Spermiogenèse de l’introsperme
Les introspermes sont produits par tous les céphalopodes, les néoménioïdes (Aplacophora), quelques bivalves et de nombreux groupes de gastéropodes dont les caenogastropodes, les opisthobranches et les pulmonés. L’introsperme des mollusques est extrêmement variable et de structure plus complexe avec une variété de modifications de la tête, du milieu et de la queue. Les changements morphologiques qui se produisent au cours de la spermiogenèse reflètent donc cette variabilité. Les spermatides précoces, comme celles des aquaspermes, ont tendance à avoir un noyau sphérique avec un patchwork d’hétérochromatine (Fig. 2(A)), et pendant ce stade, un matériel dense en électrons appelé plaque peut se former au futur pôle postérieur ou aux pôles antérieur et postérieur de la surface nucléaire. La plaque antérieure est généralement composée d’une couche de matériel extranucléaire tandis que la plaque postérieure semble être causée par un épaississement de la membrane nucléaire interne. Dans les spermatides précoces, le cytoplasme comporte de nombreuses mitochondries, souvent plus d’un corps de Golgi, un réticulum endoplasmique bien développé et un ou deux centrioles (certaines de ces caractéristiques sont illustrées sur les figures 2(A) et (B)). Au fur et à mesure que le spermatozoïde mûrit, il s’allonge ; pendant ce temps, le noyau change de forme et la condensation de la chromatine se produit.
Fig. 2. Représentation schématique (interprétée à partir d’images au microscope électronique à transmission) de certains stades de la spermiogenèse introspermatique chez certains taxons mollusques. A. Spermatides précoces montrant des noyaux avec un patchwork de chromatine. B et C. Spermatides moyennes dans lesquelles la chromatine devient granulaire. Notez le développement de la polarité de la cellule avec la vésicule acrosomique (AV) positionnée au pôle antérieur. D. Spermatide tardive avec de la chromatine fibreuse dans le noyau. Notez les microtubules (MT) entourant le noyau. E. Spermatide moyenne avec condensation de la chromatine commençant à la périphérie du noyau. Le noyau s’est également invaginé vers l’arrière pour former la fosse du noyau postérieur qui abrite le complexe centriolaire (CE). F. Spermatide tardive dont le noyau et la pièce médiane s’allongent. La chromatine est maintenant d’aspect fibreux et le noyau s’est complètement invaginé pour former un canal central qui abrite le complexe centriolaire (CE) et l’axonème (AX). G et H. Coupes longitudinales à travers des spermatides tardives montrant les étapes du développement du dérivé mitochondrial (MD). I. Coupe transversale à travers la pièce médiane dans la phase précoce de formation de la dérivée mitochondriale. J. Coupe transversale à travers la pièce médiane d’une phase tardive de formation de la dérivée mitochondriale. AP, socle acrosomique ; AV, vésicule acrosomique ; AX, axonème ; BP, plaque basale ; CE, centrioles du complexe centriolaire ; CF, fibre grossière ; F, flagelle ; G, corps de Golgi ; GH, hélice de glycogène ; M, mitochondrie ; MD, dérivé mitochondrial ; MT, microtubule ; N, noyau ; RER, réticulum endoplasmique rugueux ; flèche, pont cytoplasmique. Non dessiné exactement à l’échelle.
A-D : un céphalopode décapode (modifié de Healy, J., 1990. Ultrastructure des spermatozoïdes et spermiogenèse chez Spirula spirula (L.) : Systematic importance and comparison with other cephalopods. Helgoländer Meeresuntersuchungen 44, 109-123) ; E et F : un caenogastropode (modifié de Buckland-Nicks, J., Williams, D., Chia, F-S., Fontaine, A., 1983. Études sur les spermatozoïdes polymorphes d’un escargot marin. 2. Genèse du sperme eupyrène. Gamete Research 7, 19-37) ; G-J : un gastéropode pulmoné (modifié de Healy, J., 2001. Spermatogenèse et ovogenèse. In : Barker, G.M. (ed.), The Biology of Terrestrial Molluscs. Oxon : CABI Publishing, pp. 357-382).
Dans les céphalopodes décapodes (seiches et calmars), il existe une phase granulaire de condensation de la chromatine (Fig. 2(B)) similaire à celle décrite pour les spermatides précoces de l’aquasperme. Les granules de 20 nm deviennent distribués de façon homogène dans le noyau. Au fur et à mesure de la maturation de la spermatide, ces granules de chromatine sont transformés structurellement et biochimiquement. Les granules sont remodelés en fibres fines (environ 35 nm de diamètre) avec une orientation antéro-postérieure (Fig. 2(D)) qui contiennent des histones hyperacétylées et un précurseur de protamine (Chiva et al., 2011). L’épaisseur des fibres augmente ensuite jusqu’à environ 50 nm de diamètre avec une augmentation du précurseur de protamine et une diminution de l’histone hyperacétylée. Enfin, les fibres les plus épaisses coalescent, ce qui donne un noyau uniformément dense en électrons, et à ce stade, la protamine est maintenant associée à l’ADN. Chez les céphalopodes octopodes, la transition entre les protéines nucléaires au cours de la spermiogenèse est similaire à celle des décapodes, mais la condensation de la chromatine est quelque peu différente en ce sens qu’elle commence au niveau des régions polaires (qui se développent à l’avant et à l’arrière du sperme) du noyau plutôt que simultanément dans tout le noyau. La condensation de la chromatine s’étend ensuite progressivement à l’ensemble du noyau. Chez de nombreux caenogastropodes, après la phase granulaire fine, la condensation de la chromatine se produit d’abord à la périphérie du noyau (Fig. 2(E)), puis s’étend vers l’intérieur, alors que chez les pulmonés, la condensation de la chromatine se produit uniformément dans tout le noyau. Elle est ensuite suivie par la phase fibrillaire (Fig. 2(F) et (G)) pendant laquelle les histones sont progressivement et continuellement transformées en protamines par une série de précurseurs de protamine (Chiva et al., 2011). La phase finale de changement de la chromatine implique une phase lamellaire, les lamelles finissant par coalescer pour aboutir au noyau uniformément dense en électrons.
Pendant la condensation de la chromatine, le changement de forme nucléaire de l’introsperme peut être profond. Le changement de forme commence d’abord par l’invagination postérieure du noyau pour former ce qui deviendra la fosse d’implantation du ou des centrioles ou du dérivé centriolaire (figure 2(C)-(H)). Chez certains caenogastropodes, le noyau allongé de la spermatide se développe comme un long tube en raison de la formation d’un canal intranucléaire central (Fig. 2(F)). Ceci est dû à l’approfondissement progressif de la fosse d’implantation. Au fur et à mesure que la fosse s’approfondit, le(s) centriole(s) ou dérivé(s) centriolaire(s) migre(nt) dans le canal en même temps que l’axonème qui pénètre donc sur toute la longueur du noyau (Fig. 2(F)). Chez d’autres gastéropodes comme les opisthobranches, les pulmonés et certains céphalopodes, le noyau des spermatides les plus tardives subit une certaine torsion (Fig. 2(H)), devenant hélicoïdal ou à quille hélicoïdale.
Le développement de l’acrosome commence chez les spermatides précoces souvent après que la polarité du noyau ait été établie. Chez les Neritimorpha (Gastropoda), la formation de l’acrosome commence par la production de plusieurs petites vésicules proacrosomiques liées à la membrane et denses en électrons par le corps de Golgi situé à la base. Chez la plupart des autres taxons, le ou les complexes de Golgi sécrètent une seule vésicule proacrosomique (Fig. 2(A)). Au cours de la maturation du spermatozoïde, la vésicule migre vers l’avant et se positionne au milieu de la plaque nucléaire antérieure. Chez les caenogastropodes, la migration de la vésicule est souvent accompagnée par le corps de Golgi qui continue à produire du matériel pour l’acrosome en développement (Fig. 2(E) et (F)). Le corps de Golgi peut également être associé au réticulum endoplasmique. Au cours de la migration de la vésicule acrosomique, elle acquiert généralement du matériel et des structures extravésiculaires qui finissent par former du matériel subvésiculaire, une plaque basale ou un piédestal entre l’acrosome et le noyau (Fig. 2(E)-(H)).
La pièce médiane de l’introsperme des mollusques avec son centriole, ses centrioles ou son dérivé centriolaire et ses mitochondries varie en complexité et, par conséquent, les changements structurels au cours de la spermiogenèse sont également très variables. Chez les céphalopodes autres que les Octopoda, de nombreuses petites mitochondries non modifiées se rassemblent à l’extrémité postérieure en développement du noyau des spermatides moyennes à tardives pour se localiser à l’intérieur d’un éperon ou d’une gaine de membrane cellulaire qui est adjacent à, ou entoure, la section antérieure de la queue (Fig. 2(C) et (D)). Dans les spermatides moyennes des octopodes, la fusion mitochondriale se produit lorsque les mitochondries s’organisent autour de l’axonème à la base du noyau. Dans les spermatides moyennes à tardives des caenogastropodes, les mitochondries commencent également à s’accumuler dans la région basale du noyau (Fig. 2(E)) où elles fusionnent (Fig. 2(F)) pour former des éléments mitochondriaux modifiés qui varient en nombre, en longueur et en complexité structurelle interne selon les taxons. Au fur et à mesure que la spermatide et son axonème s’allongent, les éléments mitochondriaux entourent et s’étendent le long de l’axonème. Chez certaines espèces, les éléments mitochondriaux de la spermatide moyenne commencent à former une spirale lâche autour de l’axonème et, au stade de la spermatide tardive, ils sont disposés en éléments hélicoïdaux continus. Au fur et à mesure que les mitochondries fusionnent, les cristaux peuvent former une membrane continue ou se transformer en structures en forme de plaque.
Chez les gastéropodes supérieurs, comme les pulmonés et les opisthobranches, au fur et à mesure de la spermiogenèse, l’axoneme continue de s’allonger et les petites mitochondries migrent vers l’arrière où elles se regroupent le long de l’axoneme où elles commencent à fusionner (Fig. 2(G) et (I)). En même temps, neuf fibres de parcours d’origine inconnue s’associent à l’axonème et l’entourent (Fig. 2(I) et (J)). Au fur et à mesure de la maturation du spermatozoïde, les mitochondries continuent de fusionner et s’enroulent autour de l’axonème comme une gaine (Fig. 2(I) et (J)). Au fur et à mesure que l’enveloppement progresse, le matériel mitochondrial se transforme et, à la fin de la spermatide, il est organisé en couches circulaires parallèles de matériel matriciel paracristallin dans ce que l’on appelle un dérivé mitochondrial qui s’enroule en spirale le long de l’axonème (Healy, 2001). Pendant l’enroulement et la transformation, un ou plusieurs canaux tubulaires se développent à l’intérieur du dérivé mitochondrial. Dans le spermatozoïde mature, ces canaux acquièrent du glycogène et ils sont donc appelés hélices de glycogène (Fig. 2(H) et (J)). Le glycogène est une caractéristique des spermatozoïdes de nombreux mollusques. Ce produit de stockage apparaît généralement tard dans la spermiogenèse. Il est souvent déposé de façon intra-axonémique et de plus une section de l’axonème (souvent la section postérieure) des spermatides tardives des caenogastropodes et des opisthobranches s’entoure de glycogène pour former une région appelée la pièce glycogénique. A ce jour, le mécanisme d’absorption du glycogène dans les spermatides n’a pas été expliqué.
Une caractéristique de la spermiogenèse tardive de nombreux taxons mollusques est l’élimination de l’excès de cytoplasme des régions nucléaires, de la pièce médiane ou de la queue des spermatides. L’excès de cytoplasme avec des organites tels que le corps de Golgi et le réticulum endoplasmique peut être éliminé par l’érosion cytoplasmique et/ou réduit par autophagie et activité lysosomale. Une autre caractéristique de la spermiogenèse tardive des céphalopodes, de certains caenogastropodes et des pulmonés est le développement d’un anneau de microtubules (appelé manchette) autour du noyau en cours de condensation et/ou de la pièce centrale de la spermatide (Fig. 2(C), (D), (H) et (J)). Le rôle précis des microtubules n’a pas été établi, bien qu’il ait été suggéré que chez certaines espèces, ils jouent un rôle dans la formation de la forme du spermatozoïde.