Bufonidae

I Johdanto

Sukupuolisen valinnan teoriassa pitkään vallinnut käsitys on, että vain urokset lisäävät lisääntymismenestystään pariutumalla useiden naaraiden kanssa (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Viimeaikaiset edistysaskeleet molekyylitekniikoissa isyyden määrittämiseksi ovat kuitenkin paljastaneet, että polyandria, jossa naaraat parittelevat useamman kuin yhden uroksen kanssa, on laajalle levinnyt eläinten keskuudessa (Birkhead, 1995). Kopulaatio on naaraille mahdollisesti kallista, koska se aiheuttaa aika- ja energiakustannuksia (Sih ym., 1990), altistumista petoeläimille (Fairbairn, 1993), lisääntynyttä tautien leviämisriskiä (Thrall ym., 1997) ja mekaanisia vaurioita (Eberhard, 1996). Näin ollen sen ymmärtäminen, miksi naaraat parittelevat rutiininomaisesti useiden urosten kanssa, on nyt yksi evoluutiobiologian pakottavimmista kysymyksistä (Andersson ja Simmons, 2006; Simmons, 2005).

Polyandria on saattanut kehittyä kahdessa pääasiallisessa yhteydessä. Ensinnäkin se voi olla urosvetoinen ilmiö, jossa naaraat parittelevat useiden urosten kanssa jatkuvan häirinnän seurauksena. Näissä tapauksissa naaraat saattavat olla kykenemättömiä kontrolloimaan sitä, tapahtuuko pariutuminen (pakotettu kopulaatio), tai ne saattavat alistua turhiin pariutumisiin, koska se on halvempaa kuin yrittää vastustaa niitä (mukavuuspolyandria) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). Toiseksi naaraat saattavat pyrkiä parittelemaan useiden urosten kanssa, koska tämä käyttäytyminen tarjoaa adaptiivisia etuja.

Kiistat moniavioisuuden eduista naaraille jakautuvat kahteen kategoriaan: suoriin etuihin ja epäsuoriin ”geneettisiin” etuihin. Suoria hyötyjä syntyy, jos naaraat saavat vanhempien huolenpitoa useammalta kuin yhdeltä urokselta (Birkhead, 1995), hankkivat ylimääräisiä ravinteita jälkeläisille (Zeh ja Smith, 1985) tai vähentävät urosten hedelmättömyyden tai siittiöiden ehtymisen seurauksia (Byrne ja Whiting, 2008; Walker, 1980). Epäsuoria tai geneettisiä hyötyjä syntyy, jos monisikiöiset naaraat kokevat kuntohyötyjä, kun moninkertainen isyys (i) lisää todennäköisyyttä, että naaraat saavat yhteensopivia kumppaneita (joko hedelmöityshetkellä tai kehitysvaiheessa; Zeh, 1997), (ii) toimittaa ”hyviä geenejä” jälkeläisilleen tai (iii) lisää jälkeläisten geneettistä monimuotoisuutta (Yasui, 1998).

Syistä riippumatta polyandrialla voi olla kauaskantoisia evolutiivisia seurauksia, koska se johtaa yleensä siihen, että useiden urosten siittiöitä on samanaikaisesti saatavilla munasolujen hedelmöittämiseen. Lopputulos, spermakilpailu (Parker, 1970), voi vaikuttaa syvällisesti molempien sukupuolten lisääntymiskäyttäytymiseen, fysiologiaan ja morfologiaan (esim. Simmons, 2001). Ensisijainen vaikutus naaraisiin on sellaisten ominaisuuksien valikoituminen, jotka mahdollistavat epäoptimaalisten siittiöiden hedelmöittymisen estämisen: naaraiden kryptinen valinta (Eberhard, 1996). Uroksilla valinnan pitäisi suosia ominaisuuksia, jotka parantavat niiden siittiöiden kilpailukykyä, tai ominaisuuksia, jotka estävät kilpailevien siittiöiden menestystä (Simmons, 2005). Urosten pyrkimys voittaa hedelmöityksiä ja naaraiden pyrkimys kontrolloida isyyttä voivat myös olla ristiriidassa keskenään, jolloin toinen sukupuoli aiheuttaa toiselle merkittäviä kustannuksia (seksuaalinen konflikti: esim. Arnqvist ja Rowe, 2005). Sukupuolikonflikti saatetaan ratkaista joko urosten tai naaraiden eduksi; taistelu vastakkaisen sukupuolen aiheuttamien kustannusten välttämiseksi voi kuitenkin usein kärjistyä yhteisevoluutioon perustuvaksi asevarustelukilpailuksi, jossa sukupuolet joutuvat sopeutumisen ja vastapainoksi tapahtuvan sopeutumisen kiertokulkuun kamppaillessaan lisääntymismenestyksensä maksimoimiseksi. Tämä prosessi voi johtaa hyvin nopeisiin muutoksiin parittelukäyttäytymisessä ja mahdollisesti lajinmuodostukseen (esim. Hosken et al., 2009; Martin ja Hosken, 2003). Polyandrian syiden ja seurausten ymmärtäminen voi antaa meille keskeistä tietoa seksuaalisen lisääntymisen evoluutiosta sekä lisääntymiseristymisen ja lajinmuodostuksen evoluutiosta.

Suuri osa polyandriaa koskevasta empiirisestä työstä on keskittynyt eläimiin, joilla on sisäinen hedelmöitys (esim. Birkhead ja Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Polyandria on yleistä sisäisillä hedelmöittäjillä, koska useiden urosten siittiöitä voidaan varastoida ja/tai sekoittaa naaraiden sukuelimiin, mikä tarjoaa laajemmat mahdollisuudet siittiöiden kilpailulle ja useiden urosten hedelmöittämiselle. Polyandrisia pariutumisjärjestelmiä tunnetaan myös monissa ulkoisissa hedelmöittäjissä (esim. Brockmann ym., 1994; Oliveira ym., 2008; Taborsky, 1998), joita on käytetty polyandrian evoluution mallien kriittisissä analyyseissä (esim. yhteensopivuus, Evans ja Marshall, 2005; Marshall ja Evans, 2005a,b). Ulkoisilla lannoitteilla on joukko ainutlaatuisia ominaisuuksia, jotka yksinkertaistavat polyandrian evolutiivisten syiden ja seurausten tutkimista: (1) ejakulaation ja hedelmöittymisen välillä on rajallinen aikaviive; (2) urosten pariutumisjärjestyksestä johtuvia järjestysvaikutuksia ei ole; (3) suora pääsy hedelmöittymättömiin muniin antaa mahdollisuuden manipuloida isyyttä kokeellisesti; (4) urosten ravintoainesijoitusten puuttuminen poistaa tarpeen kontrolloida tätä sekoittavaa muuttujaa (vaikka ejakulaatin komponentit voivat vaikuttaa siittiöiden ominaisuuksiin, siittiöiden ja munien vuorovaikutukseen tai kilpailevaan hedelmöittymismenestykseen, vrt. esim. Chapman, 2008; Karn ym, 2008); ja (5) naaraat eivät voi valita siittiöitä tai manipuloida ejakulaatteja lisääntymisjärjestelmässä (Byrne ja Roberts, 2000). Anuraaneilla sammakkoeläimillä on lähes kaikkialla ulkoinen hedelmöitys (mutta ks. Wells, 2007 joistakin huomattavista poikkeuksista), mikä tarkoittaa, että ne tarjoavat myös potentiaalisesti monia näistä eduista moniavioisuuden evoluution analysoinnissa ja rakentavat jo laajalle analyysille anuraanien seksuaalisesta valinnasta.

Viimeisten kolmenkymmenen vuoden aikana anuraaneilla sammakkoeläimillä tehdyt tutkimukset ovat tuottaneet keskeistä tietoa seksuaalisen valinnan nykyisen ymmärryksemme uudelleenherättämisessä ja rakentamisessa. Wells (1977) teki yhteenvedon vaikuttavasta anuraanien sosiaalisia järjestelmiä koskevasta aineistosta, ja sitä seurasi nopeasti joitakin keskeisiä tutkimuksia seksuaalivalinnasta yksittäisten lajien sisällä (esim. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Nämä tutkimukset osoittivat suorien etujen merkityksen (esim. urosten puolustamat resurssit, jotka ovat kriittisiä munien kehitykselle, Howard, 1978b) ja dokumentoivat parittelumenestyksen malleja suhteessa uroksen kokoon, kutsurakenteeseen tai parittelutaktiikkaan (katsaus Gerhardt ja Huber, 2002; Halliday ja Tejedo, 1995; Sullivan ym., 1995). Anuraaneja sammakkoeläimiä koskeva työ johti myös joihinkin tärkeisiin teoreettisiin tuloksiin, kuten aistien hyväksikäyttöön (esim. Ryan, 1998). Näissä erityistutkimuksissa keskityttiin parinvalintaan, erityisesti naaraiden mieltymysmalleihin ja vihjeisiin, jotka saattavat mahdollistaa valinnan. Tarkoituksellisesti tai sattumalta ne ovat valinneet tutkimuslajeja, joissa polyandriaa ei esiintynyt tai ainakaan sitä ei havaittu.

Sammakkoeläinten spermakilpailua käsitteleviä laajoja katsauksia on ollut kaksi, ja niissä on käsitelty lyhyesti anuraanien polyandriaa: Halliday ja Verrell (1988) ja Halliday (1998). Muita asiaankuuluvia kommentteja on Hallidayn ja Tejedon (1995), Sullivanin ym. (1995), Wellsin (2007) sekä Zamudion ja Chanin (2008) katsauksissa anuraanien tai sammakkoeläinten pariutumisjärjestelmistä ja vaihtoehtoisista pariutumistaktiikoista, mukaan luettuina useat esimerkit, joihin liittyy polyandria. Polyandria ei ollut näkyvästi esillä näissä aikaisemmissa katsauksissa, koska sen esiintymisen kanssa sopusoinnussa olevasta käyttäytymisestä oli vain vähän raportteja, vaikka sekä Halliday ja Verrell (1988) että Halliday (1998) ehdottivat, että polyandria saattaisi olla anuraneilla yleisempää kuin on raportoitu.

Ulkopuolisen hedelmöittymisen omaavilla anuraneilla moniavioisuus voi olla joko samanaikaista tai peräkkäistä. Simultaanista (tai synkronista) polyandriaa käyttivät Roberts ym. (1999) määrittelemään parittelut, joissa naaras parittelee usean uroksen kanssa samanaikaisesti. Ulkopuolisten hedelmöittäjien, kuten anuraanien, urosten ei kuitenkaan välttämättä tarvitse olla läsnä parittelussa, koska ne voivat saada hedelmöityksiä vapauttamalla siittiöitään ympäristöön ennen kuin naaras vapauttaa munansa (esim. Limerick, 1980) tai hyvin pian munien laskeutumisen jälkeen (vrt. Vieties ym., 2004), tai siittiöt voivat selviytyä pidempiä aikoja (Edwards ym., 2004; Sherman ym., 2008a) munamassassa ja sen läheisyydessä siitä huolimatta, että uroksia osallistuu peräkkäin. Tämän vuoksi anuransin ja yleensä ulkoisten hedelmöittäjien osalta määrittelemme samanaikaiseksi polyandriaksi kaikki munien laskeutumistapahtumat, joissa kahden tai useamman uroksen siittiöt voivat kilpailla munien hedelmöittämisestä. Peräkkäistä polyandriaa esiintyy, kun naaras parittelee useiden urosten kanssa tuntien, päivien, viikkojen tai kuukausien aikana, jolloin ei ole vaaraa siittiöiden kilpailusta, esimerkiksi kun munat talletetaan useisiin eri paikkoihin eri urosten kanssa (Backwell ja Passmore, 1990). Molemmat polyandrian muodot tunnetaan anuraneilla.

Tässä luvussa emme käsittele peräkkäistä polyandriaa. Peräkkäisen polyandrian evoluutioon voi liittyä monia edellä esitettyjä geneettisiä kysymyksiä (esim. yhteensopivuus, geneettinen vaihtelu, hyvät geenit), mutta siihen voi liittyä myös vahva ekologinen komponentti, joka liittyy munien selviytymisen optimointiin. Anuraanien peräkkäistä polyandriaa käsittelevä kirjallisuus on kehittymässä, mutta toistaiseksi se on suurelta osin kuvailevaa (esim. Backwell ja Passmore, 1990; Byrne ja Keogh, 2009; Pröhl, 2002), eikä siitä voida tehdä selkeitä johtopäätöksiä siitä, miksi tämä lisääntymismalli on voinut kehittyä. Byrne ja Keogh (2009) esittävät joitakin vahvoja väitteitä ennustamattomuuden roolista munien selviytymisessä yleisenä selityksenä peräkkäisen polyandryn evoluutiolle, ja näitä ja muita peräkkäiseen polyandryyn liittyviä kysymyksiä tarkastellaan toisaalla (Byrne ja Roberts, katsauksessa).

a.

hyvin rajallinen, itsenäinen tämän ominaisuuden evoluutio;

b.

että polyandria on laajemmin levinnyt, mutta siitä ei ole juurikaan raportoitu – tämä näkemys on johdonmukainen viimeaikaisten havaintojen kanssa, joissa on raportoitu polyandriaa Bufo bufolla ja Rana temporarialla, molemmilla lajeilla, joiden pariutumisjärjestelmiä on aiemmin tutkittu laajasti (B. bufo, esim, Davies ja Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, esim, Elmberg, 1990; Ryser, 1989); tai

c.

siltä osin kuin Rhacophoridae-heimon neljässä suvussa on useita polyandrisia lajeja, polyandria saattaa olla perustavanlaatuinen luonne joissakin kladeissa.

Polyandria saattaa olla voimakas valintapaine anuraanien pariutumisjärjestelmille, ja sillä on huomattava potentiaali synnyttää samoja jälkipupulaation jälkeisen sukupuolisen valinnan malleja, joita nähdään myös monissa muissakin eliöissä (esim, Andersson, 1994; Andersson ja Simmons, 2006; Simmons, 2001). On uskottavaa uskoa, että tietämyksemme anuraanien moniavioisuudesta on suunnilleen samalla tasolla kuin tietämyksemme lintujen moniavioisuudesta oli yli 40 vuotta sitten, jolloin Lack (1968) väitti, että yli 90 prosenttia linnuista oli yksiavioisia ja vain pieni osa lajeista oli moniavioisia. Lintujen geneettinen työ on nyt osoittanut polyandriaa yli 90 prosentissa lintulajeista (Griffith ym., 2002). Mikään nykyinen tutkimus lintujen sukupuolisesta valinnasta ei jätä huomiotta moniavioisuuden mahdollisuutta. Polyandriaa on nyt vakavasti harkittava anuraaneissa, ja sitä on mahdollisesti harkittava uudelleen useiden anuraanien seksuaalista käyttäytymistä ja seksuaalista valintaa koskevien klassisten tutkimusten yhteydessä. Kuten lintujenkin kohdalla, geneettisten tekniikoiden kohdennettu soveltaminen vanhemmuusmallien analysoimiseksi on kriittinen askel näissä arvioinneissa.

Tämä luku kattaa neljä pääaluetta: (i) miten ja milloin samanaikaista polyandriaa esiintyy anuraneilla; (ii) polyandrian kustannukset ja hyödyt; (iii) polyandrian vaikutus siittiöiden ja kivesten evoluutioon; ja (iv) polyandrian vaikutus siittiöiden varastointielinten ja strategisen siemensyöksyn evoluutioon, ruumiin kokoon, kutsurakenteeseen ja anuraanien monimuotoisuuteen. Katsauksessamme keskitytään vahvasti australialaista myobatrachisammakkoa, Crinia georgiana, koskevaan työhön, sillä tämän lajin lisääntymisbiologiasta, mukaan luettuina akustinen käyttäytyminen, munien fysiologia, polyandria, systematiikka, munien tarjoaminen äidinpuolesta ja nuijapoikasten kehityksen muovautuvuus, on raportoitu 29 julkaisussa vuodesta 1995 lähtien (Ayre et al., 1984 – Dziminski et al., 2010a). Polyandryn esiintymistä ja evoluutiota anuraneilla koskeva tutkimus on vasta alkutekijöissään. Siksi tämä luku sisältää väistämättä paljon havaintotietoa ja luonnonhistoriallisia tietoja, joiden avulla ehdotamme ongelmia ja tutkimussuuntia.