Función de la aleta caudal durante la locomoción en los peces: Cinemática, visualización del flujo y patrones evolutivos1

Abstract

Una de las características más destacadas de los primeros vertebrados es la aleta caudal alargada que lleva rayos de aleta. La aleta caudal representa una característica de diseño fundamental de los vertebrados que es anterior al origen de las mandíbulas y se encuentra tanto en los agnatos como en los gnatóstomos. La aleta caudal también representa la región más posterior del eje de los vertebrados y es el lugar donde el fluido, acelerado por el movimiento del cuerpo en sentido anterior, se vierte en el medio circundante. A pesar del extenso registro fósil de la aleta caudal, del uso de los caracteres caudales para los estudios sistemáticos y de la importancia de la función de la cola para entender la dinámica locomotora de los peces, se han realizado pocos estudios experimentales sobre la función de la aleta caudal. En este artículo se revisan dos enfoques experimentales que prometen proporcionar nuevos conocimientos sobre la función y la evolución de la aleta caudal: el análisis cinemático tridimensional y las mediciones cuantitativas del flujo en la estela de los peces que nadan libremente utilizando la velocimetría digital de imágenes de partículas (DPIV). A continuación, estos métodos se aplican a la función de la aleta caudal durante la natación constante en peces con morfologías heterocercales y homocercales: condrictios (tiburones leopardo) y peces con aletas de raya (esturión y pez luna). La aleta caudal de los tiburones leopardo funciona de forma coherente con el modelo clásico de la función heterocercal de la cola, en el que la superficie caudal se mueve en un ángulo agudo con respecto al plano horizontal y, por lo tanto, se espera que genere fuerzas de sustentación y pares que deben ser contrarrestados anteriormente por el cuerpo y las aletas pectorales. No se admite un modelo alternativo en el que la cola del tiburón produce una fuerza reactiva que actúa a través del centro de masa. La cola heterocercal del esturión es extremadamente flexible y el lóbulo superior de la cola sigue al inferior durante el ciclo de batido de las aletas. La cola del esturión no funciona según el modelo clásico de la cola heterocercal, y se hipotetiza que genera fuerzas reactivas orientadas cerca del centro de masa del cuerpo que está inclinado en un ángulo con respecto a la corriente durante la locomoción constante. El análisis funcional de la cola homocercal del bluegill muestra que los lóbulos dorsal y ventral no funcionan simétricamente como se esperaba. Más bien, el lóbulo dorsal experimenta mayores excursiones laterales y se mueve a mayor velocidad que el lóbulo ventral. La superficie del lóbulo dorsal también alcanza un ángulo significativamente agudo con respecto al plano horizontal, lo que sugiere que la cola homocercal del bluegill genera elevación durante la natación constante. Estos movimientos son generados activamente por el músculo hipocordal longitudinalis dentro de la cola. Este resultado, combinado con los datos de visualización del flujo DPIV, sugieren una nueva hipótesis para la función de la cola homocercal: la cola homocercal genera anillos de vórtice inclinados y enlazados con un chorro central inclinado posteroventralmente, produciendo una fuerza reactiva anterodorsal en el cuerpo que genera elevación y torsión de la manera esperada de una cola heterocercal. Estos resultados demuestran que la aplicación de nuevas técnicas al estudio de la función de la aleta caudal en los peces revela una diversidad hasta ahora desconocida de la función de la cola homocercal y heterocercal, y que las caracterizaciones morfológicas de las aletas caudales no reflejan con exactitud la función in vivo.

INTRODUCCIÓN

Una de las características más destacadas de los fósiles de los primeros vertebrados es la cola alargada que lleva los rayos de las aletas (Fig. 1). Esta estructura básica de la aleta caudal representa una característica de diseño fundamental de los vertebrados que es anterior al origen de las mandíbulas y se encuentra tanto en los agnatos como en los gnatóstomos. Los primeros vertebrados muestran una considerable diversidad de formas de cola, que van desde la cola bifurcada de los agnatos ‘thelodonts’ (Wilson y Caldwell, 1993, ), hasta las morfologías caudales más conocidas en los ostracodermos (Fig. 1B-D). Los elasmobranquios (tiburones) y los peces con aletas de raya también muestran una considerable diversidad en la morfología de las aletas caudales, y la diversificación de las estructuras implicadas en la locomoción ha sido un tema importante en la evolución de estos clados (Lauder, 1989). Debido a la prominencia de la aleta caudal en los primeros fósiles de vertebrados, a su importancia en la locomoción y a la diversidad de formas de la cola, casi todos los libros de texto de paleontología, anatomía e ictiología de vertebrados tratan la evolución de la cola. Por ejemplo, Romer (1966, p. 5) incluye una discusión sobre la estructura de la aleta caudal en su capítulo introductorio sobre las características básicas de los vertebrados, y se pueden encontrar análisis similares en Hildebrand (1974), Carroll (1988), Pough et al. (1989), Kardong (1994) y Helfman et al., (1997). El diseño de la aleta caudal de los peces también ha atraído la atención de los trabajadores interesados en la mecánica e hidrodinámica de la locomoción en los peces (Bainbridge, 1963; Alexander, 1965; Lighthill, 1969; Videler, 1975; DuBois et al., 1976; Thomson, 1976). La aleta caudal representa la región distal del eje de los vertebrados y es la región del cuerpo donde el fluido acelerado anteriormente se vierte en el medio circundante. Como tal, la morfología de la aleta caudal puede influir en las fuerzas ejercidas sobre el fluido por un pez nadador y, a su vez, en las fuerzas de reacción experimentadas por el cuerpo durante la locomoción.

Sin embargo, en comparación con los extensos análisis de la función muscular miotomal que se han llevado a cabo en las últimas dos décadas (por ejemplo, Bone et al., 1978; Johnsrude y Webb, 1985; Rome et al., 1988, 1993; Johnston, 1991; Jayne y Lauder, 1994b, 1995; Shadwick et al., 1998) y los estudios de la estructura y función musculoesquelética axial (Symmons, 1979; Hebrank, 1982; Long, 1992, 1995; Westneat et al., 1993; Jayne y Lauder, 1994a), se sabe comparativamente poco sobre cómo funciona la cola de los peces durante la natación. De hecho, carecemos incluso de datos cinemáticos básicos sobre el movimiento de la aleta caudal durante la natación constante, y tenemos aún menos información sobre el efecto de las diferentes formas de la cola en los patrones de flujo de fluidos y la producción de empuje.

PERSPECTIVA FUNCIONAL Y FILOGENÉTICA

La diversidad de la estructura caudal en los peces se ha agrupado en amplias categorías basadas principalmente en la forma y los tamaños relativos de los lóbulos superior e inferior de la cola y la posición de la columna vertebral dentro de la cola. La clasificación básica de la forma de las aletas se remonta a Louis Agassiz en 1833, quien propuso los términos «heterocercal» (para colas externamente asimétricas con lóbulos dorsales más grandes que contienen la extensión terminal de la columna vertebral o notocorda) y «homocercal» (para colas externamente simétricas y con lóbulos superiores e inferiores de igual tamaño). En las colas homocercales, la columna vertebral suele terminar cerca de la base de los elementos esqueléticos que sostienen la cola (huesos hipurales en los teleósteos), y aunque el esqueleto caudal interno no es completamente simétrico dorsoventralmente, los lóbulos dorsales y ventrales de la cola son casi equivalentes en área y composición.

La aleta caudal heterocercal se encuentra en una diversidad de clados de peces y se cree que es primitiva para los tiburones y los peces con aletas de raya (Figs. 1E, F, 2) a pesar de la considerable diversidad en la morfología de las formas de la cola en los peces fósiles (véase Moy-Thomas y Miles, 1971). La cola homocercal representa una morfología derivada (Fig. 2) que se encuentra en todos los clados principales de peces con aletas de raya. Aunque se utilizan términos adicionales para describir variantes de estas dos formas, la terminología de Agassiz se mantiene en todos los libros de texto modernos. Los amplios patrones evolutivos de la estructura de la aleta caudal han sido ahora relativamente bien documentados en los peces, y la anatomía interna de la aleta caudal es una fuente común de caracteres para el análisis filogenético (Patterson, 1968, 1973; Schultze y Arratia, 1986, 1988; Arratia, 1991).

La literatura actual contiene varias hipótesis sobre la función de las aletas caudales de diferente forma, y gran parte de esta discusión se ha centrado en la diferencia entre las colas heterocercales y homocercales (Alexander, 1965; Aleev, 1969; Magnuson, 1970; Thomson, 1971, 1976; Hopson, 1974; Thomson y Simanek, 1977; Webb y Smith, 1980). Dado que la columna vertebral o la notocorda se extiende hasta el lóbulo dorsal de la cola en los peces con aletas caudales heterocercales, clásicamente se ha creído que este lóbulo dorsal es más rígido y, por lo tanto, dirige al lóbulo ventral cuando se mueve lateralmente durante el batido de la cola (Fig. 3). Los rayos de las aletas que componen el lóbulo ventral son relativamente flexibles y siguen el borde dorsal de la cola. Carter (1967, pp. 111-112) ha resumido sucintamente la visión clásica de la función de la cola heterocercal señalando que «el lóbulo ventral de la cola, al ser más flexible que el lóbulo dorsal, que contiene la columna vertebral, se queda atrás cuando la cola se mueve de lado a lado y pasa por el agua en un ángulo respecto a la vertical». El movimiento de la cola en ángulo con la vertical (Fig. 3) da lugar a fuerzas de elevación perpendiculares a la horizontal y a un par de torsión en torno al centro de masa que tiende a inclinar la cabeza del pez en sentido ventral. Se propone que estos pares sean contrarrestados anteriormente por las fuerzas de elevación generadas por la cabeza y las aletas pectorales.

Thomson (1976) propuso una visión diferente de la función de la cola heterocercal basándose en su observación de que el lóbulo ventral de la cola parecía liderar al lóbulo dorsal en las películas tomadas detrás de la cola durante la locomoción de los tiburones en los acuarios. Según este modelo, se propuso que la fuerza de reacción generada por el movimiento de la cola heterocercal se dirigiera anteroventralmente a través del centro de masa del cuerpo (Fig. 3). El modelo clásico y el propuesto por Thomson hacen predicciones fundamentalmente diferentes sobre los patrones esperados del movimiento de la cola heterocercal y sobre el efecto del movimiento de la cola en el agua que sale del borde de fuga.

La cola homocercal, por el contrario, ha sido considerada casi universalmente como generadora de una fuerza de reacción dirigida hacia adelante (cerca del centro de masa) debido al eje vertical de flexión y que se mueve simétricamente con ambos lóbulos dorsales y ventrales moviéndose en sincronía (Fig. 3) (Affleck, 1950; Patterson, 1968; Gosline, 1971). Algunos autores han observado acciones más complejas de las aletas caudales homocercales que el simple movimiento simétrico de los lóbulos dorsales y ventrales (Bainbridge, 1963; Fierstine y Walters, 1968; Aleev, 1969; Videler, 1975), pero ningún estudio hasta la fecha ha cuantificado el movimiento de la aleta caudal homocercal para examinar explícitamente el punto de vista clásico de la función simétrica durante la locomoción horizontal constante.

Este artículo tiene tres objetivos. En primer lugar, discutiré dos enfoques experimentales para el estudio de la función de la aleta caudal en los peces que probablemente mejorarán en gran medida nuestra capacidad para cuantificar los atributos funcionales relevantes de las aletas de los peces. En segundo lugar, mostraré los datos resultantes de la aplicación de estos métodos al análisis de las morfologías heterocercales y homocercales de la cola durante la natación constante en condrictios (tiburones leopardo) y peces con aletas de raya (esturión y pez luna). En tercer lugar, basándome en estos datos experimentales, reevalúo los modelos clásicos de la función homocercal y heterocercal de la cola.

Técnicas para el análisis de la función de las aletas de los peces

Dos atributos de la función de las aletas en los peces a los que se ha prestado menos atención son (1) una descripción precisa del movimiento de los elementos superficiales de la aleta y (2) un análisis del efecto que los movimientos de las aletas tienen en el agua. Dado que la presencia de aletas como superficies de control en los peces es un aspecto destacado de su diseño biológico, a primera vista sorprende que se sepa tan poco sobre cómo se mueven las aletas y qué efecto tienen esos movimientos en el movimiento de los fluidos. Pero medir el movimiento de las aletas y del fluido con precisión y en función del tiempo es una propuesta difícil. Las aletas de los peces son delgadas y a menudo diáfanas y monocromáticas, lo que dificulta la identificación de puntos específicos, mientras que la cuantificación del movimiento de un fluido claro es un problema difícil de larga data (Nakayama, 1988; Yang, 1989; Nieuwstadt, 1993; Moin y Kim, 1997). Afortunadamente, los recientes avances en la metodología experimental han permitido la aplicación de técnicas de vídeo y de dinámica de fluidos al estudio del movimiento de las aletas y de los fluidos, y ahora estamos en condiciones de generar nuevos datos sobre la función de las aletas.

Cinemática tridimensional

Dado que la gran mayoría de las investigaciones sobre la locomoción de los peces han implicado el análisis de la deformación del cuerpo y de la función de los músculos miotómicos, tal vez no sea sorprendente que las imágenes más comunes en la literatura sobre la natación de los peces sean vistas ventrales o dorsales. Estas imágenes suelen obtenerse apuntando con una cámara de vídeo a un espejo montado por encima o por debajo del pez nadador, y cuantificando la deformación del cuerpo mediante la digitalización de la línea media o de la silueta. Pero el examen de la forma de la cola en estas imágenes revela que se producen cambios de grosor que indican que hay alteraciones aún no reconocidas en la forma de la aleta caudal que no se revelan bien en las vistas ventrales o dorsales (por ejemplo, Gray, 1933, 1968; Aleev, 1969). Esto sugiere que se necesita un análisis tridimensional para captar los complejos movimientos de las aletas.

Un análisis tridimensional también aliviaría la posibilidad de que se produzcan graves errores cuando se utiliza únicamente un análisis bidimensional. Una de las formas en que pueden surgir dichos errores se muestra en la Figura 4, que representa un espacio tridimensional definido por los ejes X, Y y Z. Dicho espacio puede representar la sección de trabajo de un tanque de flujo, o el acuario dentro del cual se realiza un experimento. El plano XZ representa el plano horizontal o frontal, el plano XY el plano vertical o parasagital, y el plano YZ la sección transversal. Si se suspende un triángulo dentro de este espacio para representar la cola de un pez nadando en un tanque de flujo, entonces el agua fluiría a través del plano YZ paralelo al plano XY. Las imágenes de vídeo obtenidas a través del plano XY representarían una vista lateral mientras que las imágenes a través del plano YZ una vista posterior. Examinando la proyección del triángulo en el plano XZ y las ubicaciones de los vértices en el eje Z, es posible ver que este triángulo se ha colocado de forma que forma un ángulo agudo con el plano XZ; es decir, está inclinado hacia valores Z crecientes y el vértice tres lidera el triángulo a medida que se mueve hacia el plano XY. Se esperaría que el agua influenciada por el movimiento de la cola de esta manera se moviera ventralmente, así dirigida por la superficie inclinada ventralmente del triángulo. Sin embargo, si nos basamos sólo en una vista posterior, la proyección del borde de salida (segmento de línea 2-1) sobre el plano YZ está inclinada dorsalmente, lo que sugiere, erróneamente, que el fluido influido por dicho movimiento podría dirigirse dorsalmente. La confianza en una vista lateral o ventral por sí sola proporciona información igualmente engañosa sobre el movimiento en los otros planos. Lauder y Jayne (1996) demostraron que los ángulos de las superficies de las aletas estimados a partir de análisis bidimensionales pueden tener un error de hasta 83° con respecto al ángulo tridimensional correcto (en ese artículo se pueden encontrar más detalles sobre los cálculos de los ángulos en 3D).

Para registrar datos tridimensionales sobre los movimientos de las aletas caudales durante la locomoción constante, he utilizado el diseño experimental ilustrado en la Figura 5. Dos cámaras de vídeo sincronizadas graban vistas planas ortogonales de las aletas a 250 imágenes por segundo. Una cámara graba una vista lateral (XY) a través del lateral del tanque de flujo, mientras que la segunda cámara está dirigida a un pequeño espejo situado en el flujo posterior al pez nadador. Al alinear este espejo en un ángulo de 45° con respecto al flujo, la cámara toma imágenes de la parte posterior (vista YZ) de las aletas. La información de ambas cámaras proporciona conjuntamente las coordenadas X, Y y Z de los puntos de las aletas. Para facilitar el reconocimiento repetido y preciso de ubicaciones específicas en la aleta, los peces son anestesiados antes de cada experimento y se pegan pequeños marcadores bilateralmente en la aleta. En la imagen que se muestra en la Figura 5, se ha utilizado una disposición de marcadores triangulares en los lóbulos dorsal y ventral de la cola. Dichos patrones triangulares permiten reconstruir la orientación de la superficie de las regiones de las aletas mediante el cálculo de los ángulos planares de intersección entre los elementos triangulares de las aletas y los tres planos de referencia (Lauder y Jayne, 1996).

La ubicación del espejo de visión posterior al menos una o dos longitudes corporales posteriores al borde de salida de la cola y en contra de la rejilla de flujo aguas abajo (que restringe los vórtices de recirculación aguas abajo del espejo y por lo tanto su impacto en el flujo inmediatamente aguas arriba del espejo) minimiza cualquier perturbación del flujo causada por el espejo en la región de los peces nadadores. Los análisis de varianza realizados para los tiburones leopardo que nadan en este aparato (Ferry y Lauder, 1996) y análisis similares para los peces azules mostraron que la presencia del espejo en el flujo no tenía un efecto significativo ni en la amplitud ni en la frecuencia del batido de la cola (P > 0,27), lo que sugiere que el espejo tiene poco impacto en la cinemática del batido de la cola.

Velocimetría digital de imágenes de partículas (DPIV)

Aunque la cuantificación del movimiento tridimensional de la aleta caudal es un componente crítico para entender la función de la aleta caudal, también es necesario evaluar el impacto que el movimiento de la aleta tiene en el fluido. Al comprender el movimiento del fluido inducido por la acción de la aleta caudal, se pueden estimar las fuerzas ejercidas sobre el fluido y la dirección de esas fuerzas. Mientras que los análisis de la locomoción en tierra han utilizado tradicionalmente placas de fuerza para cuantificar las fuerzas ejercidas por las extremidades durante la locomoción (Cavagna, 1975; Biewener y Full, 1992), hasta hace poco no se disponía de una técnica que permitiera realizar mediciones similares en el ámbito acuático.

La técnica de DPIV (velocimetría digital de imágenes de partículas) proporciona un medio para cuantificar el flujo de fluidos y calcular las fuerzas ejercidas por los peces al nadar in vivo. Al visualizar el flujo en dos o más dimensiones, se pueden reconstruir los vórtices formados por el movimiento de las aletas y calcular los componentes ortogonales del momento y la fuerza (por ejemplo, Lauder et al., 1996; Drucker y Lauder, 1999; Wolfgang et al., 1999; Wilga y Lauder, 1999). Tales mediciones permiten una prueba directa de las hipótesis funcionales.

La figura 6 ilustra el principio básico de la DPIV tal como se utiliza en nuestros experimentos de visualización del flujo en la estela de la aleta caudal. El agua en un tanque de flujo se siembra con pequeñas (12 μ de diámetro medio) perlas de vidrio recubiertas de plata que reflejan la luz de un láser de iones de argón. El rayo láser se enfoca a través de una serie de lentes en una lámina de luz de aproximadamente 10 cm de ancho y 1-2 mm de espesor. La disposición experimental es la que se muestra en la figura 5, con la adición de un láser y una lámina de luz que se extienden dentro del tanque de flujo. El movimiento de los componentes ópticos permite orientar la lámina de luz láser en tres planos ortogonales (las cámaras de vídeo también se reposicionan adecuadamente para proporcionar una imagen de la lámina de luz), y se toman imágenes de vídeo de la luz reflejada por las partículas en el flujo (véase también Drucker y Lauder, 1999). Las partículas son arrastradas a través de la lámina de luz con el movimiento del agua, y a medida que el flujo es perturbado por el movimiento de la cola las partículas se mueven con el flujo y sus reflejos son capturados en vídeo. Utilizando dos cámaras de vídeo simultáneas, una cámara puede capturar los reflejos de las partículas mientras la otra imagina la posición de los peces en relación con la lámina de luz. Esto permite determinar con precisión qué parte de la cola está actuando sobre el fluido. Al reposicionar el pez en el tanque de flujo, se pueden obtener imágenes del flujo alrededor de diferentes regiones de la cola.

El análisis procede eligiendo pares de imágenes de vídeo (separadas en el tiempo por 4 ms) que capturan el flujo en la estela detrás de la cola. El área de interés en la estela (típicamente una región de 10 cm2, ver Fig. 6) es entonces seleccionada y dividida en una matriz de áreas discretas más pequeñas de interrogación. Para los análisis presentados aquí, se utilizó una matriz de 20*20 áreas de interrogación. A continuación, se utiliza un análisis de correlación cruzada bidimensional estándar para comparar las intensidades de los píxeles en un momento dado con las de Δt más tarde, y cada análisis de correlación cruzada produce un vector de velocidad que estima la dirección y la velocidad del flujo en esa área de interrogación (Raffel et al., 1998). Dada una matriz de áreas de 20*20, se obtiene una matriz regularmente espaciada de 400 vectores de velocidad que proporciona una estimación cuantitativa del flujo en la hoja de luz en ese momento. A partir de esta matriz de vectores de velocidad, se puede calcular la vorticidad del fluido, el momento, la circulación y la fuerza (Drucker y Lauder, 1999) utilizando métodos estándar (Rayner, 1979; Spedding et al, 1984; Spedding y Maxworthy, 1986; Spedding, 1987).

Función de la aleta CAUDAL DURANTE LA LOCOMOCIÓN EN ELASMOBRANQUIOS

Como se ha señalado anteriormente, existen dos puntos de vista alternativos sobre la función de la cola heterocercal en los tiburones, y se necesitan datos cinemáticos tridimensionales para distinguir entre los dos modelos. Nadando con tiburones leopardo, Triakis semifasciata, en un tanque de flujo con la disposición de doble cámara que se muestra en la figura 5, Ferry y Lauder (1996) pudieron cuantificar el movimiento de puntos específicos de la cola heterocercal en tres dimensiones y calcular la orientación tridimensional de siete elementos de la aleta triangular. El modelo clásico predice que el ángulo XZ de los triángulos de la cola debería ser mayor de 90° a medida que la cola se mueve hacia valores Z crecientes, lo que indica que las superficies triangulares están orientadas de una manera que se predice que forzará el agua posteroventralmente y, por tanto, creará una fuerza de sustentación reactiva en la cola (Fig. 3). En contraste, el modelo alternativo predice que el ángulo XZ será menor de 90° con la expectativa de que el agua influenciada por el movimiento de la cola será dirigida posterodorsalmente y por lo tanto creará una fuerza de reacción dirigida ligeramente ventralmente a través del centro de masa.

Los datos representativos de dos triángulos de la cola se trazan en la Figura 7 junto con los datos que muestran la excursión lateral (Z) de dos puntos de la cola. Para la mayoría de los latidos de la cola, los ángulos XZ son mayores de 90° apoyando el modelo clásico de la función heterocercal de la cola. Ferry y Lauder (1996) presentaron pruebas adicionales en apoyo de este modelo en forma de inyección de colorante cerca de la cola que demostró que la cola del tiburón leopardo dirige el agua en dirección posteroventral, lo que concuerda con el modelo clásico.

El modelo propuesto por Thomson (1976) para la función heterocercal de la cola resultó en parte de las imágenes de películas de colas de tiburón tomadas en vista posterior mientras los tiburones nadaban en grandes acuarios. Dichas vistas parecen mostrar que el lóbulo ventral de la cola adelanta al dorsal en partes de la batida de la cola y que ésta parece estar orientada de una manera que podría dirigir una fuerza reactiva ventralmente a través del centro de masa. Sin embargo, los ángulos tridimensionales calculados para las colas de los tiburones leopardo muestran que, a pesar de las apariencias, las superficies de la cola están orientadas de una manera consistente con la hipótesis clásica. Además, es posible que las vistas posteriores que constituyeron la evidencia inicial para una alternativa al modelo clásico estuvieran sujetas a las dificultades diagramadas en la Figura 4: si sólo se dispone de una vista posterior, una superficie puede parecer estar en una orientación sustancialmente diferente de su posición tridimensional real.

Función de la aleta CAUDAL DURANTE LA LOCOMOCIÓN EN EL ESTURIÓN

Con el fin de probar la generalidad de las conclusiones descritas anteriormente para las colas heterocercales en taxones distintos de los tiburones, examiné la cinemática y los patrones de flujo de fluidos alrededor de la cola del esturión nadador Acipenser transmontanus. Los esturiones son miembros de un clado basal de peces con aletas en forma de raya (Grande y Bemis, 1996; Bemis et al., 1997) y poseen colas heterocercales (Fig. 3): la columna vertebral se extiende en el lóbulo dorsal mientras que el lóbulo ventral se compone de rayos en las aletas.

El análisis cinemático se llevó a cabo nadando el esturión a 1,2 longitudes/segundo en un tanque de flujo como se ilustra en la Figura 5. Antes de nadar los peces en el tanque de flujo, los individuos fueron anestesiados y se les colocaron pequeños marcadores blancos en la cola con el fin de proporcionar ubicaciones confiables y repetibles para la digitalización. La superficie de la cola se dividió en seis elementos triangulares y se calcularon las orientaciones de estos elementos en tres dimensiones.

La Figura 8 muestra seis fotogramas de vídeo representativos, cada uno de los cuales ilustra una vista lateral y posterior simultánea de la cola. Desde el primer fotograma es evidente que el lóbulo dorsal que contiene la columna vertebral no lidera el latido de la cola. Más bien, el lóbulo dorsal sigue a la región central de la cola y cuando las zonas central y ventral de la cola alcanzan su máxima excursión lateral izquierda y comienzan a retroceder hacia el lado derecho, la región dorsal de la cola sigue moviéndose hacia la izquierda. Las flechas de la Figura 8 muestran la dirección del movimiento de la cola dorsal y ventral, y está claro que durante la mayor parte del ritmo de la cola los lóbulos dorsales y ventrales de la cola se mueven en direcciones opuestas. Este es un patrón de movimiento muy diferente al observado en la cola del tiburón leopardo. La cola del esturión se comporta mecánicamente como una hoja extremadamente flexible con lóbulos dorsales y ventrales flexibles siguiendo la región central de la cola.

Los gráficos de las orientaciones tridimensionales de los triángulos de la cola del esturión (Fig. 9) muestran que los ángulos XZ oscilan alrededor de un ángulo medio de 90° durante el batido de la cola indicando que estos triángulos no mantienen una orientación aguda consistente relativa al plano horizontal como lo hace la cola del tiburón leopardo. Calculando un «vector de movimiento a escala» para cada triángulo de la cola del esturión siguiendo el procedimiento descrito para los tiburones en Ferry y Lauder (1996) y luego sumando estos vectores en toda la cola, puede verse la oscilación de la orientación en la dimensión Y de la cola (Fig. 10). Los vectores de movimiento escalados reflejan tanto el área de la cola como la velocidad de los centroides del triángulo resueltos en componentes X, Y y Z. Los vectores de movimiento X son sistemáticamente positivos y los vectores Z oscilan de forma negativa y luego positiva a medida que la cola late de lado a lado. Estos patrones de los componentes X y Z son similares a los observados en los tiburones, como era de esperar dado el movimiento oscilatorio de la cola y la necesidad de producir empuje. Sin embargo, el componente Y muestra un patrón diferente al observado en los tiburones, oscilando alrededor de una orientación horizontal, mientras que en el tiburón leopardo los vectores de movimiento Y son sistemáticamente negativos.

La medición del movimiento del fluido en la estela de la cola de un esturión nadador (Liao y Lauder, 2000) revela dos centros de vorticidad contrarrotantes (en el plano XY) que reflejan una sección a través de un anillo de vórtice desprendido por la cola batiente. La producción de anillos de vórtice durante la locomoción se ha predicho en base a la teoría; la vorticidad surge cuando el agua se mueve alrededor del borde de salida de la cola oscilante. Pero los anillos de vórtice generados por la cola del esturión están orientados con un eje oblicuo y un chorro central de fluido dirigido posteroventralmente. Esta orientación indica que la fuerza de reacción en el esturión se dirige anterodorsalmente durante la locomoción horizontal constante, y sugiere un nuevo equilibrio de fuerzas hipotético en el esturión nadador. Durante la locomoción horizontal constante a velocidades inferiores a 2 largos/seg, el esturión orienta el cuerpo en un ángulo de entre 8 y 25° con respecto al flujo (Wilga y Lauder, 1999). La fuerza reactiva de los anillos de vórtice derramados por la cola puede ser dirigida así a través del cuerpo cerca del centro de masa.

La orientación cambiante de los triángulos de la cola del esturión, el patrón oscilatorio del componente vectorial del movimiento Y, y la orientación de los vórtices derramados detrás de la cola no es consistente con la hipótesis clásica de la función heterocercal de la cola para el esturión. Además, estos datos indican que las inferencias funcionales basadas en la forma externa de las colas heterocercales pueden ser erróneas. El lóbulo dorsal de la cola del esturión no conduce durante el batido de la cola, y ésta es extremadamente flexible. La similitud de la forma heterocercal entre las colas del tiburón leopardo y del esturión no se refleja en la similitud de la función.

Función de la aleta CAUDAL DURANTE LA LOCOMOCIÓN EN LOS PECES TELÉOSTOS

Existe una considerable diversidad de formas de cola dentro de los peces teleósteos. Pero dada la falta casi total de datos cinemáticos tridimensionales sobre la aleta caudal homocercal de cualquier pez teleósteo, se eligió al pez luna (Lepomis macrochirus) para un análisis detallado de la función de la aleta caudal como continuación de investigaciones anteriores sobre la cinemática de las aletas pectorales y dorsales en esta especie centrárquida (Gibb et al., 1994; Jayne et al., 1996; Lauder y Jayne, 1996).

Bluegill

La cinemática de la cola homocercal en el bluegill se estudió nadando los peces a 1,2, 1,6, y 2,2 longitudes/seg en un tanque de flujo como se ilustra en la Figura 5. Se colocaron seis marcadores bilaterales en la cola (tres en cada lóbulo superior e inferior) para permitir la cuantificación de la orientación de la superficie de la cola en tres dimensiones. Los gráficos de las excursiones de los marcadores en la dimensión Z muestran que el lóbulo dorsal de la cola experimenta un movimiento lateral aproximadamente un 50% mayor que el lóbulo ventral (Fig. 11): la cola homocercal del bluegill funciona, por tanto, de forma asimétrica durante la natación constante. Los movimientos relativos de los marcadores dorsales y ventrales no cambiaron en el rango de velocidad de 1,2 a 2,2 longitudes/seg. La cola aumenta de altura durante el batido de la cola, aunque este aumento de altura se consigue mediante movimientos asimétricos de los lóbulos dorsal y ventral de la cola. El lóbulo ventral se expande en el primer tercio del latido de la cola, mientras que la expansión del lóbulo dorsal se produce en el último tercio (Fig. 11). El marcador más dorsal también tiene una mayor velocidad lateral que el ventral (Tabla 1) tanto en 1,2 como en 2,2 longitudes/seg.

Si la cola homocercal estuviera funcionando como una placa vertical plana homogénea y generando una fuerza reactiva directamente hacia delante sin componente Y (como predice la hipótesis clásica), los lóbulos dorsal y ventral de la cola deberían mantener ambos un ángulo de 90° con la horizontal durante todo el ciclo del latido de la cola. La medición de los ángulos planos YZ proyectados (Tabla 1; Fig. 12) muestra que el lóbulo dorsal de la cola alcanza un ángulo significativamente agudo con respecto a la horizontal, mientras que el lóbulo ventral está más orientado verticalmente, pero sigue siendo sustancialmente agudo. La cola del bluegill homocercal se mueve, por tanto, de una manera que indica que pueden generarse fuerzas de sustentación y que la fuerza reactiva sobre el cuerpo no tiene una orientación horizontal.

El cálculo de los ángulos planos tridimensionales confirma estos cambios en la orientación del lóbulo de la cola (Fig. 13). El lóbulo dorsal de la cola alcanza un ángulo planar XZ de casi 75°, significativamente menor que el ángulo de 90° esperado según la hipótesis clásica de la función homocercal de la cola. Además, el ángulo mínimo se produce justo antes de la mitad del latido, cuando la cola pasa por la línea de progresión hacia delante y la velocidad es máxima.

¿Qué podría estar produciendo estos movimientos asimétricos de la cola? ¿Es el movimiento diferencial del lóbulo dorsal y ventral posiblemente una consecuencia pasiva de las asimetrías esqueléticas internas o se genera activamente? La mayoría de los peces teleósteos poseen un complejo conjunto de músculos intrínsecos de la aleta caudal (Nursall, 1963; Nag, 1967; Cowan, 1969; Marshall, 1971; Winterbottom, 1974; Lauder, 1982, 1989) que sólo se han estudiado experimentalmente en contadas ocasiones. Anatómicamente, estos músculos consisten en músculos flexores dorsales y ventrales (que a menudo tienen componentes profundos y superficiales), los músculos carinales que conectan los elementos esqueléticos más dorsales y ventrales de la cola con las aletas dorsales y anales, y los músculos interradiales (Fig. 14). Estos músculos están dispuestos de forma aproximadamente simétrica en torno al eje horizontal y parecen tener efectos generalmente simétricos en los lóbulos dorsales y ventrales de la cola. Pero el músculo hipocordal longitudinalis (HL) posee un eje de fibras en un ángulo apreciable respecto a la horizontal (Fig. 14: HL). El músculo HL se origina en la superficie ventrolateral del esqueleto caudal y pasa posterodorsalmente para hacer cuatro inserciones tendinosas en los cuatro primeros rayos de la aleta. Si el músculo HL está activo durante la locomoción estable, podría causar que los rayos de la aleta dorsal lideren a los rayos ventrales durante el batido de la cola, resultando en el patrón cinemático mostrado en las Figuras 11, 12 y 13.

La Figura 15 muestra que durante la natación lenta y estable a 1,2 longitudes/seg en el bluegill, el músculo HL es de hecho el único músculo caudal intrínseco que está activo. Las fibras rojas de los miotomos del pedúnculo caudal muestran una ligera actividad rítmica de estallido típica de la locomoción a esta velocidad, justo por encima de la transición de la propulsión pectoral a la caudal (Gibb et al., 1994). Los músculos interradiales y flexores de la cola no muestran actividad a esta velocidad. Estos datos apoyan fuertemente la hipótesis de que la función asimétrica de la aleta caudal del bluegill homocercal se logra activamente como resultado de la musculatura intrínseca de la cola.

¿Qué efecto tiene esta función asimétrica de los lóbulos dorsal y ventral de la cola en los patrones de flujo de agua en la estela? La visualización cuantitativa del flujo en la estela del bluegill nadando en un tanque de flujo a 1,6 longitudes/seg (Fig. 16) revela regiones de vorticidad contrarrotante que reflejan un corte plano a través de un anillo de vórtices en la estela. Si la aleta caudal homocercal está generando de hecho una fuerza de sustentación como consecuencia del movimiento asimétrico de los lóbulos dorsal y ventral de la cola, entonces se esperaría que los anillos de vórtice desprendidos por la cola durante la natación horizontal generaran un chorro central de fluido con una ligera inclinación ventral hacia la horizontal. El patrón de flujo que se muestra en la Figura 16 revela precisamente este patrón, y sugiere una nueva hipótesis sobre la función de la cola homocercal en los peces teleósteos (Fig. 17).

La estela de vórtice producida por la cola del bluegill nadando horizontalmente se hipotetiza que consiste en una cadena enlazada de anillos, cada uno inclinado ventralmente, de modo que el chorro central de flujo a través del núcleo del vórtice tiene un componente ventral (Y negativo). La fuerza reactiva sobre el cuerpo producida por dicha estela tendrá una componente dorsal (Y positiva) (Fig. 17) que generará un par de torsión alrededor del centro de masa. Estos pares deben ser contrarrestados por las fuerzas de sustentación generadas por la cabeza y/o las aletas pectorales anteriores al centro de masa. Según esta hipótesis, la cola homocercal funciona de forma similar al modelo clásico de la cola heterocercal: las fuerzas de elevación y los pares se generan posteriormente.

Otros teleósteos

La función asimétrica de los dos lóbulos de la cola homocercal en el bluegill podría considerarse una anomalía de los peces centrárquidos lacustres que no comparten otros peces teleósteos, en particular los que son capaces de una locomoción sostenida a alta velocidad. Sin embargo, el análisis de la natación sostenida en la caballa (Scomber japonicus) (Gibb et al., 1999) revela un patrón similar de asimetría con el lóbulo dorsal que experimenta una excursión Z un 15% mayor que el lóbulo ventral. El lóbulo dorsal también forma un ángulo de 80° con respecto al plano XZ, lo que indica que la cola de la caballa funciona de manera general similar a la del pez azul y puede generar elevación incluso durante la natación horizontal constante. Las imágenes de vídeo de la cola de las anguilas (Anguilla rostrata) durante la natación también muestran que la aleta caudal experimenta complejos patrones de deformación y no funciona como una placa plana (Lauder y Gillis, en preparación).

Las imágenes o dibujos de la cola de otros teleósteos nadando realizados por Bainbridge (1963) y Aleev (1969) sugieren que la cola homocercal de una diversidad de peces teleósteos exhibe asimetría durante la locomoción horizontal. Además, el músculo hipocordal longitudinalis se encuentra en prácticamente todos los clados de teleósteos (Marshall, 1971; Lauder, 1989) y puede ser una característica clave del diseño funcional de la aleta caudal de los teleósteos. Por lo tanto, es probable que los patrones funcionales descritos anteriormente para el bluegill estén muy extendidos entre los teleósteos, aunque sólo un estudio comparativo exhaustivo de la función caudal en los peces revelará el alcance de la diversidad funcional.

SÍNTESIS

Los datos experimentales descritos anteriormente sobre la función de las aletas heterocercales y homocercales y de la aleta caudal sugieren que es necesario reevaluar los modelos clásicos de ambos tipos de aleta caudal. Mientras que la visión clásica de la función de la cola del tiburón fue corroborada por el estudio cinemático tridimensional de los tiburones leopardo, el modelo de la función de la cola heterocercal en el esturión resultó ser bastante diferente. Es probable que nuevos trabajos revelen una considerable diversidad funcional entre las colas heterocercales. A partir de estudios experimentales de las colas heterocercales en dos especies, se han observado dos patrones funcionales diferentes. Por lo tanto, es peligroso especular sobre los patrones generales de la función de la cola heterocercal basándose únicamente en la morfología externa. Se necesitan futuros estudios cuantitativos del flujo de fluidos sobre y en la estela de las colas heterocercales para refinar las hipótesis funcionales de la función de la cola heterocercal, y el análisis del flujo sobre el cuerpo y las aletas pectorales proporcionará una imagen más precisa del equilibrio de fuerzas global.

Estos datos experimentales también indican que la función de las colas homocercales es considerablemente más compleja de lo que se apreciaba anteriormente. La simetría morfológica externa no es una guía para la función: los lóbulos simétricos dorsal y ventral de la cola homocercal pueden mostrar patrones funcionales considerablemente diferentes con importantes consecuencias para el equilibrio de fuerzas en el cuerpo. La suposición de que las fuerzas de reacción horizontales se basan en la simetría morfológica es ciertamente incorrecta, ya que la cola homocercal genera fuerzas de elevación incluso durante la locomoción horizontal.

Por último, la importancia de la diversidad de los diseños de la cola en los primeros vertebrados y los principales patrones evolutivos de la morfología de la cola (Figs. 1, 2) necesita ser reevaluada a la luz de los nuevos datos funcionales. Los enfoques cinemáticos tridimensionales y la capacidad de cuantificar el movimiento de los fluidos proporcionan una perspectiva antes no disponible sobre la función de las aletas de los peces como superficies de control durante la natación.

Las discusiones con Alice Gibb, Gary Gillis, Cheryl Wilga, Eliot Drucker, Jimmy Liao, y Jen Nauen proporcionaron muchas ideas sobre la dinámica locomotora de los peces y estoy agradecido a todos ellos. Jimmy Liao participó conjuntamente en los experimentos DPIV sobre el bluegill y el esturión, y los datos cinemáticos sobre el esturión se obtuvieron en colaboración con Erin Schmidt. El trabajo previo con Lara Ferry-Graham fue fundamental para comprender la función de la cola del tiburón. La investigación en colaboración con Cheryl Wilga aumentó en gran medida mi comprensión de la función locomotora del esturión, y el trabajo con Alice Gibb y Kathy Dickson sobre la función de la cola de la caballa ayudó a formular mis ideas sobre la función de las colas homocercales. Heidi Doan colaboró en gran medida en la recopilación de datos cinemáticos del bluegill. Gracias también a Corinne Connon, Jon Posner y Derek Dunn-Rankin por su ayuda en la interpretación de los datos DPIV de los peces nadadores. La preparación de este manuscrito fue apoyada por la beca IBN 9807012 de la NSF a GVL.

La Sociedad de Biología Integrativa y Comparativa