Nadat hij op 25-jarige leeftijd stopte als autocoureur, tekende Horner Viktor Maslov en Marc Goossens voor het FIA F3000-seizoen van 1999. Voor de start van dat jaar kocht de Prodrive organisatie van Dave Richards een belang van 50% in Arden namens de Russische oliemaatschappij Lukoil, waarvan de baas de vader van Maslov was. Horner kocht het aandeel van Prodrive in Arden na één seizoen terug. Darren Manning werd gecontracteerd om Goossens te vervangen voor het seizoen 2000-2001 en scoorde een pole en twee podiumplaatsen.
Arden nam ook deel aan de Italiaanse F3000 in 2000 en won drie races en eindigde als tweede in het kampioenschap met Warren Hughes.
Na het vertrek van Lukoil werd een nieuwe rijders line-up aangetrokken voor 2002, met Tomáš Enge en Björn Wirdheim die werden binnengehaald om Manning en Maslov te vervangen. Het team behaalde vijf overwinningen (vier voor Enge, één voor Wirdheim), en Enge won de titel dat jaar, maar werd gedegradeerd tot derde na een mislukte drugtest, waardoor de titel naar Sébastien Bourdais ging. Arden won het Team Championship.
Wirdheim bleef in 2003, met Enge vervangen door Townsend Bell. Björn Wirdheim won de titel met een marge van 35 punten op de als tweede geplaatste Ricardo Sperafico. Arden behield het Team kampioenschap.
Het laatste seizoen van F3000, 2004, werd gedomineerd door Arden’s hoofdrijder Vitantonio Liuzzi; de steun van Robert Doornbos hielp om zowel de rijderstitel als de constructeurstitel met een grote marge veilig te stellen. Het team won dat jaar acht van de tien kampioenschapsrondes, waarvan Liuzzi er zeven won en Doornbos één. Liuzzi werd door zijn manager, Helmut Marko, bij het team gehaald met sponsoring van Red Bull. In deze periode vestigde Horner zijn Arden International Team bij Prodrive in Banbury, voordat hij verhuisde naar de voormalige 22 Motorsport faciliteit in de buurt.
Op dit punt was Horner op zoek naar een mogelijkheid om naar de Formule Een te gaan. Nadat gesprekken met Eddie Jordan over de aankoop van Jordan Grand Prix op niets uitliepen wegens onenigheid over de kosten, kocht het Oostenrijkse energiedrankjesbedrijf Red Bull in november 2004 Jaguar F1 Team, dat Red Bull Racing werd. In januari 2005 werd Horner aangesteld als hoofd van het team, waarmee hij de jongste teambaas van die tijd werd. Hoewel hij slechts acht weken voor de seizoensopener van de Grand Prix van Australië werd aangesteld, kende het team onder zijn leiding een goede start. De coureurs David Coulthard en Christian Klien eindigden in Australië als vierde en zevende en behaalden in totaal 34 punten voor het team, vergeleken met de negen punten die Jaguar het jaar ervoor pakte. Hij speelde ook een sleutelrol in het aantrekken van Adrian Newey, die in november 2005 werd aangekondigd als technisch directeur van het team.
2006 was een overgangsjaar: tegen de tijd dat Newey in februari 2006 bij Red Bull begon te werken, was de auto voor dat jaar (de RB2) al ontworpen, en het team schakelde over van Cosworth naar Ferrari-motoren van klanten, die oververhit raakten en onbetrouwbaar waren. Het team behaalde echter wel zijn eerste podiumfinish tijdens de Grand Prix van Monaco, waar Horner in een zwembad sprong met niets anders aan dan een Superman cape om het te vieren.
2007 bracht de RB3, de eerste door Newey ontworpen auto van het team, en de komst van Mark Webber en Renault-motoren, maar het team bleef problemen houden met de betrouwbaarheid, met de auto die 14 uitvalbeurten kende en maar één podiumplaats scoorde, terwijl het team het volgende jaar terugviel naar de zevende plaats in het constructeurskampioenschap.
Het team eindigde op een sterke tweede plaats in het constructeurskampioenschap 2009 met coureurs Sebastian Vettel en Mark Webber die respectievelijk tweede en vierde werden in de race om de coureurstitel, en samen zes overwinningen behaalden. In 2010 won het team zijn eerste constructeurskampioenschap met nog één race te gaan, en Sebastian Vettel won het rijderskampioenschap tijdens de laatste race van het seizoen, waarmee hij de jongste wereldkampioen werd. Met zijn 36 jaar was Horner de jongste teambaas die een constructeurskampioenschap in de Formule 1 won. In 2011 won het team hun tweede constructeurskampioenschap met nog drie races te gaan, waarbij Sebastian Vettel de jongste tweevoudig wereldkampioen werd. In 2012 won het team zijn derde constructeurskampioenschap met nog één race te gaan. Sebastian Vettel werd ’s werelds jongste drievoudig wereldkampioen. In 2013 won Red Bull Racing zijn vierde opeenvolgende F1 constructeurskampioenschap terwijl Sebastian Vettel zijn vierde rijderskampioenschap won.