Daxter taucht zum ersten Mal in Jak and Daxter: The Precursor Legacy auf, wo er und Jak ein Boot zur Nebelinsel nehmen, einem Ort, vor dessen Besuch Samos der Weise sie gewarnt hat. Daxter fällt versehentlich in einen Bottich mit Dark Eco und wird in ein Ottsel (halb Otter, halb Wiesel) verwandelt. Daxters Unfall führt die Handlung der Geschichte an, als er Hilfe von Gol sucht, um ihn wieder in einen normalen Menschen zu verwandeln.
In Jak II öffnet sich ein Tor, das Jak, Daxter, Keira und Samos nach Haven City schickt, einer zukünftigen Version ihrer Welt. Als sie dort auftauchen, wird Jak von Wachen ins Gefängnis gebracht. Zwei Jahre später findet Daxter Jak und hilft ihm, aus dem Gefängnis auszubrechen. Sie machen sich auf die Suche, um herauszufinden, wohin man sie geschickt hat, und treffen sich wieder mit Keira und Samos. Unterwegs nehmen sie Aufträge von einem Slumbesitzer, Krew, an, und Daxter lernt seine große Liebe Tess kennen. Nach den Ereignissen der Handlung übernimmt Daxter Krews Bar und benennt sie in „Naughty Ottsel“ um.
In Jak 3 wird Jak aus Haven City in die Einöde geworfen, und Daxter folgt ihm. Gegen Ende der Handlung stellt sich heraus, dass Daxter derselben Spezies angehört wie die Precursors, eine Gruppe uralter Wesen, von denen gesagt wird, dass sie die Welt und die Eco darin erschaffen haben. Als sie die Welt retten, gewähren die Precursors Daxter das, was er sich am meisten wünscht: eine Hose, und verwandeln seine Freundin Tess in ein Ottsel, damit sie zusammen sein können.
Daxter spielt direkt nachdem Jak und Daxter durch das Warptor gehen und getrennt werden. Ein alter Mann namens Osmo bietet Daxter einen Job an, um Metallkäfer zu vernichten. Daxter nimmt den Job an und erledigt Missionen, während er gleichzeitig nach Jak sucht.
In The Lost Frontier geht Daxter mit Jak nach The Brink, um Keira bei ihrer Suche nach einer Weisen zu begleiten. Daxter ist mehr Dark Eco ausgesetzt und macht eine weitere, aber vorübergehende Verwandlung in eine Form durch, die als Dark Daxter bekannt ist, ähnlich wie Dark Jak. Als Dark Daxter wird Daxter etwa zwei Meter groß, kann Dark-Eco-Sprengungen abfeuern und sich wie ein Tornado drehen. Auch seine Persönlichkeit verändert sich in dieser Form und wird aggressiver und rücksichtsloser.
Beide, Jak und Daxter, sind als spielbare Charaktere im Crossover-Kampfspiel PlayStation All-Stars Battle Royale erschienen. Daxter hat auch einen Gastauftritt in Uncharted: Drake’s Fortune, wo Daxter am Arm eines Neoprenanzugs zu sehen ist, auf dessen Vorderseite „OTTsel“ steht.