El miedo crea un efecto Allee: evidencia experimental de poblaciones estacionales

Introducción

Dado que muchas poblaciones muestran una fuerte densidad-dependencia negativa, la extinción de animales es algo paradójico porque los individuos de poblaciones deprimidas deberían tener una alta aptitud. Los efectos Allee, o la densidad-dependencia positiva, son fenómenos que conducen a relaciones positivas entre la densidad de la población y la aptitud individual y, por lo tanto, pueden desempeñar un papel importante en la conducción de las poblaciones de animales pequeños a la extinción . Los ejemplos clásicos de los efectos Allee se han centrado en las limitaciones intrínsecas a un tamaño de población pequeño, como la depresión por endogamia y los cuellos de botella genéticos, la estocasticidad demográfica, el condicionamiento ambiental del hábitat, el forrajeo cooperativo y la limitación de parejas. Aunque los depredadores suelen estar implicados en las extinciones de animales, el papel de la depredación en la creación de los efectos Allee puede ser limitado, ya que el tamaño de la población (es decir, la respuesta numérica) de los depredadores especialistas debería disminuir a medida que el tamaño de la población de la presa disminuye, mientras que los depredadores generalistas pueden desarrollar imágenes de búsqueda alternativas y cambiar a otras presas, y ambos fenómenos conducen a una dependencia negativa de la densidad de la presa . Las excepciones suelen implicar condiciones específicas, como los mamíferos sociales o las respuestas funcionales de tipo II en hábitats no estructurados.

Mientras que los resúmenes de los libros de texto sobre el efecto de la depredación se centran en el consumo directo de las presas por parte de los depredadores, cada vez hay más pruebas de que el miedo a los depredadores puede ser tan importante como el consumo directo. Cuando los animales temen a los depredadores, suelen pasar más tiempo vigilando, menos tiempo buscando comida y menos tiempo en hábitats de mayor calidad alimentaria, pero más arriesgados. Estas respuestas conductuales al miedo pueden provocar cambios fisiológicos relacionados con el estrés y tener un impacto negativo en la condición corporal, lo que puede influir tanto en el éxito reproductivo como en la supervivencia, llegando a influir en la dinámica de la población a largo plazo, e incluso en la función del ecosistema. El impacto del miedo también puede ser transgeneracional debido a los efectos maternos que afectan al desarrollo de las crías. De hecho, en el promedio de muchos estudios, el efecto del miedo a nivel poblacional sobre la aptitud de la presa puede ser equivalente al efecto del consumo directo del depredador.

El miedo a los depredadores podría aumentar los efectos Allee porque los individuos están más vigilantes a medida que la densidad disminuye. Los estudios de campo sobre mamíferos sociales han demostrado que la vigilancia individual aumenta a medida que disminuye el tamaño del grupo, y que los grupos más pequeños tienen más probabilidades de extinguirse debido a la depredación . Sin embargo, este efecto puede no limitarse a los mamíferos sociales si el miedo compensa la dependencia negativa de la densidad. Por ejemplo, si las densidades más bajas conducen a menos interacciones sociales, entonces la vigilancia derivada del miedo a los depredadores puede llegar a ser más importante al resultar en densidades reducidas de facto con respecto a las interacciones sociales. Por lo tanto, el miedo podría crear un efecto Allee que aumenta el riesgo de extinción, y también desestabiliza potencialmente la dinámica, al disminuir la capacidad de las poblaciones para recuperarse a través de procesos negativos dependientes de la densidad.

Para examinar experimentalmente el efecto de la densidad en la respuesta al miedo, expusimos a Drosophila al olor de un depredador de mantis, ya sea en una temporada de cría simulada, en una temporada no reproductiva simulada o en ninguna, y luego examinamos la fecundidad y la masa corporal de las crías en cuatro densidades diferentes. Las respuestas de miedo son típicamente multimodales, y el efecto del miedo del mántido se debe probablemente a una combinación de vibraciones y olor del mántido, y al olor de las moscas muertas defecadas por el mántido. Anteriormente, demostramos que exponer a Drosophila a un depredador de mantis en la temporada no reproductiva reducía la fecundidad en la siguiente temporada de cría y que la exposición a la mantis en la temporada de cría hacía que las crías se desarrollaran más rápido y pesaran menos como adultos, presumiblemente porque las madres estresadas influían en el desarrollo de las crías . Así, los efectos del miedo en la época no reproductiva se trasladaron a la fecundidad en la siguiente temporada de cría y los efectos del miedo durante el desarrollo se trasladaron a la masa corporal de los adultos. Para entender el efecto de la densidad en las respuestas al miedo, examinamos los dos puntos finales destacados por nuestro estudio anterior: la fecundidad y la masa corporal de las crías. Predijimos que la respuesta del efecto de arrastre del miedo sobre la fecundidad y la masa corporal de las crías sería mayor en los tamaños de población más pequeños porque los individuos pasan más tiempo vigilando. Dado que los parámetros poblacionales de nuestra población de estudio han sido previamente cuantificados en detalle, modelamos el impacto de estos efectos en la estabilidad y persistencia de la población.

Material y métodos

Muchos animales tienen distintas etapas en su ciclo anual (estaciones) que se corresponden con la variación ambiental, principalmente la disponibilidad de alimento. Aquí, consideramos un sistema con dos estaciones definidas por el hecho de que un animal se esté reproduciendo o no (; véase el material suplementario electrónico, Métodos detallados, figura S1), aunque los principios podrían extenderse a una estacionalidad más compleja. Nuestro sistema imita varios elementos clave de la estacionalidad en la naturaleza: (i) la época de cría es más corta que la de no cría; (ii) las moscas no tienen restricciones alimentarias durante la época de no cría en la mayoría de las densidades, pero las hembras no tienen fuente de proteínas ni medio de puesta, y por lo tanto no ponen huevos; y (iii) la fecundidad disminuye con el tiempo durante la época de cría porque los huevos puestos tardíamente tienen una baja supervivencia.

Utilizamos mantis chinos, Tenodera aridifolia sinensis (en adelante «mantis») como depredadores. Trabajos anteriores mostraron que las mantis pueden causar fuertes respuestas de miedo en la naturaleza, con presas herbívoras que emigran de las zonas donde se introducen las mantis . Probamos a Drosophila con mantis de primer estadio que se habían alimentado de Drosophila adultas durante toda su vida antes del inicio del experimento. Para controlar la edad y la masa corporal, sólo utilizamos Drosophila adultas individuales de entre 1 y 3 días de edad procedentes de padres criados a baja densidad. Para obtener estas crías, seleccionamos machos y hembras y colocamos 16 individuos (proporción de sexos 50 : 50) en viales separados con comida fresca durante 24 h. Utilizamos sólo los individuos que emergieron entre los días 10 y 12 después de la puesta. A continuación, combinamos estas crías y agrupamos aleatoriamente proporciones iguales de machos y hembras en uno de los tres tratamientos de «depredadores»: «control» sin mantis, «mantis no reproductores» con mantis presentes pero no visibles durante la época no reproductiva y «mantis reproductores» con olor a mantis impregnado durante 24 h antes de las mediciones. Para cada tratamiento de «depredador», tuvimos cuatro tratamientos de «densidad» (n = 15 réplicas en cada densidad y tratamiento de «depredador»): 4, 16, 80 y 160 individuos (proporción de sexos 50 : 50).

Todos los tratamientos comenzaron al inicio de la temporada no reproductiva y terminaron al final de la temporada reproductiva, que etiquetamos como día 0. Después de 4 días en la época no reproductiva, trasladamos a los supervivientes a la época de cría, pero controlamos la densidad (de modo que hubiera la misma densidad en la época reproductiva y en la no reproductiva, aunque algunos individuos murieran durante la época no reproductiva), combinando todos los supervivientes de cada tratamiento al final de la época no reproductiva y colocando entonces la misma densidad de moscas (proporción de sexos 50 : 50) que había en la época no reproductiva en cada vial de cría (n = 9-14 réplicas en cada densidad y tratamiento «depredador» durante la época reproductiva).

Para investigar los efectos del tratamiento «depredador» y de la densidad sobre la producción reproductiva, contamos el número total de crías emergidas, que denominamos «fecundidad». Dado que más del 90% de los huevos eclosionan, el número de crías emergidas es muy similar, y está altamente correlacionado, con el número de huevos puestos. También medimos la «masa de las crías hembras», que era la masa media de las crías hembras el día en que emergieron las moscas jóvenes.

(a) Modelo de población

Para explorar las consecuencias del miedo a nivel de población, utilizamos un modelo de población biestacional construido y validado por Betini et al. en las mismas líneas de moscas que utilizamos en este estudio. El modelo describe las respuestas a nivel de población dentro de nuestro sistema experimental estacional a través de un modelo Ricker bi-estacional. El tamaño de la población al final de la temporada de cría, Xt, para la generación t viene dado por

y el tamaño de la población al final de la temporada no reproductiva, Yt, viene dado por:

donde rmax es la tasa intrínseca máxima de crecimiento en la temporada de cría, c un coeficiente que representa el efecto de arrastre asociado a la densidad de cría, Kb la capacidad de carga en la temporada de cría, rnb la tasa intrínseca de crecimiento en la temporada de no cría y Knb la capacidad de carga en la temporada de no cría. Para construir el modelo, asumimos que el efecto de la reducción de la fecundidad asociada al miedo en la época no reproductiva provocaría un aumento proporcional de c y una disminución de rmax (reducción del tamaño de las crías; ), mientras que el efecto de la reducción del tiempo de desarrollo asociado al miedo en la época reproductiva era una disminución proporcional de rmax (reducción del tamaño de las crías; ).

Presentamos los resultados de 10 000 simulaciones con ruido aleatorio multiplicado a los mismos modelos de población (proporción de sexos de 50 : 50) durante las temporadas de cría y de no cría (2σ = ±80%, pero con la supervivencia durante la no cría restringida a no ser mayor que 1) de tal manera que el tamaño de la población al final de la temporada de no cría y de la temporada de cría tenía un componente estocástico. Si la población caía por debajo de un individuo, entonces la población se consideraba extinta.

(b) Análisis estadístico

Para comparar la fecundidad y el tiempo de desarrollo entre los tratamientos de «depredadores», las densidades y sus interacciones, utilizamos modelos lineales generales. Todos los análisis se realizaron en R. v. 3.2.0 con significación estadística fijada en α = 0,05.

Resultados

La fecundidad varió con el tratamiento del ‘depredador’ (modelo lineal general: F2,139 = 7,6, p = 0,0005), la densidad (F1,139 = 344, p < 0,00001) y la interacción entre el tratamiento del ‘depredador’ y la densidad (F2,139 = 3,85, p = 0,02). Así, la fecundidad disminuyó con la densidad y fue menor en el tratamiento de mantis sin cría, pero el efecto del tratamiento de mantis sin cría sólo fue evidente a bajas densidades (figura 1). La masa corporal de las crías hembra varió con el tratamiento «depredador» (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), la densidad (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) y la interacción entre el tratamiento «depredador» y la densidad (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Así, la masa corporal de las crías de las hembras disminuyó con la densidad y fue menor en ambos tratamientos experimentales de «depredadores», pero el efecto de ambos tratamientos de «depredadores» sólo fue evidente a bajas densidades (figura 1). Se produjo un efecto Allee relativo en ambos rasgos, siendo el impacto del miedo mayor a bajas densidades, y los niveles de los rasgos disminuyendo o permaneciendo estables a bajas densidades en comparación con densidades moderadas.

Los modelos de población que incorporaban el efecto del miedo eran menos estables que los modelos que no incorporaban el miedo (figura 2). En concreto, las poblaciones estacionales se volvieron inestables a una tasa intrínseca de crecimiento de aproximadamente 3,6 cuando se incorporó el miedo al modelo, en comparación con 4,2 cuando no se incorporó el miedo. Por el contrario, las poblaciones estacionales sin efecto de arrastre ni miedo se volvieron inestables a una tasa intrínseca de crecimiento de 3,2. La probabilidad de extinción disminuyó con la capacidad de carga y el tamaño inicial de la población (figura 3). La probabilidad de extinción para una capacidad de carga y un tamaño de población inicial bajos fue mayor para las poblaciones con miedo que para las que no lo tenían (figura 3). La probabilidad de extinción para un tamaño de población inicial de 4 y una capacidad de carga de 10 fue aproximadamente del 48% con miedo y aproximadamente del 33% sin miedo. Por el contrario, la probabilidad de extinción para un tamaño inicial de población de 20 y una capacidad de carga de 60 era de aproximadamente un 0,15% con miedo y de aproximadamente un 0,02% sin miedo. Por lo tanto, aunque la diferencia absoluta en la probabilidad de extinción con miedo fue mayor con un tamaño de población inicial y una capacidad de carga bajos, la diferencia relativa fue mayor con tamaños de población inicial y capacidades de carga más altos (figura 3b).

Discusión

Como predijimos, el efecto del miedo sobre la fecundidad y el crecimiento de las crías fue más pronunciado a bajas densidades. A bajas densidades, como se demostró anteriormente, el olor de un mántido durante la temporada no reproductiva hizo que las moscas hembras criaran en malas condiciones y pusieran menos huevos que se convirtieran en moscas más pequeñas, mientras que el olor de un mántido durante la temporada reproductiva hizo que las moscas hembras pusieran huevos que se convirtieran en moscas más pequeñas. A altas densidades, las moscas aparentemente no experimentaron el impacto del miedo, ya sea porque las moscas ya estaban en niveles máximos de estrés o porque pasaron menos tiempo vigilando en presencia de muchos congéneres. Independientemente del mecanismo que lo originó, el miedo compensó en parte el efecto de la dependencia negativa de la densidad, creando un efecto Allee demográfico.

Nuestro sistema experimental demostró claramente un efecto Allee similar a los que se han registrado en estudios de campo de mamíferos sociales. Por ejemplo, la supervivencia de los corderos en el borrego cimarrón (Ovis canadensis) está positivamente correlacionada con la densidad de población porque los rebaños más grandes pueden proteger mejor a sus crías, pero no existe una relación general entre la densidad de población y el crecimiento debido a otras variables de confusión en la naturaleza . La mortalidad es mayor en los grupos de suricatos pequeños (Suricata suricatta) que en los grandes, pero sólo en zonas de alta depredación y, en ellas, todos los grupos de suricatos pequeños acaban extinguiéndose . Del mismo modo, los estudios de campo han documentado efectos Allee asociados a respuestas funcionales de tipo II . Por ejemplo, los depredadores superan las defensas de las pequeñas colonias de aves, las pequeñas poblaciones de animales autóctonos son eliminadas por los depredadores generalistas introducidos y las poblaciones de peces disminuyen a medida que la pesca comercial concentra sus recursos en las poblaciones menguantes. Por último, las complejas interacciones entre múltiples presas han provocado efectos Allee en el caribú. Nuestro estudio amplía estos estudios anteriores para proporcionar una clara evidencia experimental de que los depredadores pueden crear efectos Allee más allá de las estrechas situaciones previamente previstas que implican la depredación de tipo II en hábitats no estructurados o mamíferos sociales.

Otros estudios demostraron efectos Allee en Drosophila basados en factores intrínsecos a la población en lugar del efecto de los depredadores . Cuando el tamaño de la población es bajo, se reducen los niveles de feromona aglutinante y, en consecuencia, las tasas de oviposición de las hembras . Las bajas densidades de larvas resultantes son incapaces de atemperar el crecimiento de los hongos, lo que conduce a una menor supervivencia de las larvas . Nuestro trabajo extiende estas ideas a sistemas que incluyen depredadores y estacionalidad.

El miedo tiende a desestabilizar las poblaciones al disminuir la capacidad de las poblaciones pequeñas para recuperarse a través de la dependencia negativa de la densidad. De hecho, la probabilidad de extinción era mayor para las poblaciones en presencia de miedo que sin él. Por el contrario, los efectos de arrastre mediados por la densidad, de los que se ha informado en la misma población estacional experimental utilizada en este estudio, tendían a estabilizar las poblaciones . Así pues, cabría esperar que el miedo aumentara la estabilidad de la población debido a los mayores efectos de arrastre de la no cría a la cría y de la madre a la descendencia. De hecho, incluso con el miedo, la estabilidad de la población fue mayor con efectos de arrastre que sin efectos de arrastre. Sin embargo, debido a que esos efectos sólo fueron pronunciados a bajas densidades, lo que condujo a una menor fecundidad y crecimiento de la población, el efecto neto del miedo fue desestabilizar las poblaciones.

Nuestro trabajo puede tener implicaciones prácticas directas. Los artrópodos depredadores generalistas invasores, como las mantis chinas, han perturbado muchos ecosistemas en todo el mundo, aunque sus efectos son a menudo difíciles de predecir. De hecho, los artrópodos depredadores generalistas suelen ejercer un fuerte control descendente sobre las poblaciones de presas, principalmente a través del miedo más que de la depredación directa, y a menudo dando lugar a cascadas tróficas . Se sabe que los mántidos aumentan el miedo en las poblaciones de presas, llevándolas a emigrar de zonas con altas densidades de mántidos, y nuestro trabajo sugiere que las especies de presas con menores densidades pueden ser las más afectadas. Sugerimos que los efectos desestabilizadores y de Allee asociados al miedo a esos depredadores pueden ser una de las razones por las que sus impactos son imprevisibles. Aunque nuestras mantis sólo comieron Drosophila, debido a que mantuvimos una densidad constante de mantis en lugar de presentar una respuesta numérica típica de un depredador especialista, nuestros resultados pueden ser más típicos de un depredador generalista cuya abundancia se mantiene alta por presas alternativas incluso cuando una especie de presa disminuye.

La probabilidad de extinción fue mayor en nuestros experimentos estacionales para un tamaño de población inicial pequeño y una capacidad de carga pequeña, lo cual no es sorprendente, dado que muchas extinciones pasadas han ocurrido cuando el tamaño de la población se ha reducido (por ejemplo, la caza excesiva) o la capacidad de carga es inherentemente baja (por ejemplo, las especies insulares) . Demostramos claramente que las reducciones de la capacidad de carga (por ejemplo, la pérdida de hábitat) pueden dejar a las poblaciones vulnerables a eventos estocásticos (por ejemplo, la variabilidad climática) que reducen el tamaño de la población, pero que esos efectos se exacerban en presencia del miedo. Curiosamente, el impacto relativo del miedo fue mayor en tamaños de población y capacidades de carga relativamente mayores, porque el miedo redujo la capacidad de la dependencia de la densidad para rescatar a esas poblaciones durante los choques (figura 3). Como tal, el miedo es otro ejemplo de efectos Allee múltiples, que probablemente interactúan, y que complican la gestión de la población.

Los depredadores han causado la extinción de muchos animales salvajes y los efectos Allee asociados al miedo pueden haber desempeñado un papel en esas extinciones. En particular, se sabe que el miedo está asociado a la disminución de las poblaciones en muchos sistemas silvestres. Por ejemplo, el aumento de las poblaciones de aves de presa ha provocado el declive de las poblaciones de aves acuáticas, principalmente porque las aves acuáticas reducen el tiempo que dedican a la búsqueda de alimento o abandonan en masa a sus crías, que son devoradas por otras aves. Sugerimos que estos efectos del miedo pueden ser más pronunciados a medida que el tamaño de la población disminuye, como observó Gilchrist , lo que lleva a la reducción de la resiliencia en las poblaciones pequeñas y el aumento de la probabilidad de extinción.

Accesibilidad a los datos

Los datos aparecen en el material suplementario electrónico.

Contribuciones de los autores

K.H.E. escribió el manuscrito, realizó los experimentos y llevó a cabo el análisis con la ayuda de G.S.B. y D.R.N. D.R.N. supervisó el trabajo y diseñó el estudio con K.H.E. Todos los autores dieron su aprobación final para la publicación.

Intereses contrapuestos

Declaramos que no tenemos intereses contrapuestos.

Financiación

D.R.N. fue financiado por una beca Discovery del Consejo de Investigación de Ciencias Naturales e Ingeniería de Canadá (NSERC) y una cátedra de investigación de la Universidad de Guelph. K.H.E. recibió una beca postdoctoral del NSERC.

Notas a pie de página

El material suplementario electrónico está disponible en línea en https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.