Kulttuuri ja Idiranin valtakunta käyvät sotaa galaksin laajuisessa konfliktissa. Kulttuurin mieli, joka pakenee aluksensa tuhoutumista idiralaisten väijytyksessä, pakenee Scharin maailmaan. Dra’Azonit, jumalankaltaiset ruumiittomat olennot, ylläpitävät Scharin maailmaa muistomerkkinä maailman sammuneesta sivilisaatiosta ja ydinaseiden leviämisen vaaroista ja kieltävät pääsyn sinne sekä Kulttuurilta että idiralaisilta. Idiralaiset pelastavat muotoa muuttavan palkkasoturin Horzan teloitukselta, ja he uskovat, että Dra’Azonin vartija voi päästää hänet planeetalle, koska hän kuului aiemmin pieneen ryhmään muuttajia, jotka toimivat vartijoina. He käskevät häntä noutamaan mielen.
Horzan noutamisen aikana idiralaiset vangitsevat myös Erikoisolosuhteiden agentin, Perosteck Balvedan. Idiralaisten tähtialus, jolla hän matkustaa, joutuu kuitenkin pian Kulttuurin aluksen hyökkäyksen kohteeksi, ja Horza heitetään ulos. Hänet ottaa kyytiin merirosvolaiva Clear Air Turbulence (CAT). Hän joutuu taistelemaan ja tappamaan yhden miehistön jäsenistä ansaitakseen paikkansa. Kapteeni Kraiklyn johdattaa heidät kahdelle tuhoisalle merirosvoiskulle, joissa useat miehistön jäsenet menehtyvät. Toisen ryöstöretken jälkeen Horza joutuu Vavatchin kiertoradalla olevalla saarella asuvan kultin vangiksi. Hän pakenee myrkytettyään kultin johtajan ja pääsee Evanauthiin, Vavatchin pääkaupunkiin, jossa hän löytää Kraiklynin, joka pelaa ”Damagea” – korttipeliä korkeilla panoksilla.
Muutettuaan ulkonäkönsä jäljittelemään CAT:n kapteenin ulkonäköä Horza seuraa häntä takaisin CAT:iin, tappaa hänet ja palaa CAT:iin tavaten muutamat jäljellä olevat alkuperäiset miehistön jäsenet. Hänet esitellään vasta rekrytoidulle jäsenelle, jonka hän tunnistaa naamioituneeksi Perosteck Balvedaksi. Ulkopuolella olevat kulttuurin agentit yrittävät kaapata aluksen. Horza onnistuu nousemaan ilmaan, ja kun karkurit poimuavat pois Vavatchista, he näkevät Kulttuurin sota-alusten tuhoavan Orbitalin estääkseen sen joutumisen vihollisen käsiin. Balveda paljastaa Horzan henkilöllisyyden, ja hän vakuuttaa miehistön suorittamaan tehtävänsä. Aistivoimainen Vavatchin drone, Unaha-Closp, on jäänyt alukseen loukkuun ja liittyy vastentahtoisesti ryhmään.
He laskeutuvat Scharin maailmaan ja etsivät Mielensäpahoittajaa Komentojärjestelmästä, joka on maanalaisten rautatieasemien kompleksi, joka oli aiemmin osa ydinohjuskompleksia. Nämä olivat Scharin asukkaiden rakentamia ennen heidän sukupuuttoon kuolemistaan. Pian he huomaavat, että Mielen jahtaa pari idiralaista sotilasta, jotka ovat tappaneet kaikki planeetalle sijoitetut muuntajat ja jotka pitävät Horzaa ja hänen miehistöään vihollisina, koska he eivät tiedä muuntajien liittoutumisesta idiralaisten kanssa. Horza on pitänyt Balvedan hengissä, ja hänet viedään kompleksiin. CATin miehistö kohtaa idiralaiset yhdellä komentojärjestelmän asemista, ja tulitaistelun jälkeen he ilmeisesti tappavat yhden ja vangitsevat toisen. Jäljitettyään Mielen toiselle asemalle Unaha-Closp-droni löytää sen piileskelemässä Command System -junan reaktorivaunussa. Toinen Idiran, joka oli haavoittunut kuolettavasti mutta ei kuollut, asettaa yhden junista törmäyskurssille kohti asemaa. Kiinniotettu idiralainen, Xoxarle, vapautuu, ja sitä seuranneessa törmäyksessä ja tulitaistelussa Clear Air Turbulencen jäljellä olevat jäsenet kuolevat. Horza ajaa Xoxarlea takaa ja loukkaantuu kuolettavasti, mutta Balveda tappaa idiralaisen.
Horza kuolee pian sen jälkeen, kun Balveda on saanut hänet pinnalle ja Mieli palautetaan Kulttuuriin. Epilogissa Mieli muuttuu tähtialukseksi ja nimeää itsensä Bora Horza Gobuchuliksi.