Un lugar al que llamar hogar: El uso por parte de los anfibios de los humedales creados y restaurados

Resumen

La pérdida y la degradación de los hábitats de los humedales son los principales factores que contribuyen al declive mundial de los anfibios. La creación y restauración de humedales podría ser una herramienta valiosa para aumentar la riqueza y abundancia de especies locales de anfibios. Hemos sintetizado la literatura revisada por pares que aborda el uso por parte de los anfibios de los humedales creados y restaurados, centrándonos en el hábitat acuático, el hábitat de las tierras altas y la conectividad y configuración de los humedales. La riqueza o abundancia de especies de anfibios en los humedales creados y restaurados fue similar o superior a la de los humedales de referencia en el 89% de los estudios. El uso de los humedales creados y restaurados por parte de las especies individuales fue impulsado por las preferencias de hábitat acuático y terrestre, así como por la capacidad de dispersión desde los humedales de origen. Concluimos que la creación y restauración de humedales puede ser una herramienta valiosa para la conservación de los anfibios. Sin embargo, hay que tener en cuenta las necesidades y preferencias ecológicas de las especies objetivo para maximizar el potencial de colonización exitosa y la persistencia a largo plazo.

1. Pérdida y restauración del hábitat de los anfibios

1.1. Disminución de anfibios

Es ampliamente aceptado que los anfibios están experimentando una disminución mundial de su abundancia y diversidad (por ejemplo, ). Stuart et al. estimaron que más de 2.400 de las aproximadamente 5.700 especies habían experimentado una severa disminución o extinción de sus poblaciones, y hay poca evidencia que sugiera que estas tendencias han mejorado en los últimos años. Collins y Storfer resumen las principales razones de los descensos, entre las que se encuentran la propagación de especies invasoras, el aumento de los brotes de enfermedades infecciosas, los patrones de cambio climático global y las prácticas humanas de uso del suelo. De estos, el uso de la tierra por parte del hombre es posiblemente uno de los impactos negativos más fácilmente identificables en las poblaciones de anfibios.

Los hábitats de los humedales son a menudo drenados y alterados para acomodar el desarrollo de la agricultura y la expansión urbana, con efectos devastadores en las poblaciones locales de anfibios . Según Mitsch y Gosselink , la disminución del número de humedales en todo el mundo varía según la región entre el 33% y más del 90%. La pérdida y la fragmentación del hábitat pueden exacerbar los impactos negativos asociados a otras causas de declive, como la degradación del hábitat, lo que se traduce en un menor éxito de apareamiento y una mayor susceptibilidad a otros factores bióticos y abióticos (por ejemplo, ).

1.2. Creación y restauración de hábitats de humedales

En reconocimiento de la importancia de los ecosistemas de humedales para los procesos bióticos (por ejemplo, la riqueza de especies, el apoyo a la cadena alimentaria y la biodiversidad, la provisión de hábitats) y abióticos (por ejemplo, el ciclo elemental, la amortiguación hidrológica, la estabilización del clima), se han promulgado numerosas políticas y reglamentos para mitigar la pérdida de hábitats de humedales. Estados Unidos ha perseguido activamente la restauración del hábitat de los humedales a través de una política nacional de facto de «no pérdida neta», aunque no existe una ley nacional de protección de los humedales y estos ecosistemas están regulados por un conjunto de normas de uso del suelo y de calidad del agua. Las políticas de protección de los humedales han evolucionado en las dos últimas décadas, pasando de simples estrategias de sustitución de zonas a la incorporación de métodos que intentan evaluar la función perdida y posteriormente restaurada o creada. El principal de estos intentos de ir más allá de la simple sustitución de superficies es el enfoque hidrogeomórfico para evaluar las funciones de los humedales (HGM; ). El enfoque HGM regionaliza la evaluación funcional de los humedales e incorpora evaluaciones del estado de los humedales de referencia basadas en la posición geomórfica y las características hidrológicas.

La estimación del éxito ecológico de los humedales creados y restaurados es compleja, polifacética y específica del lugar y del proyecto. En comparación con los análisis de sustitución de superficies, los análisis útiles de sustitución funcional ecológica requieren un tiempo considerable, recursos financieros y conocimientos ecológicos. Existe poca información sobre si las funciones del ecosistema de los lugares creados y restaurados compensan suficientemente las perdidas en los humedales originales. Además, los objetivos ecológicos de los proyectos de creación y restauración de humedales a menudo no están claros o son inadecuados para un determinado diseño de proyecto de restauración, lo que produce resultados contradictorios e intentos de restauración infructuosos .

Los esfuerzos por identificar humedales de referencia apropiados para la evaluación comparativa pueden no seguir los protocolos científicos establecidos o simplemente pasarse por alto o no llevarse a cabo nunca . En los Estados Unidos se han hecho algunos intentos de combinar el enfoque del HGM con estimaciones de abundancia de especies bioindicadoras acuáticas utilizando diversos índices de integridad biótica (IBI; ). Dada la controversia que rodea a los enfoques de evaluación y, por tanto, a la determinación de las condiciones de referencia, Stein et al. sostienen que son las necesidades de gestión de los humedales las que deben impulsar el enfoque seleccionado, y no al revés. Por último, el seguimiento de los humedales creados y restaurados suele ser inadecuado y, cuando se lleva a cabo, se centra principalmente en la hidrología, la biogeoquímica y la vegetación de los humedales, con poco énfasis en el uso y la abundancia de la fauna. Incluso cuando la colonización de la fauna es un objetivo explícito de la restauración, los procedimientos de evaluación a menudo no reconocen la importancia de la riqueza de especies no objetivo y la función ecológica relacionada. Dada la importancia de la actividad de la fauna para el buen funcionamiento de los humedales, esta escasez de información sugiere la necesidad de realizar estudios de evaluación del uso de la fauna en los humedales creados y restaurados.

2. Consideraciones importantes para los anfibios

2.1. Hábitat acuático Hábitat acuático

Para la mayoría de los anfibios con ciclos vitales complejos , el agua estancada o de movimiento lento es necesaria para las etapas de desarrollo de los huevos y renacuajos . Por lo tanto, la calidad del hábitat acuático puede ser un determinante importante de la composición, riqueza y abundancia de las especies de anfibios. Las especies de anfibios que se reproducen en los humedales varían sustancialmente en sus estrategias de desarrollo y en sus preferencias de hábitat acuático. Sin embargo, hay varias características del hábitat acuático que parecen beneficiar a los anfibios, como la ausencia de peces depredadores, la ausencia de eutrofización y la presencia de macrófitos acuáticos. Los macrófitos aumentan la complejidad del hábitat y, por tanto, pueden reducir la presión de la depredación al crear zonas de refugio para las larvas de los anfibios. Aunque los nutrientes son importantes para el crecimiento del fitoplancton, que es la principal fuente de alimento durante la fase de renacuajo para la mayoría de las especies que se reproducen en los humedales, muchos anfibios son sensibles a los altos niveles de amonio y nitrato, al bajo pH y a los bajos niveles de oxígeno disuelto. Además, la eutrofización puede aumentar potencialmente las infecciones patógenas.

El hidroperiodo de los humedales también es importante . Los largos periodos de agua estancada podrían dar lugar a una gran riqueza de especies porque las especies con periodos de desarrollo cortos y largos podrían utilizar el humedal. Sin embargo, muchas especies han evolucionado para reproducirse en masas de agua efímeras, y algunas no suelen utilizar humedales con hidroperiodos largos, que son vulnerables a la colonización por parte de los peces y al aumento de la competencia y la depredación interespecíficas. Por ejemplo, en el sureste de Estados Unidos se observó una correlación positiva entre la riqueza de especies de anfibios y el hidroperiodo de los humedales deprimidos, pero muchas especies adaptadas a los humedales efímeros no se encontraron en los humedales con hidroperiodos largos. Los anfibios que se reproducen en los humedales necesitan un hábitat acuático y terrestre adecuado para persistir a largo plazo. Basándose en las investigaciones de 21 especies, el tamaño del área de distribución de los anuros (ranas y sapos) estaba entre 1 m2 y 1.900 m2, con una media de 40 m2 . Según las investigaciones de 13 especies, el tamaño del área de distribución de las salamandras oscilaba entre 0,1 m2 y 90 m2, con una media de 4 m2 . Rittenhouse y Semlitsch descubrieron que el 50% y el 95% de las especies de anfibios investigadas () permanecían a menos de 93 m y 664 m, respectivamente, de los humedales durante las épocas no reproductivas. Muchos anfibios están especializados en determinados tipos de hábitat de tierras altas, y las poblaciones no persistirán en un hábitat subóptimo (por ejemplo, 17 anfibios son endémicos de los ecosistemas de sabana de pino de hoja larga (Pinus palustris) en el sureste de Estados Unidos; ). Por lo tanto, el hábitat de las tierras altas puede ser críticamente importante para la persistencia a largo plazo de las poblaciones de anfibios.

2.3. Conectividad y configuración de los humedales

El tamaño de las poblaciones fluctúa naturalmente para muchas especies de anfibios que se reproducen en los humedales, principalmente en relación con la variabilidad climática anual . La colonización desde las masas de agua circundantes suele ser importante para la persistencia a largo plazo de las poblaciones y subpoblaciones . Además, dado que la probabilidad de colonización está inversamente relacionada con la distancia recorrida, el establecimiento de varios humedales próximos entre sí suele ser óptimo para la persistencia a largo plazo. Sin embargo, los anfibios son vulnerables a la mortalidad en las carreteras, por lo que los complejos de humedales divididos por carreteras pueden ser problemáticos.

Aunque en general el aumento de la densidad y la conectividad de los humedales beneficia a los anfibios, hay situaciones en las que esto puede ir en contra de los objetivos de conservación. Florance et al. llegaron a la conclusión de que los puntos de agua artificiales (por ejemplo, abrevaderos para el ganado) servían de refugio en la estación seca para los sapos de caña invasores (Bufo marinus) en Australia, lo que ayudaba a la expansión del área de distribución de esta especie. Gaston et al. demostraron que la probabilidad de reproducción del sapo de Houston (Bufo houstonensis), una especie en peligro de extinción, aumentaba exponencialmente con el número de machos llamadores, e indicaron que el aumento de la densidad de los humedales en un hábitat subóptimo podría afectar negativamente a esta especie al disminuir la densidad de sapos en humedales individuales. Por lo tanto, se justifica una cuidadosa consideración de la ubicación de los humedales dentro del paisaje circundante.

3. Uso por parte de los anfibios de los humedales creados y restaurados

Para el propósito de esta revisión, sólo se incluyeron estudios revisados por pares. Reconocimos que los humedales creados y restaurados son distintos de los humedales mejorados y de tratamiento construidos específicamente para mejorar la calidad del agua, según Mitsch y Jørgensen , y nos centramos sólo en aquellos estudios que abordaban la conversión de una zona de tierras altas o de aguas poco profundas existente en un hábitat de humedal (creados), o un intento de devolver un humedal a una condición de humedal anterior (restaurados). Se omitieron los estudios que abordaban la mejora de la función de los humedales existentes (mejora) o la creación de nuevos humedales para mejorar la calidad del agua y la eliminación de contaminantes (construcción/tratamiento). Esta distinción nos permitió centrarnos en los estudios que abordaban la mitigación de la pérdida de hábitat de los humedales debido al desarrollo o al cambio medioambiental.

Cabe destacar que se ha demostrado que los humedales de tratamiento mantienen diversas poblaciones de anfibios y pueden ser un hábitat de sustitución viable (por ejemplo, ). Sin embargo, los humedales de tratamiento para aguas contaminadas no suelen tener en cuenta el uso de la fauna en sus diseños, y pueden restringir activamente la vida silvestre del lugar utilizando barreras de exclusión, trampas y otras modificaciones del hábitat que promueven la mejora de la calidad del agua al tiempo que reducen la presencia de la fauna. Además, este tema ha recibido poca atención en la literatura. Como tal, el uso de los humedales de tratamiento como hábitat de anfibios quedó necesariamente fuera del alcance de esta revisión.

Encontramos 37 artículos revisados por pares que abordaban explícitamente el uso de los anfibios de los humedales creados o restaurados (Tabla 1). Veintiséis de los estudios incluyeron controles en su investigación, que eran humedales de referencia o datos de estudios históricos. La mayoría de los estudios se llevaron a cabo en Estados Unidos () y los tipos de cobertura del suelo circundante eran principalmente forestales o agrícolas. La riqueza o abundancia de algunas o todas las especies fue mayor en los humedales creados o restaurados frente a los humedales de referencia en el 54% de los estudios, similar en el 35% de los estudios y menor en el 11% de los estudios.

3.1. Hábitat acuático

Treinta y tres estudios abordaron la influencia de las diferencias del hábitat acuático en el éxito de la creación o restauración de humedales. En casi todos los trabajos se trataron dos variables del hábitat acuático: la presencia o ausencia de peces y el hidroperiodo del humedal. Con la excepción de los anuros de las familias Ranidae y Bufonidae, la ocupación y abundancia de los anfibios se asoció normalmente de forma negativa con la presencia de peces, especialmente en el caso de los tritones. En particular, el pez luna (Lepomis spp.), el pez dorado (Carassius auratus ) y la lubina (Micropterus salmoides ) parecían influir negativamente en los anfibios. La aparente asociación positiva entre Rana spp. y la presencia de peces podría deberse principalmente a que ambos taxones utilizan humedales permanentes. Sin embargo, los estudios han demostrado que los peces pueden aumentar la supervivencia de los renacuajos de Rana y Bufo a través de la reducción de los invertebrados depredadores , así como a través de la reducción de las larvas de anfibios depredadores . Además, la palatabilidad de las larvas de anfibios influye en los niveles de depredación, y se ha comprobado que tanto Bufo spp. como Rana spp. son poco apetecibles para algunas especies de peces . Por último, las limitaciones de los peces de cuerpo más pequeño pueden reducir la depredación de las larvas de anfibios.

Los humedales creados y restaurados eran normalmente más grandes, más profundos y tenían hidroperiodos más largos que los humedales naturales, y en general los humedales más grandes con hidroperiodos más largos dieron lugar a una mayor riqueza de especies . Basándose en siete años de estudio en 10 humedales construidos y 10 de referencia, Petranka et al. descubrieron que la ocupación no difería entre los humedales creados y los de referencia para las cuatro especies de salamandras investigadas. Además, aunque la ocupación en los humedales creados era menor para el tritón oriental (Notophthalmus viridescens), era significativamente mayor para los seis anuros investigados. Brand y Snodgrass investigaron el uso de humedales creados y naturales en paisajes suburbanos y boscosos por parte de seis anuros durante dos años de estudio. La actividad de llamada se produjo casi exclusivamente en los humedales creados, y las larvas sólo se encontraron en los humedales creados. Brand y Snodgrass especularon que los cortos hidroperiodos de los humedales naturales en su sistema impedirían el éxito reproductivo, posiblemente debido a los cambios en la hidrología natural causados por las alteraciones del paisaje circundante.

Aunque la mayoría de los estudios encontraron que los hidroperiodos más largos asociados con los humedales creados estaban positivamente asociados con el uso por parte de los anfibios, la relación observada dependía a veces de que los humedales estuvieran libres de peces. Por ejemplo, Julian et al. descubrieron que las masas de huevos de la salamandra moteada (Ambystoma maculatum) y de la rana de madera (Rana sylvatica) tenían menos probabilidades de encontrarse en los humedales creados que en los naturales, y sugirieron que el principal motor de este resultado era la presencia de peces en los humedales creados. En la mayoría de los casos, los humedales con un hidroperiodo intermedio (es decir, humedales que mantienen el agua durante varios meses al año pero no son permanentes) tenían la mayor riqueza de especies porque permitían que la mayoría de los taxones de anfibios completaran su desarrollo larvario a la vez que minimizaban la colonización de peces.

En la mayoría de los estudios, la riqueza y abundancia de especies de anfibios estaba positivamente asociada a la presencia y abundancia de vegetación emergente . La presencia de vegetación emergente se asoció positivamente con el éxito reproductivo de la rana moteada de Columbia (Rana luteiventris) y la salamandra de dedos largos oriental (Ambystoma macrodactylum) en estanques creados en Idaho . Los tritones crestados (Triturus cristatus) eran más propensos a colonizar los humedales que contenían vegetación acuática sumergida . Lesbarrères et al. determinaron que el número de estratos de vegetación influía positivamente en la riqueza y diversidad de especies en estanques creados en Francia. La ocupación por parte de la rana verde (Rana clamitans) de los humedales restaurados en Canadá estaba positivamente influenciada por el porcentaje de espadaña (Typha spp.). Sin embargo, Porej y Hetherington descubrieron que la cantidad de vegetación emergente no influía en la riqueza de especies de anfibios en los humedales creados en Ohio, Estados Unidos. Del mismo modo, Lehtinen y Galatowitsch determinaron que la cobertura de vegetación acuática no influía en la riqueza de especies de anfibios en los humedales restaurados de Minnesota (EE.UU.).

Varios estudios abordaron la influencia de la pendiente en el uso por parte de los anfibios de los humedales creados y restaurados. La presencia de una zona litoral poco profunda se asoció positivamente con la riqueza de especies de anfibios en los humedales creados en Ohio, Estados Unidos. Shulse et al. determinaron que la abundancia relativa de sapos americanos (Bufo americanus) y ranas coro boreales (Pseudacris maculata) en los humedales creados en Missouri, EE.UU., estaba asociada negativamente con la pendiente del humedal. Sin embargo, Rannap et al. no encontraron una relación significativa entre la pendiente del humedal o la anchura de la zona litoral poco profunda y la abundancia relativa de tritones crestados o sapos de espuelas comunes (Pelobates fuscus) en estanques restaurados. Diez estudios evaluaron la influencia del hábitat circundante de las tierras altas en el éxito de la creación o restauración de humedales, y sólo dos no detectaron una influencia de los hábitats de las tierras altas. Bowers et al. descubrieron que la plantación de árboles dentro y cerca de las zonas ribereñas no influyó en la riqueza de especies de anfibios durante las fases iniciales de restauración en el Savannah River Site de Carolina del Sur (EE.UU.). Petranka et al. determinaron que la distancia a la cubierta forestal no influía en las tasas de colonización ni en la riqueza de especies en un emplazamiento de mitigación en Carolina del Norte (EE.UU.). Aunque el resto de los estudios determinaron que el hábitat adyacente de las tierras altas era importante, los resultados dependían de las preferencias de hábitat de las especies investigadas. Brand y Snodgrass descubrieron que las ranas de madera utilizaban más los humedales forestales que los suburbanos, pero en general la riqueza de especies era mayor en los humedales suburbanos. Los tritones crestados preferían los estanques de los campos de golf, mientras que los tritones lisos (Triturus vulgaris) preferían los parques adyacentes. Simon et al. descubrieron que la cubierta forestal en un radio de 500 m de los humedales era un mejor predictor de la riqueza de especies de anfibios en Maryland (EE.UU.) que las diferencias entre los humedales creados. Shulse et al. descubrieron que la abundancia de salamandras y de mirlos de primavera (Pseudacris crucifer) se asociaba negativamente con el porcentaje de tierras de cultivo en el paisaje circundante, y Monello y Wright descubrieron que la distancia de las tierras agrícolas se asociaba positivamente con la reproducción de la rana moteada de Columbia (Rana luteiventris).

Tres estudios mostraron que las carreteras adyacentes a los humedales creados influían negativamente en la presencia de anfibios . Por el contrario, Petranka et al. no detectaron una asociación entre la riqueza de especies o el número de masas de huevos y la distancia a las carreteras pavimentadas para las ranas de madera y las salamandras manchadas en los estanques creados en Carolina del Norte, Estados Unidos, y Balcombe et al. observaron que la proximidad de los humedales creados a las carreteras principales no parecía afectar negativamente a la abundancia de anuros. Pechmann et al. y Lehtinen y Galatowitsch especularon que las carreteras pueden haber actuado como barreras de dispersión para la colonización de los humedales creados en Carolina del Sur (EE.UU.) y los humedales restaurados en Minnesota (EE.UU.), respectivamente.

3.3. Conectividad y configuración de los humedales Conectividad y configuración de los humedales

Diez estudios abordaron el papel de la conectividad y la configuración en el éxito de la creación o restauración de humedales. Estos estudios evaluaron la influencia de la disponibilidad o la densidad de los humedales de origen, pero no investigaron explícitamente la influencia de la disposición espacial. La colonización del tritón dependía en gran medida de la proximidad de los humedales fuente. En un estudio en el que se investigaron variables a escala local (por ejemplo, hidroperiodo, presencia de peces) y a escala del paisaje (por ejemplo, elevación, densidad de los humedales), la conectividad de los humedales fue la variable más importante para predecir una elevada riqueza de especies . Lehtinen y Galatowitsch determinaron que la distancia a los estanques fuente era un factor importante para predecir la riqueza de especies de anfibios y especularon que la falta de colonización de cuatro especies se debía a la escasa capacidad de dispersión. Shulse et al. descubrieron que la densidad de los estanques circundantes o el porcentaje de humedales en el paisaje circundante se asociaba positivamente con la abundancia de cinco especies de anfibios en los humedales creados en Missouri, Estados Unidos. Se descubrió que los complejos de humedales con regímenes hidrológicos variables aumentaban el potencial de éxito de la restauración al satisfacer las preferencias específicas de las especies y amortiguar los efectos de la variabilidad meteorológica y los brotes de enfermedades. Además, Petranka y Holbrook indicaron que un diseño de complejo de humedales de «población irregular», caracterizado por una gran variabilidad en el tamaño de los humedales, el hidroperiodo y la proximidad espacial, era mejor que un diseño de metapoblación. Un diseño de población en parches permite el cambio adaptativo de hábitat, manteniendo así una alta probabilidad de persistencia de la población dentro del complejo de humedales.

Los corredores de hábitat pueden ser importantes para restaurar o mantener la conectividad de los humedales, y varios estudios consideraron la influencia de los corredores en sus investigaciones. Rannap et al. descubrieron que los humedales creados rodeados de cubierta forestal eran colonizados por anfibios de los humedales de origen más rápidamente que los rodeados de praderas. Vasconcelos y Calhoun documentaron los patrones de movimiento de la rana de madera y la salamandra moteada hacia y desde los humedales restaurados en Maine, EE.UU., y descubrieron que ambas especies preferían moverse a través del hábitat boscoso en comparación con las praderas. Lee et al. determinaron que el tipo de corredor influía en la conectividad entre los humedales restaurados en Taiwán, siendo las zonas húmedas con vegetación densa las más utilizadas y las praderas más secas cerca de las carreteras las menos utilizadas. Chovanec et al. investigaron el uso por parte de los anfibios de las zonas ribereñas restauradas a lo largo de un tramo muy modificado del río Danubio en Austria. Descubrieron que los humedales aislados hidrológicamente del río tenían una mayor riqueza de especies de anfibios y un mayor número de especies que se reproducían con éxito, pero los corredores a lo largo del río mejoraban la conectividad de los humedales a escala del paisaje. Bowers et al. investigaron la colonización por parte de los anfibios de un corredor forestal restaurado en Carolina del Sur, EE.UU., y no encontraron diferencias en la abundancia o diversidad relativa entre los corredores restaurados y los no restaurados tres años después de los esfuerzos de restauración. Sin embargo, los autores predijeron que los intentos de restauración tendrían éxito a largo plazo, ya que la comunidad vegetal restaurada se convirtió en un bosque maduro. Por último, varios estudios indicaron que la composición del hábitat de las tierras altas era importante para la conectividad entre los humedales.

4. Respuestas específicas de las especies a la creación y restauración de humedales

En esta sección resumimos las respuestas específicas de las especies que se han observado para los anfibios norteamericanos. Para asegurar una amplia aplicabilidad, limitamos nuestra revisión a las especies que fueron consideradas explícitamente en al menos ocho artículos.

4.1. Sapo americano

Los sapos americanos (Bufo americanus) son generalistas de hábitat y se encuentran en gran parte del este de Estados Unidos y Canadá . De los 15 estudios que revisamos que investigaron al sapo americano, sólo uno no encontró a la especie utilizando humedales creados o restaurados, en este caso charcas de pantano hechas por el hombre . Sin embargo, tampoco se encontró en los humedales de referencia incluidos en el estudio, probablemente debido a las condiciones ácidas . Brand y Snodgrass descubrieron que los sapos americanos utilizaban exclusivamente las aguas pluviales y los humedales creados, lo que probablemente estaba relacionado con su mayor tamaño y con los hidroperiodos más largos que los humedales naturales adyacentes. Sin embargo, Brand y Snodgrass especularon que la alteración del hábitat de las tierras altas había alterado la hidrología de los humedales naturales. Esta especie colonizó rápidamente los humedales creados y restaurados, y las abundancias relativas en la mayoría de los estudios fueron similares a las de los humedales de referencia. A diferencia de muchos otros anfibios, la presencia de peces depredadores no parece influir negativamente en el uso de los humedales creados y restaurados por los sapos americanos. Se ha demostrado que los renacuajos de sapo americano son tóxicos para algunos peces e invertebrados depredadores, por lo que los humedales que contienen peces pueden no ser muy perjudiciales para el éxito reproductivo. Sin embargo, Petranka y Holbrook descubrieron que los sapos americanos evitaban los estanques restaurados que contenían renacuajos de rana de madera, probablemente debido a su naturaleza depredadora . Por último, esta especie parece preferir los estanques con pendientes poco profundas. La rana toro (Rana catesbeiana) tiene una de las mayores áreas de distribución natural de los anfibios de América del Norte, que se extiende desde el norte de México a través del centro y el este de Estados Unidos hasta el sur de Canadá. Sin embargo, la especie también ha sido introducida en gran parte del oeste de Estados Unidos y puede contribuir a la disminución de varias especies de anfibios. De hecho, tres de los estudios revisados aquí incluyeron ranas toro fuera de su área de distribución natural . De los 14 estudios revisados que investigaron a la rana toro, todos ellos informaron del uso de los humedales creados y restaurados por parte de la rana toro. Los humedales con largos hidroperiodos (es decir, humedales que no se secan típicamente cada año) son necesarios para la reproducción exitosa de la rana toro debido a una larga etapa larval , y los humedales creados típicamente tenían hidroperiodos más largos que los humedales naturales . El uso de los humedales creados y restaurados por parte de la rana toro se asoció positivamente con la profundidad del estanque y la densidad de los humedales en el paisaje circundante. La presencia de peces no disuadió el uso de los humedales.

4.3. Rana verde

La distribución de la rana verde (Rana clamitans) se extiende por el este de Estados Unidos y el sur de Canadá . Esta especie selecciona los humedales con hidroperiodos largos debido a una larga etapa larvaria, así como la preferencia del hábitat de los adultos por los ambientes acuáticos . De los 16 estudios revisados que investigaron a la rana verde, sólo uno mostró que no utilizaba humedales creados o restaurados, posiblemente debido a su limitada capacidad de dispersión . De hecho, varios estudios informaron de un retraso en la colonización de los humedales por parte de las ranas verdes . El uso de los humedales se asoció positivamente con el hidroperiodo y la densidad de los humedales circundantes, y la presencia de peces no impidió su uso . La abundancia relativa de la rana verde fue normalmente mayor en los humedales creados y restaurados que en los humedales de referencia, debido potencialmente a los hidroperíodos más largos en los humedales creados y restaurados.

4.4. La rana de madera (Rana sylvatica) es el anfibio norteamericano de mayor distribución, extendiéndose desde el centro-este de Estados Unidos hasta el norte de Canadá y el oeste de Alaska. Esta especie es una reproductora explosiva con un periodo larvario corto, lo que le permite criar en charcas inundadas efímeramente . Fuera de la temporada de cría, la rana de madera reside en el entorno terrestre y prefiere el hábitat forestal. De los 13 estudios revisados que investigaron la rana de madera, todos ellos informaron del uso de los humedales creados y restaurados por parte de la rana de madera. Se encontró que las ranas de madera colonizan rápidamente los humedales creados y restaurados . En la mayoría de los estudios, esta especie utilizó más los humedales creados y restaurados que los naturales, que normalmente eran más grandes y tenían hidroperiodos más largos . Sin embargo, las ranas de madera mostraron una fuerte aversión a los humedales habitados por peces, y abandonaron los humedales creados después de la colonización por peces. La salamandra moteada (Ambystoma maculatum) se encuentra en el este de Estados Unidos y el sureste de Canadá. Esta especie ocupa un hábitat terrestre cuando no se dedica a la actividad reproductora, y prefiere los entornos boscosos . De los 10 estudios revisados que investigaron la salamandra moteada, sólo uno no encontró a la especie utilizando humedales creados o restaurados. Sin embargo, la detección en el sitio de referencia consistió en un solo individuo . El uso de los humedales creados, restaurados y de referencia varió entre los estudios. Sin embargo, en todos los casos la presencia y abundancia relativa de la salamandra moteada se asoció negativamente con la presencia de peces.

5. Recomendaciones para la creación y restauración de humedales

Actualmente la bibliografía sobre el uso por parte de los anfibios de los humedales creados y restaurados se limita a un pequeño número de especies, principalmente en Norteamérica. Sin embargo, en base a estos estudios, la creación y restauración de humedales puede ser eficaz para aumentar la abundancia y diversidad de los anfibios, y por lo tanto puede ser una herramienta valiosa para mitigar la disminución de la población de anfibios . No hubo ninguna indicación de que los humedales «artificiales» fueran intrínsecamente menos adecuados para el uso de los anfibios que los humedales naturales. Por el contrario, la ocupación y abundancia de los anfibios estaba fuertemente relacionada con las asociaciones y requisitos de hábitat específicos de las especies, así como con la capacidad de dispersión.

Estos estudios indican que las necesidades y preferencias de las especies objetivo deben ser una consideración importante en la creación y restauración de humedales . Los humedales que se construyen o restauran con el objetivo de proporcionar un hábitat de alta calidad para los anfibios deben tener en cuenta tanto el hábitat acuático como el terrestre circundante, así como el potencial de colonización. Las tierras altas que rodean a los humedales gestionados suelen denominarse «zonas tampón», y suelen tener una anchura de ≤30 m alrededor del humedal en aquellas zonas en las que existe legislación protectora. Las zonas de amortiguación ≤30 m son claramente insuficientes para la mayoría de los anuros, que requieren 100 m o más . Basándose en investigaciones empíricas sobre el uso del hábitat, Semlitsch sugirió que las zonas tampón para las poblaciones de salamandras deberían extenderse al menos 164 m desde el borde de un humedal. Además, Semlitsch y Bodie determinaron que las zonas centrales de hábitat para los anuros se encontraban entre 205 m y 368 m desde el borde de un humedal. Así pues, está claro que para maximizar el valor de la creación de humedales para los anfibios será necesario integrar la política relativa al hábitat circundante de las tierras altas.

Además de proteger el hábitat alrededor de los humedales del desarrollo humano (por ejemplo, edificios y carreteras), la estructura del hábitat de las tierras altas circundantes es importante y debería gestionarse para las especies objetivo . Para la mayoría de los anfibios amenazados y en peligro de extinción, y de hecho para la mayoría de las especies silvestres, la pérdida y la degradación del hábitat son las principales causas de la disminución a largo plazo. Salvo los brotes de enfermedades, las especies de anfibios de mayor interés para la conservación suelen ser especialistas en hábitats incapaces de adaptarse a los cambios del hábitat terrestre o acuático por influencia humana. Por lo tanto, preservar o restaurar los sistemas de tierras altas puede ser esencial para el éxito a largo plazo de los programas de restauración de humedales, y la influencia del hábitat de las tierras altas en la conectividad de los humedales debe ser considerada explícitamente en los programas de restauración.

De esta revisión se desprende que todavía hay mucho conocimiento que ganar en relación con la creación y restauración de humedales en beneficio de los anfibios. Encontramos que muchos estudios eran de naturaleza observacional y carecían de un diseño experimental riguroso o de marcos estadísticos. Aunque esto no es sorprendente, ya que los estudios se realizaron en sistemas reales con las correspondientes limitaciones experimentales, la variabilidad en el diseño experimental y la recogida de datos nos impidió analizar estos datos mediante técnicas de metaanálisis. A pesar de estas limitaciones, creemos que de estos estudios se desprenden los siguientes patrones, que son útiles para ayudar en futuros esfuerzos de creación y restauración de humedales: (1) la colonización estuvo influenciada por la proximidad a los humedales de origen (una función de la capacidad de dispersión) y la conectividad del hábitat de las tierras altas (una función de la selección del hábitat); (2) los humedales con hidroperiodos intermedios soportaron el mayor número de especies; (3) la presencia de vegetación acuática y las pendientes poco profundas aumentaron el uso de los anfibios; (4) la presencia de peces disminuyó el uso para la mayoría de los anfibios; y (5) los resultados positivos de la creación de hábitats de cría fueron evidentes a corto plazo (normalmente en uno o dos años), mientras que los proyectos de restauración de hábitats de tierras altas y corredores requirieron periodos de tiempo más largos para ser efectivos, particularmente en hábitats boscosos.

Posiblemente sea preocupante la sustitución de humedales estacionales por humedales más permanentes, lo que fue evidente en casi todos estos estudios, y parece ser un resultado común de los proyectos de creación de humedales . La influencia de las interacciones bióticas en la estructura de la comunidad tiende a aumentar a medida que aumenta la permanencia del agua . La prolongación del hidroperiodo de los humedales aumenta el potencial de depredación (por ejemplo, a través de la colonización de peces) y, en algunos casos, promueve la invasión de anfibios no autóctonos. Por ejemplo, Fuller et al. descubrieron que la prolongación del hidroperiodo de los humedales debido a la creación de canales laterales y balsas de residuos mineros a lo largo del río Trinity en California (EE.UU.) aumentaba la idoneidad del hábitat para la rana toro invasora. Del mismo modo, Maret et al. concluyeron que la sustitución de marismas estacionales por depósitos permanentes para el ganado en Arizona tuvo un impacto negativo en la salamandra tigre de Sonora (Ambystoma tigrinum stebbinsi), que está en peligro de extinción, al aumentar las invasiones de peces y ranas toro. Dado que la dinámica del hidroperiodo ejerce una influencia tan fuerte en las comunidades de anfibios, recomendamos que los gestores tengan en cuenta la comunidad de humedales circundante cuando emprendan iniciativas de creación de humedales. Bedford proporcionó una base conceptual para este enfoque.