Bufonidae

I Introduction

Une notion de longue date de la théorie de la sélection sexuelle est que seuls les mâles améliorent leur succès reproductif en s’accouplant avec plusieurs femelles (Bateman, 1948 ; Trivers, 1972). Cependant, les progrès récents des techniques moléculaires d’attribution de paternité ont révélé que la polyandrie, dans laquelle les femelles s’accouplent avec plus d’un mâle, est très répandue chez les animaux (Birkhead, 1995). La copulation est potentiellement coûteuse pour les femelles en raison des dépenses en temps et en énergie (Sih et al., 1990), de l’exposition aux prédateurs (Fairbairn, 1993), du risque accru de transmission de maladies (Thrall et al., 1997) et des dommages mécaniques (Eberhard, 1996). Par conséquent, comprendre pourquoi les femelles s’accouplent couramment avec plusieurs mâles est maintenant l’une des questions les plus convaincantes en biologie évolutive (Andersson et Simmons, 2006 ; Simmons, 2005).

La polyandrie peut avoir évolué dans deux contextes principaux. Premièrement, il peut s’agir d’un phénomène induit par les mâles, les femelles s’accouplant avec plusieurs mâles en conséquence d’un harcèlement persistant. Dans ces cas, les femelles peuvent être incapables de contrôler si un accouplement a lieu (copulation forcée), ou elles peuvent se soumettre à des accouplements superflus parce que cela est moins coûteux que de tenter d’y résister (polyandrie de convenance) (Rice et al., 2006 ; Rowe, 1992). Deuxièmement, les femelles peuvent solliciter des accouplements avec plusieurs mâles parce que ce comportement leur procure des avantages adaptatifs.

Les arguments concernant les avantages de la polyandrie pour les femelles se divisent en deux catégories : les avantages directs et les avantages indirects  » génétiques « . Les avantages directs surviennent si les femelles obtiennent des soins parentaux de plus d’un mâle (Birkhead, 1995), acquièrent des nutriments supplémentaires pour la progéniture (Zeh et Smith, 1985), ou réduisent les conséquences de l’infertilité des mâles ou de l’épuisement des spermatozoïdes (Byrne et Whiting, 2008 ; Walker, 1980). Des avantages indirects ou génétiques apparaîtront si les femelles polyandres connaissent des gains de fitness lorsque la paternité multiple (i) augmente la probabilité que les femelles obtiennent des partenaires compatibles (soit au moment de la fécondation, soit au cours du développement ; Zeh, 1997), (ii) fournit de  » bons gènes  » à leur progéniture, ou (iii) améliore la diversité génétique de leur progéniture (Yasui, 1998).

Quelles que soient les causes sous-jacentes, la polyandrie peut avoir des conséquences évolutives de grande ampleur car elle se traduit généralement par la disponibilité simultanée des spermatozoïdes de plusieurs mâles pour féconder les œufs. Le résultat, la compétition des spermatozoïdes (Parker, 1970), peut avoir des impacts profonds sur le comportement reproducteur, la physiologie et la morphologie des deux sexes (par exemple, Simmons, 2001). L’impact principal sur les femelles est la sélection pour les traits qui permettent la discrimination contre la fertilisation par des spermatozoïdes sous-optimaux : choix cryptique des femelles (Eberhard, 1996). Chez les mâles, la sélection devrait favoriser les traits qui améliorent la compétitivité de leurs spermatozoïdes, ou les traits qui inhibent les succès des spermatozoïdes rivaux (Simmons, 2005). La volonté des mâles de gagner des fécondations et celle des femelles de contrôler la paternité peuvent également entrer en conflit, ce qui fait qu’un sexe impose des coûts importants à l’autre (conflit sexuel : par exemple, Arnqvist et Rowe, 2005). Le conflit sexuel peut être résolu en faveur des mâles ou des femelles ; cependant, la lutte pour éviter les coûts imposés par le sexe opposé peut souvent dégénérer en une course aux armements coévolutive où les sexes entrent dans un cycle d’adaptation et de contre adaptation alors qu’ils luttent pour maximiser leur succès reproductif. Ce processus peut conduire à un changement très rapide des comportements d’accouplement et potentiellement à la spéciation (par exemple, Hosken et al., 2009 ; Martin et Hosken, 2003). Comprendre les causes et les conséquences de la polyandrie peut nous donner des indications clés sur l’évolution de la reproduction sexuée, ainsi que sur l’évolution de l’isolement reproductif et de la spéciation.

Une grande partie du travail empirique sur la polyandrie s’est concentrée sur les animaux à fécondation interne (par exemple, Birkhead et Møller, 1992, 1998 ; Simmons, 2001). La polyandrie est courante chez les animaux à fécondation interne parce que les spermatozoïdes de plusieurs mâles peuvent être stockés et/ou mélangés dans l’appareil reproducteur des femelles, ce qui offre des possibilités étendues de compétition entre les spermatozoïdes et de fécondation par plusieurs mâles. Les systèmes d’accouplement polyandres sont également connus chez de nombreux fécondateurs externes (par exemple, Brockmann et al., 1994 ; Oliveira et al., 2008 ; Taborsky, 1998), qui ont été utilisés dans des analyses critiques de modèles de l’évolution de la polyandrie (par exemple, compatibilité, Evans et Marshall, 2005 ; Marshall et Evans, 2005a,b). Les fécondations externes présentent une série de caractéristiques uniques qui simplifient l’étude des causes et des conséquences évolutives de la polyandrie : (1) les délais entre l’éjaculation et la fertilisation sont limités ; (2) il n’y a pas d’effets d’ordre dus à la séquence d’accouplement des mâles ; (3) l’accès direct aux œufs non fertilisés permet de manipuler expérimentalement la paternité ; (4) l’absence d’investissement en nutriments par les mâles élimine la nécessité de contrôler cette variable confusionnelle (bien que les composants de l’éjaculat puissent affecter les propriétés des spermatozoïdes, les interactions sperme/œuf ou le succès de la fertilisation compétitive, cf. Chapman, 2008 ; Karn et al, 2008) ; et (5) les femelles n’ont pas la possibilité de sélectionner les spermatozoïdes ou de manipuler les éjaculats dans l’appareil reproducteur (Byrne et Roberts, 2000). Les amphibiens anoures, presque universellement, ont une fertilisation externe (mais voir Wells, 2007 pour quelques exceptions notables) signifiant qu’ils offrent aussi potentiellement beaucoup de ces avantages dans l’analyse de l’évolution de la polyandrie et s’appuient sur l’analyse déjà extensive de la sélection sexuelle chez les anoures.

Au cours des 30 dernières années, les études sur les amphibiens anoures ont généré des données pivots pour raviver et construire notre compréhension actuelle de la sélection sexuelle. Wells (1977) a résumé un ensemble impressionnant de données sur les systèmes sociaux des anoures, et cela a été rapidement suivi par certaines études clés sur la sélection sexuelle au sein d’une seule espèce (par exemple, Howard, 1978a, 1980 ; Ryan, 1980, 1983). Ces études ont démontré l’importance des avantages directs (par exemple, les ressources défendues par les mâles comme étant essentielles au développement des œufs, Howard, 1978b) et ont documenté les schémas de réussite de l’accouplement en relation avec la taille du mâle, la structure du cri ou les tactiques d’accouplement (revue par Gerhardt et Huber, 2002 ; Halliday et Tejedo, 1995 ; Sullivan et al., 1995). Les travaux sur les amphibiens anoures ont également conduit à certaines contributions théoriques importantes, comme l’exploitation sensorielle (par exemple, Ryan, 1998). Ces études spécifiques se sont concentrées sur le choix du partenaire, en particulier sur les schémas de préférence des femelles et les indices qui pourraient permettre le choix. Intentionnellement, ou par hasard, ils ont choisi des espèces d’étude où la polyandrie ne se produisait pas ou, du moins, n’était pas détectée.

Il y a eu deux revues majeures sur la compétition des spermatozoïdes chez les amphibiens qui ont inclus de brèves discussions sur la polyandrie chez les anoures : Halliday et Verrell (1988) et Halliday (1998). Il existe d’autres commentaires pertinents dans les revues des systèmes d’accouplement des anoures ou des amphibiens et des tactiques d’accouplement alternatives par Halliday et Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007), et Zamudio et Chan (2008), y compris plusieurs exemples impliquant la polyandrie. La polyandrie n’a pas été mise en avant dans ces revues antérieures car il y avait peu de rapports de comportements compatibles avec son occurrence, bien que Halliday et Verrell (1988) et Halliday (1998) aient suggéré que la polyandrie pourrait être plus fréquente chez les anoures que ce qui a été rapporté.

Pour les anoures avec une fertilisation externe, la polyandrie peut être simultanée ou séquentielle. La polyandrie simultanée (ou synchrone) a été utilisée par Roberts et al. (1999) pour définir les accouplements où une femelle s’accouple avec plusieurs mâles en même temps. Cependant, pour les fécondateurs externes tels que les anoures, les mâles ne doivent pas nécessairement être présents lors d’un accouplement car ils peuvent obtenir des fécondations en libérant leurs spermatozoïdes dans l’environnement avant qu’une femelle ne libère ses œufs (par exemple, Limerick, 1980) ou très peu de temps après le dépôt (cf. Vieties et al., 2004), ou les spermatozoïdes peuvent survivre pendant de longues périodes (Edwards et al., 2004 ; Sherman et al., 2008a) dans et autour des masses d’œufs malgré la présence séquentielle des mâles. Par conséquent, pour les anoures, et les fertilisants externes en général, nous définissons la polyandrie simultanée comme tout événement de dépôt d’œufs où les spermatozoïdes de deux mâles ou plus peuvent être en compétition pour fertiliser les œufs. La polyandrie séquentielle se produit lorsqu’une femelle s’accouple avec une série de mâles au cours d’heures, de jours, de semaines ou de mois où il n’y a pas de risque de compétition entre les spermatozoïdes, par exemple, lorsque les œufs sont déposés à plusieurs endroits différents avec des mâles différents (Backwell et Passmore, 1990). Les deux formes de polyandrie sont connues chez les anoures.

Dans ce chapitre, nous n’abordons pas la polyandrie séquentielle. L’évolution de la polyandrie séquentielle peut impliquer de nombreuses questions génétiques exposées ci-dessus (par exemple, la compatibilité, la variation génétique, les bons gènes), mais elle peut également avoir une forte composante écologique liée à l’optimisation de la survie des œufs. Il existe une littérature en développement sur la polyandrie séquentielle chez les anoures, mais jusqu’à présent, elle est largement descriptive (par exemple, Backwell et Passmore, 1990 ; Byrne et Keogh, 2009 ; Pröhl, 2002) et ne permet pas de tirer des conclusions claires sur les raisons pour lesquelles ce modèle de reproduction a pu évoluer. Byrne et Keogh (2009) présentent des arguments solides sur le rôle de l’imprévisibilité de la survie des œufs comme explication générique de l’évolution de la polyandrie séquentielle, et ces questions et d’autres liées à la polyandrie séquentielle sont examinées ailleurs (Byrne et Roberts, en revue).

La polyandrie peut être une forte pression sélective sur les systèmes d’accouplement des anoures avec un potentiel considérable pour générer les mêmes schémas de sélection sexuelle postcopulatoire observés dans de nombreux autres organismes (par ex, Andersson, 1994 ; Andersson et Simmons, 2006 ; Simmons, 2001). Il est plausible de croire que nos connaissances sur la polyandrie des anoures se situent à peu près au même niveau que celles sur la polyandrie des oiseaux il y a plus de 40 ans, lorsque Lack (1968) affirmait que plus de 90 % des oiseaux étaient monogames et que seul un petit nombre d’espèces étaient polyandres. Des travaux génétiques sur les oiseaux ont maintenant démontré la polyandrie chez plus de 90 % des espèces d’oiseaux (Griffith et al., 2002). Aucune étude actuelle sur la sélection sexuelle chez les oiseaux n’ignore la possibilité de la polyandrie. La polyandrie doit maintenant être sérieusement envisagée chez les anoures, et éventuellement reconsidérée, dans le contexte de plusieurs études classiques sur le comportement sexuel et la sélection sexuelle des anoures. Comme pour les oiseaux, l’application ciblée de techniques génétiques pour analyser les modèles de parenté sera une étape critique dans ces évaluations.

Ce chapitre couvre quatre domaines majeurs : (i) comment et quand la polyandrie simultanée se produit chez les anoures ; (ii) les coûts et les avantages de la polyandrie ; (iii) l’impact de la polyandrie sur l’évolution des spermatozoïdes et des testicules ; et (iv) l’impact de la polyandrie sur l’évolution des organes de stockage du sperme et l’éjaculation stratégique, la taille du corps, la structure du cri et la diversité des anoures. Notre revue est fortement axée sur les travaux concernant la grenouille australienne Myobatrachid, Crinia georgiana, car la biologie de la reproduction de cette espèce, y compris le comportement acoustique, la physiologie des œufs, la polyandrie, la systématique, l’approvisionnement des œufs par la mère et la plasticité du développement des têtards, a fait l’objet de 29 publications depuis 1995 (Ayre et al., 1984 à Dziminski et al., 2010a). Les recherches sur l’occurrence et l’évolution de la polyandrie chez les anoures n’en sont encore qu’à leurs débuts. Par conséquent, ce chapitre contient nécessairement beaucoup de données d’observation et d’informations d’histoire naturelle que nous utilisons pour suggérer des problèmes et des directions de recherche.