit verbreitet ist (Birkhead, 1995). Die Kopulation ist für die Weibchen potenziell kostspielig, da sie Zeit und Energie kostet (Sih et al., 1990), Raubtieren ausgesetzt ist (Fairbairn, 1993), das Risiko einer Krankheitsübertragung erhöht (Thrall et al., 1997) und mechanische Schäden verursacht (Eberhard, 1996). Folglich ist die Frage, warum sich Weibchen routinemäßig mit mehreren Männchen paaren, heute eine der spannendsten Fragen der Evolutionsbiologie (Andersson und Simmons, 2006; Simmons, 2005).

Polyandrie kann sich in zwei Hauptkontexten entwickelt haben. Erstens kann es sich um ein vom Männchen gesteuertes Phänomen handeln, bei dem sich die Weibchen als Folge anhaltender Belästigung mit mehreren Männchen paaren. In diesen Fällen sind die Weibchen möglicherweise nicht in der Lage zu kontrollieren, ob eine Paarung stattfindet (erzwungene Kopulation), oder sie lassen sich auf überflüssige Paarungen ein, weil dies weniger kostspielig ist als der Versuch, sich dagegen zu wehren (Komfort-Polyandrie) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). Zweitens können sich Weibchen um die Paarung mit mehreren Männchen bemühen, weil dieses Verhalten adaptive Vorteile bietet.

Die Argumente für die Vorteile der Polyandrie für Weibchen lassen sich in zwei Kategorien einteilen: direkte Vorteile und indirekte „genetische“ Vorteile. Direkte Vorteile ergeben sich, wenn Weibchen elterliche Fürsorge von mehr als einem Männchen erhalten (Birkhead, 1995), zusätzliche Nährstoffe für die Nachkommenschaft erwerben (Zeh und Smith, 1985) oder die Folgen männlicher Unfruchtbarkeit oder Spermienmangel verringern (Byrne und Whiting, 2008; Walker, 1980). Indirekte oder genetische Vorteile ergeben sich, wenn polyandrische Weibchen Fitnessgewinne erfahren, wenn die Mehrfachvaterschaft (i) die Wahrscheinlichkeit erhöht, dass die Weibchen kompatible Partner erhalten (entweder zum Zeitpunkt der Befruchtung oder im Laufe der Entwicklung; Zeh, 1997), (ii) „gute Gene“ für ihre Nachkommenschaft liefert oder (iii) die genetische Vielfalt ihrer Nachkommenschaft erhöht (Yasui, 1998).

Ungeachtet der zugrundeliegenden Ursachen kann die Polyandrie weitreichende evolutionäre Folgen haben, da sie in der Regel dazu führt, dass Spermien von mehreren Männchen gleichzeitig zur Befruchtung von Eiern zur Verfügung stehen. Das Ergebnis, der Spermienwettbewerb (Parker, 1970), kann tiefgreifende Auswirkungen auf das Fortpflanzungsverhalten, die Physiologie und die Morphologie beider Geschlechter haben (z. B. Simmons, 2001). Die primäre Auswirkung auf die Weibchen ist die Selektion auf Merkmale, die eine Diskriminierung der Befruchtung durch suboptimale Spermien ermöglichen: kryptische weibliche Wahl (Eberhard, 1996). Bei den Männchen sollte die Selektion Merkmale begünstigen, die die Konkurrenzfähigkeit ihrer Spermien erhöhen, oder Merkmale, die den Erfolg konkurrierender Spermien hemmen (Simmons, 2005). Das Bestreben der Männchen, die Befruchtung zu gewinnen, und das der Weibchen, die Vaterschaft zu kontrollieren, kann auch in Konflikt geraten, was dazu führt, dass ein Geschlecht dem anderen erhebliche Kosten auferlegt (sexueller Konflikt: z. B. Arnqvist und Rowe, 2005). Sexuelle Konflikte können entweder zugunsten der Männchen oder der Weibchen gelöst werden; der Kampf um die Vermeidung von Kosten, die vom anderen Geschlecht auferlegt werden, kann jedoch oft zu einem ko-evolutionären Wettrüsten eskalieren, bei dem die Geschlechter in einen Zyklus von Anpassung und Gegenanpassung eintreten, während sie um die Maximierung ihres Fortpflanzungserfolgs kämpfen. Dieser Prozess kann zu sehr schnellen Veränderungen im Paarungsverhalten und möglicherweise zur Artbildung führen (z. B. Hosken et al., 2009; Martin und Hosken, 2003). Das Verständnis der Ursachen und Folgen der Polyandrie kann uns wichtige Einblicke in die Evolution der sexuellen Fortpflanzung und die Evolution der reproduktiven Isolation und Artbildung geben.

Ein Großteil der empirischen Arbeiten zur Polyandrie hat sich auf Tiere mit interner Befruchtung konzentriert (z. B. Birkhead und Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Polyandrie ist bei Tieren mit interner Befruchtung weit verbreitet, da die Spermien mehrerer Männchen im Fortpflanzungstrakt der Weibchen gelagert und/oder vermischt werden können, was erweiterte Möglichkeiten für Spermienkonkurrenz und Befruchtung durch mehrere Männchen bietet. Polyandrische Paarungssysteme sind auch bei vielen externen Befruchtern bekannt (z. B. Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), die in kritischen Analysen von Modellen zur Evolution der Polyandrie verwendet wurden (z. B. Kompatibilität, Evans und Marshall, 2005; Marshall und Evans, 2005a,b). Externe Dünger weisen eine Reihe einzigartiger Merkmale auf, die die Untersuchung der evolutionären Ursachen und Folgen der Polyandrie vereinfachen: (1) es gibt nur begrenzte Zeitverzögerungen zwischen Ejakulation und Befruchtung; (2) es gibt keine Ordnungseffekte aufgrund der männlichen Paarungsreihenfolge; (3) der direkte Zugang zu unbefruchteten Eiern bietet die Möglichkeit, die Vaterschaft experimentell zu manipulieren; (4) das Fehlen von Nährstoffinvestitionen durch die Männchen beseitigt die Notwendigkeit, für diese Störvariable zu kontrollieren (obwohl die Bestandteile des Ejakulats die Eigenschaften der Spermien, die Interaktionen zwischen Spermien und Eiern oder den konkurrierenden Befruchtungserfolg beeinflussen können, vgl. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); und (5) es gibt keine Möglichkeit für die Weibchen, Spermien zu selektieren oder Ejakulate im Fortpflanzungstrakt zu manipulieren (Byrne und Roberts, 2000). Anurische Amphibien haben fast durchgängig eine externe Befruchtung (aber siehe Wells, 2007 für einige bemerkenswerte Ausnahmen), was bedeutet, dass sie auch potenziell viele dieser Vorteile bei der Analyse der Evolution der Polyandrie bieten und auf der bereits umfangreichen Analyse der sexuellen Selektion bei Anuriern aufbauen.

In den letzten 30 Jahren haben Studien an anurischen Amphibien entscheidende Daten für die Wiederbelebung und den Aufbau unseres aktuellen Verständnisses der sexuellen Selektion geliefert. Wells (1977) fasste einen beeindruckenden Datensatz über die Sozialsysteme von Anuren zusammen, dem rasch einige wichtige Studien über die sexuelle Selektion innerhalb einzelner Arten folgten (z. B. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Diese Studien zeigten die Bedeutung direkter Vorteile (z. B. Ressourcen, die von den Männchen als entscheidend für die Entwicklung der Eier verteidigt werden, Howard, 1978b) und dokumentierten Muster des Paarungserfolgs in Abhängigkeit von der Größe des Männchens, der Rufstruktur oder der Paarungstaktik (besprochen von Gerhardt und Huber, 2002; Halliday und Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Arbeiten über Anuren-Amphibien führten auch zu einigen wichtigen theoretischen Beiträgen, z. B. zur sensorischen Ausbeutung (z. B. Ryan, 1998). Diese spezifischen Studien konzentrierten sich auf die Partnerwahl, insbesondere auf die Präferenzmuster der Weibchen und die Hinweise, die eine Wahl ermöglichen könnten. Absichtlich oder zufällig haben sie Studienarten gewählt, bei denen Polyandrie nicht vorkam oder zumindest nicht nachgewiesen wurde.

Es gibt zwei große Übersichtsarbeiten über den Spermienwettbewerb bei Amphibien, die kurze Erörterungen über Polyandrie bei Anuren enthalten: Halliday und Verrell (1988) und Halliday (1998). Weitere einschlägige Kommentare finden sich in Übersichten über Paarungssysteme bei Anuren und Amphibien und alternative Paarungstaktiken von Halliday und Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007) und Zamudio und Chan (2008), einschließlich mehrerer Beispiele, die Polyandrie beinhalten. Polyandrie wurde in diesen früheren Übersichten nicht hervorgehoben, da es nur wenige Berichte über Verhaltensweisen gab, die mit ihrem Auftreten übereinstimmen, obwohl sowohl Halliday und Verrell (1988) als auch Halliday (1998) annahmen, dass Polyandrie bei Anuren häufiger vorkommt als berichtet.

Bei Anuren mit externer Befruchtung kann Polyandrie entweder simultan oder sequentiell sein. Simultane (oder synchrone) Polyandrie wurde von Roberts et al. (1999) verwendet, um Paarungen zu definieren, bei denen sich ein Weibchen mit mehreren Männchen gleichzeitig paart. Bei externen Befruchtern wie Anuren müssen die Männchen jedoch nicht unbedingt bei einer Paarung anwesend sein, da sie Befruchtungen erzielen können, indem sie ihre Spermien in die Umwelt abgeben, bevor ein Weibchen ihre Eier freisetzt (z. B. Limerick, 1980) oder sehr bald nach der Ablage (vgl. Vieties et al., 2004), oder die Spermien können über längere Zeiträume (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) in und um die Eimassen überleben, obwohl die Männchen nacheinander anwesend sind. Daher definieren wir bei Anuren und bei externen Befruchtern im Allgemeinen gleichzeitige Polyandrie als jedes Ereignis der Eiablage, bei dem die Spermien von zwei oder mehr Männchen um die Befruchtung der Eier konkurrieren können. Sequentielle Polyandrie liegt vor, wenn sich ein Weibchen über Stunden, Tage, Wochen oder Monate hinweg mit einer Reihe von Männchen paart, bei denen keine Gefahr der Spermienkonkurrenz besteht, z. B. wenn die Eier an mehreren verschiedenen Orten von verschiedenen Männchen abgelegt werden (Backwell und Passmore, 1990). Beide Formen der Polyandrie sind bei Anuren bekannt.

In diesem Kapitel wird nicht auf die sequentielle Polyandrie eingegangen. Die Evolution der sequentiellen Polyandrie kann viele der oben beschriebenen genetischen Aspekte beinhalten (z.B. Kompatibilität, genetische Variation, gute Gene), aber sie kann auch eine starke ökologische Komponente haben, die mit der Optimierung des Überlebens der Eier zusammenhängt. Es gibt eine sich entwickelnde Literatur über sequentielle Polyandrie bei Anuren, aber bisher ist diese weitgehend deskriptiv (z. B. Backwell und Passmore, 1990; Byrne und Keogh, 2009; Pröhl, 2002) und unzureichend, um klare Schlussfolgerungen darüber zu ziehen, warum sich dieses Fortpflanzungsmuster entwickelt haben könnte. Byrne und Keogh (2009) bringen einige starke Argumente über die Rolle der Unvorhersehbarkeit des Überlebens von Eiern als allgemeine Erklärung für die Evolution der sequentiellen Polyandrie vor, und diese und andere Fragen im Zusammenhang mit der sequentiellen Polyandrie werden an anderer Stelle erörtert (Byrne und Roberts, in Rezension).

Polyandrie könnte einen starken Selektionsdruck auf die Paarungssysteme von Anuren ausüben und ein beträchtliches Potential haben, die gleichen Muster postkopulatorischer sexueller Selektion zu erzeugen, wie sie in vielen anderen Organismen zu beobachten sind (z.B., Andersson, 1994; Andersson und Simmons, 2006; Simmons, 2001). Es ist plausibel anzunehmen, dass unser Wissen über die Polyandrie bei Anuren in etwa dem Stand von vor mehr als 40 Jahren entspricht, als Lack (1968) behauptete, dass über 90 % der Vögel monogam und nur eine kleine Anzahl von Arten polyandrisch seien. Genetische Untersuchungen bei Vögeln haben inzwischen die Polyandrie bei mehr als 90 % der Vogelarten nachgewiesen (Griffith et al., 2002). Keine aktuelle Studie zur sexuellen Selektion bei Vögeln würde die Möglichkeit der Polyandrie außer Acht lassen. Die Polyandrie muss nun auch bei Anuren ernsthaft in Betracht gezogen und möglicherweise im Zusammenhang mit mehreren klassischen Studien über das Sexualverhalten und die sexuelle Selektion bei Anuren überdacht werden. Wie bei den Vögeln wird die gezielte Anwendung genetischer Techniken zur Analyse von Abstammungsmustern ein entscheidender Schritt bei diesen Bewertungen sein.

Dieses Kapitel behandelt vier Hauptbereiche: (i) wie und wann gleichzeitige Polyandrie bei Anuren auftritt; (ii) die Kosten und Vorteile der Polyandrie; (iii) die Auswirkungen der Polyandrie auf die Evolution von Spermien und Hoden; und (iv) die Auswirkungen der Polyandrie auf die Evolution von Samenspeicherorganen und strategischer Ejakulation, Körpergröße, Rufstruktur und Anurenvielfalt. Der Schwerpunkt unserer Übersichtsarbeit liegt auf dem australischen Myobatrachidenfrosch Crinia georgiana, da die Fortpflanzungsbiologie dieser Art, einschließlich des akustischen Verhaltens, der Eiphysiologie, der Polyandrie, der Systematik, der mütterlichen Versorgung der Eier und der Plastizität der Kaulquappenentwicklung, seit 1995 in 29 Publikationen beschrieben wurde (Ayre et al., 1984 bis Dziminski et al., 2010a). Die Erforschung des Vorkommens und der Entwicklung der Polyandrie bei Anuren steckt noch in den Kinderschuhen. Daher enthält dieses Kapitel notwendigerweise viele Beobachtungsdaten und naturkundliche Informationen, die wir nutzen, um Probleme und Forschungsrichtungen aufzuzeigen.