I Introducción
Una noción largamente sostenida en la teoría de la selección sexual es que sólo los machos mejoran su éxito reproductivo apareándose con múltiples hembras (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Sin embargo, los recientes avances en técnicas moleculares para asignar la paternidad han revelado que la poliandria, en la que las hembras se aparean con más de un macho, está muy extendida entre los animales (Birkhead, 1995). La cópula es potencialmente costosa para las hembras como resultado de los gastos de tiempo y energía (Sih et al., 1990), la exposición a los depredadores (Fairbairn, 1993), el aumento del riesgo de transmisión de enfermedades (Thrall et al., 1997) y los daños mecánicos (Eberhard, 1996). En consecuencia, entender por qué las hembras se aparean rutinariamente con múltiples machos es ahora una de las cuestiones más apremiantes de la biología evolutiva (Andersson y Simmons, 2006; Simmons, 2005).
La poliandria puede haber evolucionado en dos contextos principales. En primer lugar, puede ser un fenómeno impulsado por los machos en el que las hembras se aparean con múltiples machos como consecuencia del acoso persistente. En estos casos, las hembras pueden ser incapaces de controlar si un apareamiento tiene lugar (cópula forzada), o pueden someterse a apareamientos superfluos porque esto es menos costoso que intentar resistirse a ellos (poliandria de conveniencia) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). En segundo lugar, las hembras pueden solicitar el apareamiento con múltiples machos porque este comportamiento les proporciona ventajas adaptativas.
Los argumentos sobre los beneficios de la poliandria para las hembras se dividen en dos categorías: beneficios directos y beneficios «genéticos» indirectos. Los beneficios directos surgen si las hembras obtienen cuidados parentales de más de un macho (Birkhead, 1995), adquieren nutrientes extra para la progenie (Zeh y Smith, 1985) o reducen las consecuencias de la infertilidad masculina o el agotamiento del esperma (Byrne y Whiting, 2008; Walker, 1980). Los beneficios indirectos o genéticos surgirán si las hembras poliándricas experimentan ganancias de aptitud cuando la paternidad múltiple (i) aumenta la probabilidad de que las hembras obtengan parejas compatibles (ya sea en el punto de fertilización o en el desarrollo; Zeh, 1997), (ii) suministra «buenos genes» para su progenie, o (iii) aumenta la diversidad genética de su progenie (Yasui, 1998).
Independientemente de las causas subyacentes, la poliandria puede tener consecuencias evolutivas de gran alcance, ya que suele dar lugar a que el esperma de múltiples machos esté disponible simultáneamente para fertilizar los óvulos. El resultado, la competencia espermática (Parker, 1970), puede tener profundos impactos en el comportamiento reproductivo, la fisiología y la morfología de ambos sexos (por ejemplo, Simmons, 2001). El principal impacto en las hembras es la selección de rasgos que permiten discriminar la fecundación por espermatozoides subóptimos: elección femenina críptica (Eberhard, 1996). En los machos, la selección debería favorecer los rasgos que mejoran la competitividad de su esperma, o los rasgos que inhiben el éxito del esperma rival (Simmons, 2005). El impulso de los machos para ganar fecundaciones y el de las hembras para controlar la paternidad también pueden entrar en conflicto, dando lugar a que un sexo imponga costes significativos al otro (conflicto sexual: por ejemplo, Arnqvist y Rowe, 2005). El conflicto sexual puede resolverse a favor de los machos o de las hembras; sin embargo, la lucha por evitar los costes impuestos por el sexo opuesto puede convertirse a menudo en una carrera armamentística coevolutiva en la que los sexos entran en un ciclo de adaptación y contraadaptación mientras luchan por maximizar su éxito reproductivo. Este proceso puede conducir a un cambio muy rápido en los comportamientos de apareamiento y, potencialmente, a la especiación (por ejemplo, Hosken et al., 2009; Martin y Hosken, 2003). Entender las causas y las consecuencias de la poliandria puede darnos ideas clave sobre la evolución de la reproducción sexual y la evolución del aislamiento reproductivo y la especiación.
Una gran cantidad de trabajo empírico sobre la poliandria se ha centrado en animales con fertilización interna (por ejemplo, Birkhead y Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). La poliandria es común en los animales con fecundación interna porque el esperma de múltiples machos puede ser almacenado y/o mezclado en el tracto reproductivo de las hembras, proporcionando amplias oportunidades para la competencia espermática y la fertilización por parte de múltiples machos. Los sistemas de apareamiento poliándrico también se conocen en muchos fecundadores externos (por ejemplo, Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), que se han utilizado en análisis críticos de modelos de la evolución de la poliandria (por ejemplo, compatibilidad, Evans y Marshall, 2005; Marshall y Evans, 2005a,b). Los abonos externos presentan una serie de características únicas que simplifican la investigación de las causas y consecuencias evolutivas de la poliandria (1) hay retrasos limitados entre la eyaculación y la fertilización; (2) no hay efectos de orden debido a la secuencia de apareamiento de los machos; (3) el acceso directo a los óvulos no fertilizados proporciona la oportunidad de manipular experimentalmente la paternidad; (4) la falta de inversión de nutrientes por parte de los machos elimina la necesidad de controlar esta variable de confusión (aunque los componentes de la eyaculación pueden afectar a las propiedades de los espermatozoides, las interacciones esperma/huevo o el éxito de la fertilización competitiva, cf. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); y (5) no hay oportunidad para que las hembras seleccionen el esperma o manipulen los eyaculados en el tracto reproductivo (Byrne y Roberts, 2000). Los anfibios anuros, casi universalmente, tienen fertilización externa (pero ver Wells, 2007 para algunas excepciones notables) lo que significa que también ofrecen potencialmente muchas de estas ventajas en el análisis de la evolución de la poliandria y se basan en el ya extenso análisis de la selección sexual en los anuros.
Durante los últimos 30 años, los estudios sobre los anfibios anuros han generado datos fundamentales en la reavivación y la construcción de nuestra comprensión actual de la selección sexual. Wells (1977) resumió un impresionante conjunto de datos sobre los sistemas sociales de los anuros, al que siguieron rápidamente algunos estudios clave sobre la selección sexual dentro de una sola especie (por ejemplo, Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Esos estudios demostraron la importancia de los beneficios directos (por ejemplo, los recursos defendidos por los machos como críticos para el desarrollo de los huevos, Howard, 1978b) y documentaron patrones de éxito en el apareamiento en relación con el tamaño del macho, la estructura de las llamadas o las tácticas de apareamiento (revisado por Gerhardt y Huber, 2002; Halliday y Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Los trabajos sobre anfibios anuros también dieron lugar a algunas contribuciones teóricas importantes, como la explotación sensorial (por ejemplo, Ryan, 1998). Estos estudios específicos se centraron en la elección de pareja, particularmente en los patrones de preferencia de las hembras y en las señales que podrían permitir la elección. Intencionadamente, o por casualidad, han elegido especies de estudio donde la poliandria no ocurría o, al menos, no se detectaba.
Ha habido dos revisiones importantes sobre la competencia espermática en anfibios que han incluido breves discusiones sobre la poliandria en anuros: Halliday y Verrell (1988) y Halliday (1998). Hay otros comentarios relevantes en las revisiones de los sistemas de apareamiento de anuros o anfibios y las tácticas de apareamiento alternativas de Halliday y Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007), y Zamudio y Chan (2008), incluyendo varios ejemplos que implican la poliandria. La poliandria no era prominente en estas revisiones anteriores ya que había pocos reportes de comportamientos consistentes con su ocurrencia, aunque tanto Halliday y Verrell (1988) como Halliday (1998) sugirieron que la poliandria podría ser más común en los anuros de lo reportado.
Para los anuros con fertilización externa, la poliandria puede ser simultánea o secuencial. La poliandria simultánea (o sincrónica) fue utilizada por Roberts et al. (1999) para definir los apareamientos en los que una hembra se aparea con múltiples machos al mismo tiempo. Sin embargo, en el caso de los fecundadores externos, como los anuros, los machos no tienen que estar necesariamente presentes en un apareamiento, ya que pueden conseguir la fecundación liberando su esperma en el medio ambiente antes de que la hembra libere sus huevos (por ejemplo, Limerick, 1980) o muy poco después de la deposición (cf. Vieties et al., 2004), o el esperma puede sobrevivir durante largos períodos (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) en y alrededor de las masas de huevos a pesar de que los machos asistan secuencialmente. Por lo tanto, para los anuros, y los fertilizadores externos en general, definimos la poliandria simultánea como cualquier evento de deposición de huevos en el que el esperma de dos o más machos puede estar en competencia para fertilizar los huevos. La poliandria secuencial se produce cuando una hembra se aparea con una serie de machos a lo largo de horas, días, semanas o meses en los que no hay riesgo de competencia espermática, por ejemplo, cuando los huevos se depositan en varios lugares diferentes con distintos machos (Backwell y Passmore, 1990). Ambas formas de poliandria se conocen en los anuros.
En este capítulo, no discutimos la poliandria secuencial. La evolución de la poliandria secuencial puede implicar muchas de las cuestiones genéticas señaladas anteriormente (por ejemplo, compatibilidad, variación genética, genes buenos), pero también puede tener un fuerte componente ecológico relacionado con la optimización de la supervivencia de los huevos. Existe una literatura en desarrollo sobre la poliandria secuencial en los anuros, pero hasta ahora es en gran medida descriptiva (por ejemplo, Backwell y Passmore, 1990; Byrne y Keogh, 2009; Pröhl, 2002) e inadecuada para sacar conclusiones claras sobre por qué podría haber evolucionado este patrón de reproducción. Byrne y Keogh (2009) presentan algunos argumentos sólidos sobre el papel de la imprevisibilidad en la supervivencia de los huevos como explicación genérica de la evolución de la poliandria secuencial, y estas y otras cuestiones relacionadas con la poliandria secuencial se consideran en otro lugar (Byrne y Roberts, en revisión).
Basado en la observación directa de los comportamientos de apareamiento o en los datos genéticos de las puestas de huevos, la poliandria simultánea se conoce en siete familias de ranas: Bufonidae (1 género), Hylidae (1 género), Leptodactylidae (1 género), Myobatrachidae (1 género), Leiopelmatidae (1 género), Rhachophoridae (4 géneros) y Ranidae (1 género; Tabla I). La dispersión sistemática de los ejemplares puede indicar
Tabla I. Resumen de la ocurrencia de la poliandria simultánea en los anuros
| Especies | Distribución | Proporción de apareamientos poliándricos | Número de machos por apareamiento | Evidencia | Mecanismo | Referencia |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Agalychnis callidryas | Desde el sur de México hasta Panamá | Desconocido | 2 | Dos machos amplexados dorsalmente uno encima del otro o uno al lado del otro. Datos de huellas de ADN de dos apareamientos | Amplexo simultáneo. Los machos luchan por la aposición cloacal | D’Orgeix y Turner (1995) |
| Agalychnis saltator | América Central | Desconocido | 4 intentos de amplexo, 2 durante la deposición de huevos | Múltiples machos amplexan a una sola hembra, todos dorsalmente. | Supuesta liberación simultánea de esperma | Roberts (1994) |
| Ascaphus truei | Estados Unidos | Desconocido | 2, un macho en amplexo dorsal y un segundo macho en amplexo ventral | En los apareamientos de laboratorio, los machos se aparean secuencialmente a partir de emparejamientos similares | Copulexo secuencial: el esperma se almacena internamente permitiendo la competencia espermática | Stephenson y Verrell (2009) |
| Bufo americanus | Estados Unidos | Desconocido | 2 | Los machos pequeños mantienen contacto con la cloaca de los machos más grandes en el amplexo, sentados detrás pero moviéndose con la pareja amplexada | Supuestamente liberación simultánea de esperma | Kaminsky (1997) |
| Bufo bufo | Austria, Reino Unido | 25-33% en campo | 1-2 | Múltiples machos amplexando a una sola hembra, simultáneamente. Datos de microsatélites de puestas de huevos individuales | Supuestamente liberación simultánea de esperma | Sztatecsny et al. (2006) |
| Chiromantis dudhwaensis | Norte de la India | Desconocido | 1-6 | Múltiples machos amplexando a la hembra dorsalmente | Supuesta liberación simultánea de esperma en masas de huevos de espuma | Biswas (2000) |
| Chiromantis rufescens | Liberia | Desconocido | 3 | Múltiples machos amplexando a la hembra dorsalmente | Supuesta liberación simultánea de esperma en la espuma masas de huevos | Coe (1967) |
| Chiromantis xerampelina | África meridional | Incierta | Media de 5.5 por masa de huevos | Masasas de huevos de espuma en árboles, múltiples machos por nido de espuma de una sola hembra. La hembra amplexa a un solo macho, pero puede cambiar de macho entre los episodios de deposición de huevos en un solo nido de espuma. La exclusión del esperma de los machos amplexados da lugar a la fecundación por parte de los machos periféricos | Supuesto de liberación simultánea de esperma | Jennions et al. (1992) y Jennions y Passmore (1993) |
| Crinia georgiana | Australia suroccidental | Varía entre poblaciones: 33-73% (6-96 apareamientos por sitio) Alozimas: 50% Microsatélites: 27-75% | 1-8 | Observación de apareamientos que implican a múltiples machos, amplexos dorsales y ventrales más otros machos periféricos. Datos de aloenzimas: dos apareamientos. Dos padres (≈ 50% cada uno). Microsatélites: 4-13 puestas analizadas por sitios, 10 sitios | Los machos liberan simultáneamente el esperma | Roberts et al. (1999), Byrne (2002) y Dziminski et al. (2010a) |
| Kurixalus eiffingeri | Taiwán | 60% (5 nidadas) | 1-2 | Machos periféricos amplejan detrás del macho amplejado inguinalmente. Análisis genético de cuatro loci de microsatélites |
Los machos presumiblemente liberan simultáneamente el esperma sobre los huevos cuando éstos se depositan en el sustrato en la superficie del agua dentro de bambúes o huecos de árboles | Chen et al. (comunicación personal, 2009) |
| Leptodactylus podicipinus | Brasil | Desconocido | Hasta 8 | Machos grandes focales amplexan a las hembras, construyen nidos de espuma, machos periféricos más pequeños presuntamente liberan esperma en el nido de espuma | Supuestos machos liberan esperma en la espuma | Prado y Haddad (2003) |
| Osteopilus septentrionalis | Poblaciones introducidas en Florida, nativo de Cuba | Desconocido | Desconocido | Posibilidad inferida de la proximidad de los machos no apareados a las parejas amplexadas | Sugiere que los machos no apareados podrían liberar esperma cerca de las parejas amplexadas que depositan huevos | Salinas (2006) |
| Phyllomedusa distincta | Brasil, Selva Atlántica | Desconocido | 1-4 | Múltiples machos se unen a una pareja amplexada durante la deposición de los huevos. Machos adicionales dorsales y laterales al macho amplexado | Amplexo simultáneo, se presume que todos los machos liberan esperma en los huevos | Prado et al. (2006) |
| Phyllomedusa rohdei | Brasil, selva atlántica | ≈ 2% | 1-3 | El macho se unió a una pareja amplexada y permaneció amplexado-normalmente desplazado | Amplexo simultáneo durante la puesta de huevos | Wogel et al. (2005) |
| Polypedates leucomystax | Asia del Sureste | Desconocido | 3 | Múltiples machos amplexando dorsalmente a una sola hembra. Las cloacas de los tres machos se engullen en la espuma que forma el nido | Se supone que todos los machos liberan esperma en la espuma | Feng y Narins (1991) |
| Rhachophorus arboreus | Japón | Desconocido | 3-4 | Múltiples machos amplexando a una sola hembra dorsalmente | Liberación simultánea de esperma en un nido de espuma | Kusano et al. (1991) |
| Rhacophorus megacephahlus Nota: reportado como Polypedates megacephalus | Taiwán | 31% de 61 apareamientos | 2-5 | Múltiples machos amplexando a una sola hembra dorsalmente | Liberación simultánea de esperma en un nido de espuma: arbóreo o en la orilla sobre el agua | Yang (1998) y Zhang (1988) |
| Rhachophorus moltrechti | Taiwán | Un apareamiento | 2-4 | Múltiples machos amplexando dorsalmente a una sola hembra | Supuesto de liberación simultánea de esperma en un nido de espuma en el suelo | Wen (2001) |
| Rhachophorus schlegelli | Japón | 44.4% | 1-4 | Múltiples machos amplexando dorsalmente a una sola hembra | Machos periféricos insertan la cloaca en el nido de espuma hecho por la pareja amplexada | Fukuyama (1991) |
| Rhachophorus taipeianus | Taiwán | 10.3% de 87 apareamientos | 2-4 | Inferidos a partir de observaciones del comportamiento de apareamiento | Supuesto de liberación simultánea de esperma en un nido de espuma en el suelo | Yang (1987, 1998) |
| Rhachophorus smaragdinus | Taiwán | 12.9% de 70 | 2-3 | Múltiples machos amplexando dorsalmente a una sola hembra | Supuesta liberación simultánea de esperma en un nido de espuma en el suelo | Chen (1991) |
| Rana arvalis | Suecia | 14% (Colonia1.2) o 29% (Gerud) | 1-2 | Genotipos de microsatélites (9 loci). Evaluación de la paternidad mediante el software Gerud, o Colony1.2. Sin observación del comportamiento | Desconocida, recogida de masas de huevos recién depositadas | Knopp y Merilä (2009) |
| Rana dalmatina | Francia | Varía entre las poblaciones, más alta si la depredación de los machos se reduce experimentalmente | 1-2 | Datos de aloenzimas: patrones de segregación en las puestas de huevos. Ninguna observación de comportamiento | Desconocido | Lodé y Lesbarrères (2004) y Lodé et al. (2004) |
| Rana temporaria | Suecia | 48-55% | Sin observaciones de apareamientos | Datos de aloenzimas: patrones de segregación en las puestas de huevos estimando el parentesco y el número mínimo de padres para las distribuciones de genotipos | Sin observaciones: se especuló con la existencia de múltiples machos que liberan esperma o que nadan libremente en el agua en los lugares de deposición de huevos comunales | Laurila y Seppä (1998) |
| Rana temporaria | España | 84% | 1 inicialmente,1 secuencialmente pero a veces ≥ 2 secuencialmente | Análisis de microsatélites de puestas individuales | Piratería de puestas en la que los machos piratas entran en la puesta después de la deposición y mejoran el éxito de la fecundación | Vieites et al. (2004) |
En algunos casos, los nombres de las especies y/o géneros han sido modificados respecto a los nombres originales para ajustarse al uso en Frost et al. (2006) y según la actualización en «Amphibian Species of the World 5.4, an Online Reference» (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/index.php—last consultado el 13 de abril de 2010).
a.
una evolución muy limitada e independiente de este rasgo;
b.
que la poliandria está más extendida pero no se ha informado de ella-esta opinión es coherente con las observaciones recientes que informan de la poliandria en Bufo bufo y Rana temporaria, ambas especies sobre las que se han realizado extensos estudios previos de sus sistemas de apareamiento (B. bufo, por ejemplo, Davies y Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, por ejemplo, Elmberg, 1990; Ryser, 1989); o
c.
dado que 4 géneros de la familia Rhacophoridae contienen varias especies poliándricas, la poliandria podría ser un carácter basal en algunos clados.
La poliandria puede ser una fuerte presión selectiva sobre los sistemas de apareamiento de los anuros con un potencial considerable para generar los mismos patrones de selección sexual postcopulatoria que se observan en muchos otros organismos (e.g., Andersson, 1994; Andersson y Simmons, 2006; Simmons, 2001). Es plausible creer que nuestro conocimiento de la poliandria en los anuros está más o menos donde estaba el conocimiento de la poliandria en las aves hace más de 40 años, cuando Lack (1968) afirmó que más del 90% de las aves eran monógamas y sólo un pequeño número de especies eran poliándricas. Los trabajos genéticos con aves han demostrado ahora la poliandria en más del 90% de las especies de aves (Griffith et al., 2002). Ningún estudio actual sobre la selección sexual en las aves ignoraría la posibilidad de la poliandria. La poliandria debe considerarse ahora seriamente en los anuros, y posiblemente reconsiderarse, en el contexto de varios estudios clásicos sobre el comportamiento sexual de los anuros y la selección sexual. Al igual que en el caso de las aves, la aplicación específica de técnicas genéticas para analizar los patrones de parentesco será un paso crítico en esas evaluaciones.
Este capítulo abarca cuatro áreas principales: (i) cómo y cuándo ocurre la poliandria simultánea en los anuros; (ii) los costes y beneficios de la poliandria; (iii) el impacto de la poliandria en la evolución del esperma y los testículos; y (iv) el impacto de la poliandria en la evolución de los órganos de almacenamiento de esperma y la eyaculación estratégica, el tamaño del cuerpo, la estructura de las llamadas y la diversidad de los anuros. Nuestra revisión se centra en el trabajo sobre la rana australiana Myobatrachid, Crinia georgiana, ya que la biología de la reproducción de esta especie, incluyendo el comportamiento acústico, la fisiología de los huevos, la poliandria, la sistemática, el aprovisionamiento materno de los huevos, y la plasticidad del desarrollo de los renacuajos, se ha informado en 29 publicaciones desde 1995 (Ayre et al., 1984 a Dziminski et al., 2010a). La investigación sobre la ocurrencia y la evolución de la poliandria en los anuros está todavía en sus inicios. Por lo tanto, este capítulo contiene necesariamente muchos datos de observación e información de historia natural que utilizamos para sugerir problemas y direcciones de investigación.