I Bevezetés
A szexuális szelekció elméletében régóta elfogadott elképzelés, hogy csak a hímek növelik szaporodási sikerüket azáltal, hogy több nősténnyel párosodnak (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Az apaság megállapítására szolgáló molekuláris technikák legújabb fejlődése azonban feltárta, hogy a poliandria, amelyben a nőstények egynél több hímmel párosodnak, széles körben elterjedt az állatok között (Birkhead, 1995). A párzás potenciálisan költséges a nőstények számára az idő- és energiaköltségek (Sih et al., 1990), a ragadozóknak való kitettség (Fairbairn, 1993), a betegségek átvitelének fokozott kockázata (Thrall et al., 1997) és a mechanikai sérülések (Eberhard, 1996) miatt. Következésképpen annak megértése, hogy a nőstények miért párosodnak rutinszerűen több hímmel, ma az evolúcióbiológia egyik legnyomósabb kérdése (Andersson és Simmons, 2006; Simmons, 2005).
A poliandria két fő kontextusban fejlődhetett ki. Először is, lehet egy hímvezérelt jelenség, amikor a nőstények a tartós zaklatás következményeként több hímmel párosodnak. Ilyenkor előfordulhat, hogy a nőstények képtelenek kontrollálni, hogy sor kerül-e a párzásra (kényszerített kopuláció), vagy alávetik magukat a felesleges párzásoknak, mert ez kevésbé költséges, mintha megpróbálnának ellenállni nekik (kényelmi poliandria) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). Másodszor, a nőstények több hímmel való párosodást kérhetnek, mert ez a viselkedés adaptív előnyökkel jár.
A poliandria nőstényekre gyakorolt előnyeiről szóló érvek két kategóriába sorolhatók: közvetlen előnyök és közvetett “genetikai” előnyök. Közvetlen előnyök akkor keletkeznek, ha a nőstények egynél több hímetől kapnak szülői gondoskodást (Birkhead, 1995), többlet tápanyagot szereznek az utódok számára (Zeh és Smith, 1985), vagy csökkentik a hímek meddőségének vagy a spermiumok kimerülésének következményeit (Byrne és Whiting, 2008; Walker, 1980). Közvetett vagy genetikai előnyök akkor keletkeznek, ha a poliandrikus nőstények fitnesznyereséget tapasztalnak, amikor a többszörös apaság (i) növeli annak valószínűségét, hogy a nőstények kompatibilis partnerhez jutnak (akár a megtermékenyítéskor, akár a fejlődés során; Zeh, 1997), (ii) “jó génekkel” látja el utódait, vagy (iii) növeli utódaik genetikai változatosságát (Yasui, 1998).
A mögöttes okoktól függetlenül a poliandriának messzemenő evolúciós következményei lehetnek, mivel általában azt eredményezi, hogy több hím spermája egyidejűleg áll rendelkezésre a petesejtek megtermékenyítésére. Az eredmény, a spermiumverseny (Parker, 1970), mélyreható hatással lehet mindkét nem szaporodási viselkedésére, fiziológiájára és morfológiájára (pl. Simmons, 2001). A nőstényekre gyakorolt elsődleges hatás az olyan tulajdonságok szelekciója, amelyek lehetővé teszik a nem optimális spermiumok általi megtermékenyítéssel szembeni megkülönböztetést: a kriptikus női választás (Eberhard, 1996). A hímeknél a szelekciónak olyan tulajdonságokat kell előnyben részesítenie, amelyek növelik a spermiumok versenyképességét, vagy olyan tulajdonságokat, amelyek gátolják a rivális spermiumok sikerét (Simmons, 2005). A hímeknek a megtermékenyítés megnyerésére, illetve a nőstényeknek az apaság ellenőrzésére irányuló törekvése konfliktusba is kerülhet, ami azt eredményezheti, hogy az egyik nem jelentős költségeket ró a másikra (szexuális konfliktus: pl. Arnqvist és Rowe, 2005). A szexuális konfliktus megoldódhat akár a hímek, akár a nőstények javára; azonban az ellenkező nem által rájuk rótt költségek elkerüléséért folytatott küzdelem gyakran koevolúciós fegyverkezési versennyé fokozódhat, ahol a nemek az alkalmazkodás és ellenalkalmazkodás ciklusába lépnek, miközben a szaporodási sikerük maximalizálásáért küzdenek. Ez a folyamat a párzási viselkedés nagyon gyors változásához és potenciálisan fajkialakuláshoz vezethet (pl. Hosken et al., 2009; Martin és Hosken, 2003). A poliandria okainak és következményeinek megértése kulcsfontosságú betekintést nyújthat a szexuális szaporodás evolúciójába, valamint a reproduktív izoláció és a fajképződés evolúciójába.
A poliandriával kapcsolatos empirikus munkák nagy része belső megtermékenyítésű állatokra összpontosított (pl. Birkhead és Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). A poliandria azért gyakori a belső megtermékenyítésűeknél, mert több hím spermiuma tárolható és/vagy keveredhet a nőstények szaporodási traktusában, ami kiterjesztett lehetőséget biztosít a spermiumok versengésére és a több hím általi megtermékenyítésre. A poliandrikus párzási rendszerek számos külső megtermékenyítőben is ismertek (pl. Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), amelyeket a poliandria evolúciójának modelljeinek kritikai elemzése során felhasználtak (pl. kompatibilitás, Evans és Marshall, 2005; Marshall és Evans, 2005a,b). A külső termékenyítők egy sor olyan egyedi jellemzőt mutatnak, amelyek leegyszerűsítik a poliandria evolúciós okainak és következményeinek vizsgálatát: (1) az ejakuláció és a megtermékenyítés között korlátozott időeltolódás van; (2) a hímek párosodási sorrendje miatt nincsenek sorrendhatások; (3) a meg nem termékenyített petékhez való közvetlen hozzáférés lehetőséget biztosít az apaság kísérleti manipulálására; (4) a hímek tápanyag-befektetésének hiánya kiküszöböli e zavaró változó ellenőrzésének szükségességét (bár az ejakulátum összetevői befolyásolhatják a sperma tulajdonságait, a sperma/tojás kölcsönhatásokat vagy a kompetitív megtermékenyítés sikerét, vö. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); és (5) a nőstényeknek nincs lehetőségük a spermiumok kiválasztására vagy az ejakulátumok manipulálására a szaporodási traktusban (Byrne és Roberts, 2000). Az anurán kétéltűek szinte mindenütt külső megtermékenyítéssel rendelkeznek (de néhány figyelemre méltó kivételt lásd Wells, 2007), ami azt jelenti, hogy potenciálisan szintén számos ilyen előnyt kínálnak a poliandria evolúciójának elemzésében, és az anuránok szexuális szelekciójának már kiterjedt elemzésére építenek.
Az elmúlt 30 évben az anurán kétéltűeken végzett vizsgálatok kulcsfontosságú adatokat hoztak létre a szexuális szelekcióról alkotott jelenlegi tudásunk újraélesztésében és felépítésében. Wells (1977) egy lenyűgöző adatsort foglalt össze az anuránok társas rendszereiről, és ezt hamarosan követte néhány kulcsfontosságú tanulmány az egyes fajokon belüli szexuális szelekcióról (pl. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Ezek a tanulmányok kimutatták a közvetlen előnyök fontosságát (pl. a hímek által védett erőforrások, mint a peték fejlődése szempontjából kritikusak, Howard, 1978b), és dokumentálták a párzási siker mintáit a hímek méretével, hívásszerkezetével vagy párzási taktikájával kapcsolatban (áttekintette: Gerhardt és Huber, 2002; Halliday és Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Az anurán kétéltűekkel kapcsolatos munkák néhány fontos elméleti hozzájáruláshoz is vezettek, például az érzékszervi kizsákmányoláshoz (pl. Ryan, 1998). Ezek a konkrét tanulmányok a párválasztásra, különösen a nőstények preferencia-mintáira és a választást lehetővé tevő jelzésekre összpontosítottak. Szándékosan vagy véletlenül olyan vizsgálati fajokat választottak, ahol a poliandria nem fordult elő, vagy legalábbis nem észlelték.
A kétéltűek spermiumversenyéről két nagy áttekintés jelent meg, amelyek rövid tárgyalásokat tartalmaztak az anuránok poliandriájáról: Halliday és Verrell (1988) és Halliday (1998). Az anuránok vagy kétéltűek párzási rendszereiről és alternatív párzási taktikáiról szóló áttekintésekben további releváns megjegyzések találhatók Halliday és Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007), valamint Zamudio és Chan (2008) által, beleértve számos olyan példát, amely a poliandriát érinti. A poliandria nem volt kiemelkedő ezekben a korábbi áttekintésekben, mivel kevés olyan viselkedésről számoltak be, amely összhangban volt az előfordulásával, bár mind Halliday és Verrell (1988), mind Halliday (1998) szerint a poliandria gyakoribb lehet az anuránoknál, mint amiről beszámoltak.
A külső megtermékenyítésű anuránoknál a poliandria lehet szimultán vagy szekvenciális. A szimultán (vagy szinkron) poliandriát Roberts és munkatársai (1999) olyan párosodások meghatározására használták, amikor egy nőstény egyszerre több hímmel párosodik. A külső megtermékenyítők, például az anuránok esetében azonban a hímeknek nem feltétlenül kell jelen lenniük a párzásnál, mert a megtermékenyülést elérhetik úgy, hogy spermiumaikat a környezetbe engedik, mielőtt a nőstény kibocsátja a petéit (pl. Limerick, 1980) vagy nagyon hamar a lerakódás után (vö. Vieties et al., 2004), vagy a spermiumok hosszabb ideig is túlélhetnek (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) a petetömegekben és azok körül, annak ellenére, hogy a hímek szekvenciálisan vesznek részt. Ezért az anuránok és általában a külső megtermékenyítők esetében az egyidejű poliandriát úgy definiáljuk, mint minden olyan petesejt lerakási eseményt, ahol két vagy több hím spermiuma versenghet a peték megtermékenyítéséért. A szekvenciális poliandria akkor fordul elő, amikor egy nőstény órák, napok, hetek vagy hónapok alatt több hímmel párosodik, ahol nem áll fenn a spermiumok versengésének veszélye, például amikor a petéket több különböző helyen, különböző hímekkel rakják le (Backwell és Passmore, 1990). A poliandria mindkét formája ismert az anuránoknál.
Ebben a fejezetben nem tárgyaljuk a szekvenciális poliandriát. A szekvenciális poliandria evolúciója a fentebb vázolt genetikai kérdések közül sokat érinthet (pl. kompatibilitás, genetikai variáció, jó gének), de erős ökológiai összetevője is lehet, amely a tojások túlélésének optimalizálásához kapcsolódik. Az anuránok szekvenciális poliandriájával kapcsolatban fejlődik a szakirodalom, de ez eddig nagyrészt leíró jellegű (pl. Backwell és Passmore, 1990; Byrne és Keogh, 2009; Pröhl, 2002), és nem alkalmas arra, hogy egyértelmű következtetéseket vonjunk le arról, hogy miért alakulhatott ki ez a szaporodási minta. Byrne és Keogh (2009) néhány erős érvet hoz fel a tojások túlélésében játszott kiszámíthatatlanság szerepéről, mint a szekvenciális poliandria evolúciójának általános magyarázatáról, és ezeket és a szekvenciális poliandriával kapcsolatos egyéb kérdéseket máshol is vizsgálják (Byrne és Roberts, recenzióban).
A párzási viselkedés közvetlen megfigyelése vagy a tojófürtök genetikai adatai alapján a szimultán poliandria hét békacsaládban ismert: Bufonidae (1 nemzetség), Hylidae (1 nemzetség), Leptodactylidae (1 nemzetség), Myobatrachidae (1 nemzetség), Leiopelmatidae (1 nemzetség), Rhachophoridae (4 nemzetség) és Ranidae (1 nemzetség; I. táblázat). A példák szisztematikus elterjedtsége utalhat
I. táblázat. Összefoglaló az egyidejű poliandria előfordulásáról az Anuránoknál
| Fajok | eloszlás | Poliandrikus párosodások aránya | Hímek száma párosodásonként | bizonyítékok | Mechanizmus | Hivatkozás | |||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Agalychnis callidryas | Dél-Mexikótól Panamáig | Nem ismert | 2 | Két hím dorsálisan egymáson vagy egymás mellett amplexálva. DNS-ujjlenyomat adatok két párosodásból | Simultán amplexus. A hímek harcolnak a kloakális appozícióért | D’Orgeix és Turner (1995) | |||
| Agalychnis saltator | Közép-Amerika | Nem ismert | 4 amplexus kísérlet, 2 a peték lerakásakor | Multi hímek amplexelnek egyetlen nősténnyel, mind dorzálisan. | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás | Roberts (1994) | |||
| Ascaphus truei | USA | Nem ismert | 2, egy hím dorzális és egy második hím ventrális amplexusban | Laboratóriumi párosításokban a hímek egymás után párosodtak hasonló párosításokból | Sekvenciális kopulexus: A spermiumok belső tárolása lehetővé teszi a spermiumok versengését | Stephenson és Verrell (2009) | |||
| Bufo americanus | USA | Nem ismert | 2 | A kisebb hímek amplexusban tartják a kapcsolatot a nagyobb hímek kloákájával, hátul ül, de az amplexált párral együtt mozog | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás | Kaminsky (1997) | |||
| Bufo bufo | Ausztria, Egyesült Királyság | 25-33% terepen | 1-2 | Multi hímek amplexelnek egyetlen nősténnyel, egyszerre. Mikroszatellita adatok egyedi tojófürtökből | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás | Sztatecsny et al. (2006) | |||
| Chiromantis dudhwaensis | North India | Nem ismert | 1-6 | Multi hímek amplexing female dorzálisan | Feltételezhetően egyidejű spermiumkibocsátás a habos petetömegbe | Biswas (2000) | |||
| Chiromantis rufescens | Libéria | Nem ismert | 3 | Egyszerre több hím amplexálja a nőstényt dorzálisan | Feltételezhetően egyidejű spermakibocsátás a habba. petetömegek | Coe (1967) | |||
| Chiromantis xerampelina | Dél-Afrika | Nem ismert | Minimum 5.5 tojástömegenként | Habos tojástömegek fákon, egyetlen nősténytől származó habos fészkenként több hím. A nőstény egy hímet választ, de az egyes habfészkekben történő tojásrakások között cserélgetheti a hímeket. Az amplexált hím spermiumainak kizárása perifériás hímek általi megtermékenyítést eredményez | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás | Jennions et al. (1992) és Jennions and Passmore (1993) | |||
| Crinia georgiana | Délnyugat-Ausztrália | Populációk között változó: 33-73% (6-96 párosodás telephelyenként) Allozimek: 50% Mikroszatellitek: 27-75% | 1-8 | A több hímet, dorzális és ventrális amplexust és más perifériás hímeket érintő párosodások megfigyelése. Allozim adatok: két párosodás. Két apa (≈ 50%). Mikroszatellitek: 4-13 fészekalj elemzése telephelyenként, 10 telephely | A hímek egyszerre bocsátanak ki spermiumot | Roberts et al. (1999), Byrne (2002) és Dziminski et al. (2010a) | |||
| Kurixalus eiffingeri | Taiwan | 60% (5 fészekalj) | 1-2 | Perifériás hímek amplexálnak az inguinálisan amplexált hím mögött. Négy mikroszatellita lókusz genetikai elemzése |
A hímek feltehetően egyszerre bocsátják ki a spermiumokat az ikrákra, amikor azok a bambuszok vagy faüregek belsejében a vízfelszínen lévő szubsztrátumra rakódnak | Chen et al. (személyes közlés, 2009) | |||
| Leptodactylus podicipinus | Brazília | Nem ismert | Még 8 | Fokális nagy hím amplexál nősténnyel, habfészket épít, perifériás kisebb hímek feltehetően spermát engednek a habfészekbe | Feltételezhetően a hímek spermát engednek a habba | Prado és Haddad (2003) | |||
| Osteopilus septentrionalis | Elterjedt populációk Floridában, Kubában őshonos | Nem ismert | Nem ismert | A párosítatlan hímek és az amplex párok közelsége alapján következtethető | Elképzelhető. a párosítatlan hímek spermiumot bocsáthatnak ki az ikrákat lerakó amplex párok közelében | Salinas (2006) | |||
| Phyllomedusa distincta | Brazil, Atlanti esőerdő | Nem ismert | 1-4 | A tojások lerakásakor több hím csatlakozik egy amplex párhoz. További hímek dorsalisan és laterálisan az amplexált hímhez | Simultán amplexus, feltételezhetően minden hím spermát engedett a tojásokra | Prado et al. (2006) | |||
| Phyllomedusa rohdei | Brazília, atlanti esőerdő | ≈ 2% | 1-3 | A hím egy amplex párhoz csatlakozott és amplex maradt – normálisan elmozdult | Simultán amplexus a peték lerakása során | Wogel et al. (2005) | |||
| Polypedates leucomystax | Kelet-Ázsia | Nem ismert | 3 | Egyetlen nőstényt dorzálisan amplexáló több hím. Mindhárom hím kloákáját elnyelte a fészket alkotó hab | Feltételezhetően minden hím spermiumot engedett a habba | Feng és Narins (1991) | |||
| Rhachophorus arboreus | Japán | Nem ismert | 3-4 | Egyetlen nőstényt dorzálisan amplexáló több hím | Szimultán spermakibocsátás habfészekbe | Kusano et al. (1991) | |||
| Rhacophorus megacephahlus Megjegyzés: Polypedates megacephalus néven jelentették | Taiwan | 61 párzás 31%-a | 2-5 | Multi hím amplexing single female dorsally | Simultaneous sperm release into a foam nest: Yang (1998) és Zhang (1988) | ||||
| Rhachophorus moltrechti | Taiwan | Egy párzás | 2-4 | több hím | Egy párzás | 2-4 | több hím egyetlen nőstényt dorzálisan amplexál | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás a talajon lévő habfészekbe | Wen (2001) |
| Rhachophorus schlegelli | Japán | 44.4% | 1-4 | Egyetlen nőstényt dorzálisan amplexáló több hím | Perifériás hímek az amplexált pár által készített habfészekbe helyezik a kloákát | Fukuyama (1991) | |||
| Rhachophorus taipeianus | Taiwan | 10.87 párosodás 3%-a | 2-4 | Párzási viselkedés megfigyeléseiből következtetve | Feltételezett egyidejű spermakibocsátás a földön lévő habfészekbe | Yang (1987, 1998) | |||
| Rhachophorus smaragdinus | Taiwan | 12.9% of 70 | 2-3 | Multi hímek amplexing single female dorsally | Vélhetően egyidejű spermakibocsátás a földön lévő habfészekbe | Chen (1991) | |||
| Rana arvalis | Svédország | 14% (Colony1.2) vagy 29% (Gerud) | 1-2 | Mikroszatellita genotípusok (9 lokusz). Az apaságot a Gerud vagy a Colony1.2 szoftver segítségével értékelték. Nincs viselkedési megfigyelés | Nem ismert, frissen lerakott tojástömegeket gyűjtöttek | Knopp és Merilä (2009) | |||
| Rana dalmatina | Franciaország | Populációnként változó, magasabb, ha a hímek ragadozását kísérletileg csökkentették | 1-2 | Allozim adatok: Szegregációs mintázatok a tojófürtökben. Nincs viselkedési megfigyelés | Nem ismert | Lodé és Lesbarrères (2004) és Lodé et al. (2004) | |||
| Rana temporaria | Svédország | 48-55% | Nincs párzási megfigyelés | Allozim adatok: szegregációs minták a tojófürtökben a rokonság és a szülők minimális számának becslése a genotípus-eloszláshoz | Nincs megfigyelés: Laurila és Seppä (1998) | ||||
| Rana temporaria | Spanyolország | 84% | 1 kezdetben,1 szekvenciálisan, de néha ≥ 2 szekvenciálisan | Mikroszatellita elemzések egyes fészekaljakon | Fészekalj kalózkodás, ahol a kalóz hímek a fészekaljba lépnek a lerakás után és javítják a megtermékenyítés sikerét | Vieites et al. (2004) |
A fajok és/vagy nemzetségek nevei néhány esetben megváltoztak az eredeti nevekhez képest, hogy megfeleljenek a Frost et al. (2006) és a “Amphibian Species of the World 5.4, an Online Reference” (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/index.php—last hozzáférés: 2010. április 13.) frissített használatának.
a.
e tulajdonság nagyon korlátozott, független evolúciója;
b.
hogy a poliandria szélesebb körben elterjedt, de nagyrészt nem jelentették – ez a nézet összhangban van a Bufo bufo és a Rana temporaria poliandriáról beszámoló közelmúltbeli megfigyelésekkel, mindkét fajnál, amelyek párzási rendszerét korábban kiterjedt tanulmányok vizsgálták (B. bufo, pl., Davies és Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, pl., Elmberg, 1990; Ryser, 1989); vagy
c.
mivel a Rhacophoridae családban 4 nemzetség több poliandrikus fajt tartalmaz, a poliandria bazális jelleg lehet egyes kládokban.
A poliandria erős szelekciós nyomást gyakorolhat az anuránok párzási rendszerére, és jelentős potenciállal bírhat a posztkopulációs szexuális szelekciónak a sok más szervezetben megfigyelhető mintázatainak létrehozásában (pl., Andersson, 1994; Andersson és Simmons, 2006; Simmons, 2001). Valószínűsíthető, hogy az anuránok poliandriájára vonatkozó ismereteink körülbelül ott tartanak, ahol a madarak poliandriájára vonatkozó ismereteink több mint 40 évvel ezelőtt, amikor Lack (1968) azt állította, hogy a madarak több mint 90%-a monogám, és csak néhány faj poliandriás. A madarakkal végzett genetikai munka mára a madárfajok több mint 90%-ánál kimutatta a poliandriát (Griffith et al., 2002). A madarak szexuális szelekciójáról szóló jelenlegi tanulmányok egyike sem hagyná figyelmen kívül a poliandria lehetőségét. A poliandriát most komolyan figyelembe kell venni az anuránoknál, és esetleg újra kell gondolni, az anuránok szexuális viselkedéséről és szexuális szelekciójáról szóló számos klasszikus tanulmány összefüggésében. A madarakhoz hasonlóan a genetikai technikák célzott alkalmazása a szülői mintázatok elemzésére kritikus lépés lesz ezekben az értékelésekben.
Ez a fejezet négy fő területet ölel fel: (i) hogyan és mikor fordul elő egyidejű poliandria az anuránoknál; (ii) a poliandria költségei és előnyei; (iii) a poliandria hatása a sperma és a herék evolúciójára; és (iv) a poliandria hatása a spermatároló szervek és a stratégiai magömlés, a testméret, a hívásszerkezet és az anuránok diverzitásának evolúciójára. Áttekintésünk nagy hangsúlyt fektet az ausztrál Myobatrachid békával, a Crinia georgiana-val kapcsolatos munkákra, mivel e faj szaporodásbiológiájáról, beleértve az akusztikus viselkedést, a peték fiziológiáját, a poliandriát, a szisztematikát, a peték anyai ellátását és az ebihalak fejlődésének plaszticitását, 1995 óta 29 publikációban számoltunk be (Ayre et al., 1984-től Dziminski et al., 2010a-ig). A poliandria előfordulásának és evolúciójának kutatása az anuránoknál még gyerekcipőben jár. Ezért ez a fejezet szükségszerűen sok megfigyelési adatot és természetrajzi információt tartalmaz, amelyek segítségével problémákat és kutatási irányokat javasolunk.