Fear creates an Allee effect: experimental evidence from seasonal populations

Introduction

Gezien het feit dat vele populaties een sterke negatieve dichtheidsafhankelijkheid vertonen, is het uitsterven van dieren enigszins paradoxaal omdat individuen uit gedeprimeerde populaties een hoge fitness zouden moeten hebben. Allee-effecten, of positieve dichtheidsafhankelijkheid, zijn verschijnselen die leiden tot positieve relaties tussen populatiedichtheid en individuele fitness en kunnen daarom een belangrijke rol spelen bij het uitsterven van kleine dierenpopulaties. Klassieke voorbeelden van Allee-effecten hebben zich toegespitst op intrinsieke beperkingen bij kleine populaties, zoals inteeltdepressie en genetische knelpunten, demografische stochasticiteit, omgevingsconditionering van habitat, coöperatief foerageren en partnerestrictie . Hoewel predatoren vaak betrokken zijn bij het uitsterven van dieren, kan de rol van predatie in het creëren van Allee-effecten beperkt zijn omdat de populatiegrootte (d.w.z. numerieke respons) van gespecialiseerde predatoren zou moeten afnemen naarmate de prooipopulatie afneemt, terwijl generalistische predatoren alternatieve zoekbeelden kunnen ontwikkelen en kunnen overschakelen op andere prooien, waarbij beide verschijnselen leiden tot een negatieve dichtheidsafhankelijkheid van de prooi . Uitzonderingen betreffen vaak specifieke omstandigheden, zoals sociale zoogdieren of type II functionele reacties in ongestructureerde habitats .

Waar leerboeksamenvattingen van het effect van predatie zich richten op directe consumptie van prooi door roofdieren, is er groeiend bewijs dat de angst voor roofdieren even belangrijk kan zijn als directe consumptie. Wanneer dieren bang zijn voor predatoren, besteden zij vaak meer tijd aan waakzaamheid, minder tijd aan foerageren en minder tijd aan het zoeken naar voedsel van betere kwaliteit, maar met een hoger risico, in habitats. Dergelijke gedragsreacties op angst kunnen leiden tot stressgerelateerde fysiologische veranderingen en een negatieve invloed hebben op de lichaamsconditie, die vervolgens zowel het voortplantingssucces als de overleving kan beïnvloeden, en uiteindelijk de populatiedynamiek op lange termijn kan beïnvloeden, en zelfs de functie van het ecosysteem. De effecten van angst kunnen ook transgenerationeel zijn door de effecten van de moeder op de ontwikkeling van de nakomelingen. Inderdaad, gemiddeld over vele studies, kan het populatieniveau effect van angst op prooi fitness gelijkwaardig zijn aan het effect van directe roofdier consumptie.

Angst voor roofdieren zou Allee effecten kunnen verhogen omdat individuen waakzamer zijn als de dichtheid afneemt. Veldstudies bij sociale zoogdieren hebben aangetoond dat individuele waakzaamheid toeneemt naarmate de groepsgrootte afneemt, en dat kleinere groepen meer kans hebben om uit te sterven door predatie. Het is echter mogelijk dat een dergelijk effect niet beperkt blijft tot sociale zoogdieren indien angst de negatieve dichtheidsafhankelijkheid compenseert. Indien bijvoorbeeld lagere dichtheden leiden tot minder sociale interacties, kan waakzaamheid als gevolg van angst voor predatoren belangrijker worden doordat zij de facto leidt tot lagere dichtheden met betrekking tot sociale interacties. Angst zou dus een Allee-effect kunnen veroorzaken dat het risico op uitsterven verhoogt, en mogelijk ook de dynamiek destabiliseert, door het vermogen van populaties om terug te veren door negatieve dichtheidsafhankelijke processen te verminderen.

Om het effect van dichtheid op de angstrespons experimenteel te onderzoeken, hebben we Drosophila blootgesteld aan de geur van een bidsprinkhaan-predator, hetzij in een gesimuleerd broedseizoen, een gesimuleerd niet-broedseizoen of geen van beide, en vervolgens de fertiliteit en het lichaamsgewicht van de nakomelingen onderzocht bij vier verschillende dichtheden. Angstreacties zijn typisch multimodaal, en het effect van angst voor de bidsprinkhaan is waarschijnlijk te wijten aan een combinatie van trillingen en geur van de bidsprinkhaan, en de geur van door de bidsprinkhaan uitgepoepte dode vliegen. Eerder toonden we aan dat blootstelling van Drosophila’s aan een bidsprinkhaan-predator in het niet-broedseizoen de vruchtbaarheid in het volgende broedseizoen verminderde en dat blootstelling aan de bidsprinkhaan in het broedseizoen ertoe leidde dat nakomelingen zich sneller ontwikkelden en als volwassene minder wogen, vermoedelijk omdat gestreste moeders de ontwikkeling van de nakomelingen beïnvloedden. De effecten van angst in het niet-broedseizoen beïnvloedden dus de vruchtbaarheid in het volgende broedseizoen en de effecten van angst tijdens de ontwikkeling beïnvloedden het volwassen lichaamsgewicht. Om het effect van de dichtheid op de angstreacties te begrijpen, onderzochten we de twee eindpunten die in onze vorige studie naar voren kwamen: de vruchtbaarheid en het lichaamsgewicht van de nakomelingen. We voorspelden dat het overdrachtseffect van angst op zowel de vruchtbaarheid als het lichaamsgewicht van de nakomelingen groter zou zijn bij kleinere populaties, omdat individuen meer tijd besteden aan waakzaamheid. Aangezien de populatieparameters voor onze studiepopulatie eerder in detail zijn gekwantificeerd, hebben we vervolgens de impact van deze effecten op de stabiliteit en persistentie van de populatie gemodelleerd.

Materiaal en methoden

Veel dieren hebben verschillende fasen in hun jaarlijkse cyclus (seizoenen) die overeenkomen met variatie in het milieu, voornamelijk de beschikbaarheid van voedsel. Hier beschouwen we een systeem met twee seizoenen gedefinieerd door de vraag of een dier broedt of niet broedt (; zie elektronisch aanvullend materiaal, Gedetailleerde Methoden, figuur S1), hoewel de principes kunnen worden uitgebreid tot meer complexe seizoensgebondenheid. Ons systeem bootst verschillende sleutelelementen van seizoensgebondenheid in de natuur na: (i) het broedseizoen is korter dan het niet-broedseizoen, (ii) vliegen zijn niet voedsel-beperkt tijdens het niet-broedseizoen bij de meeste dichtheden, maar vrouwtjes hebben geen bron van eiwitten en geen legmedium, en dus niet leggen eieren, en (iii) de vruchtbaarheid daalt met de tijd tijdens het broedseizoen, omdat laat gelegde eieren hebben een lage overleving.

We gebruikten Chinese bidsprinkhanen, Tenodera aridifolia sinensis (hierna ‘bidsprinkhanen’) als predatoren. Eerder werk toonde aan dat bidsprinkhanen in het wild sterke angstreacties kunnen veroorzaken, waarbij plantenetende prooien wegtrekken uit gebieden waar bidsprinkhanen zijn geïntroduceerd. We testten Drosophila met eendagsvliegen die al hun hele leven voor het begin van het experiment met volwassen Drosophila hadden gegeten. Om te controleren op leeftijd en lichaamsgewicht, gebruikten we alleen individuele volwassen Drosophila tussen 1 en 3 dagen oud van ouders gekweekt bij lage dichtheid. Om deze nakomelingen te verkrijgen, selecteerden we mannetjes en vrouwtjes en plaatsten 16 individuen (50 : 50 sexe ratio) in aparte flesjes met vers voedsel gedurende 24 uur. We gebruikten alleen individuen die tussen dag 10 en 12 na de leg uitkwamen. We voegden deze nakomelingen samen en groepeerden willekeurig gelijke verhoudingen mannetjes en vrouwtjes in één van de drie ‘predator’-behandelingen: controle’ zonder bidsprinkhaan, ‘niet-broedende bidsprinkhaan’ met bidsprinkhaan aanwezig maar niet zichtbaar tijdens het niet-broedseizoen en ‘broedende bidsprinkhaan’ met bidsprinkhaangeur geïmpregneerd gedurende 24 uur voor de metingen. Voor elke ‘predator’-behandeling hadden we vier ‘dichtheid’-behandelingen (n = 15 replicaten bij elke dichtheid en ‘predator’-behandeling): 4, 16, 80 en 160 individuen (50 : 50 sex ratio).

Alle behandelingen begonnen aan het begin van het niet-broedseizoen en eindigden aan het einde van het broedseizoen, dat we bestempelden als dag 0. Na 4 dagen in het niet-broedseizoen brachten we de overlevenden over naar het broedseizoen, maar controleerden we de dichtheid (zodat er dezelfde dichtheid was in het broedseizoen en het niet-broedseizoen, ook al stierven sommige individuen tijdens het niet-broedseizoen), door alle overlevenden van elke behandeling aan het einde van het niet-broedseizoen samen te voegen en vervolgens dezelfde dichtheid van vliegen (50 : 50 sex ratio) als aanwezig was in het niet-broedseizoen in elk kweekflesje te plaatsen (n = 9-14 replicaten bij elke dichtheid en ‘predator’ behandeling tijdens het broedseizoen).

Om de effecten van de predatorbehandeling en de dichtheid op de voortplantingsproductie te onderzoeken, telden we het totale aantal uitgekomen nakomelingen, wat we de “vruchtbaarheid” noemden. Aangezien meer dan 90% van de eieren uitkomt, is het aantal uitgekomen nakomelingen zeer vergelijkbaar met, en sterk gecorreleerd met, het aantal gelegde eieren. We hebben ook gemeten ‘vrouwelijke nakomelingen massa’, dat was de gemiddelde massa van de vrouwelijke nakomelingen op de dag juveniele vliegen te voorschijn.

(a) Populatie model

Om de gevolgen van angst op populatieniveau te onderzoeken, gebruikten we een bi-seizoensgebonden populatie model geconstrueerd en gevalideerd door Betini et al. op dezelfde lijnen van vliegen we gebruikten in deze studie. Het model beschrijft de populatieniveau reacties binnen ons seizoensgebonden experimentele systeem via een bi-seizoensgebonden Ricker model. De populatiegrootte aan het einde van het broedseizoen, Xt, voor generatie t wordt gegeven door

en de populatiegrootte aan het einde van het niet-broedseizoen, Yt, wordt gegeven door:

waarin rmax de maximale intrinsieke groeisnelheid in het broedseizoen is, c een coëfficiënt die het overdrachtseffect in verband met de broeddichtheid weergeeft, Kb de draagkracht in het broedseizoen, rnb de intrinsieke groeisnelheid in het niet-broedseizoen en Knb de draagkracht in het niet-broedseizoen. Om het model te construeren, veronderstelden we dat het effect van verminderde vruchtbaarheid geassocieerd met angst in het niet-broedseizoen een proportionele toename in c en afname in rmax (verminderde grootte van de nakomelingen; ) zou veroorzaken, terwijl het effect van verminderde ontwikkelingstijd geassocieerd met angst in het broedseizoen een proportionele afname in rmax (verminderde grootte van de nakomelingen; ) zou betekenen.

Wij presenteren de resultaten van 10.000 simulaties met willekeurige ruis vermenigvuldigd met dezelfde populatiemodellen (geslachtsverhouding van 50 : 50) tijdens zowel het voortplantingsseizoen als het niet-broedseizoen (2σ = ±80%, maar met overleving tijdens het niet-broedseizoen beperkt tot niet groter dan 1), zodat de populatiegrootte aan het eind van het niet-broedseizoen en het broedseizoen een stochastische component had. Als de populatie daalde tot minder dan één individu, dan werd de populatie als uitgestorven beschouwd.

(b) Statistische analyse

Om de vruchtbaarheid en ontwikkelingstijd te vergelijken tussen ‘predator’ behandelingen, dichtheden en hun interacties, gebruikten we algemene lineaire modellen. Alle analyses werden uitgevoerd in R. v. 3.2.0 met statistische significantie ingesteld op α = 0.05.

Resultaten

De vruchtbaarheid varieerde met ‘predator’ behandeling (algemeen lineair model: F2,139 = 7.6, p = 0.0005), dichtheid (F1,139 = 344, p < 0.00001) en de interactie tussen ‘predator’ behandeling en dichtheid (F2,139 = 3.85, p = 0.02). De vruchtbaarheid nam dus af met de dichtheid en was lager bij de behandeling met de niet-broedende bidsprinkhaan, maar het effect van de behandeling met de niet-broedende bidsprinkhaan was alleen duidelijk bij lage dichtheden (figuur 1). Het lichaamsgewicht van de vrouwelijke nakomelingen varieerde met de behandeling met een predator (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), de dichtheid (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) en de interactie tussen de behandeling met een predator en de dichtheid (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Het lichaamsgewicht van de vrouwelijke nakomelingen nam dus af met de dichtheid en was lager in beide experimentele ‘predator’-behandelingen, maar het effect van beide ‘predator’-behandelingen was alleen duidelijk bij lage dichtheden (figuur 1). Bij beide kenmerken was er sprake van een relatief Allee-effect, waarbij het effect van angst groter was bij lage dichtheden en het kenmerkniveau afnam of stabiel bleef bij lage dichtheden in vergelijking met gematigde dichtheden.

Populatiemodellen waarin het effect van angst was verwerkt, waren minder stabiel dan modellen waarin geen rekening was gehouden met angst (figuur 2). De seizoenspopulaties werden instabiel bij een intrinsieke groeisnelheid van ongeveer 3,6 wanneer angst in het model was opgenomen, vergeleken met 4,2 wanneer angst niet was opgenomen. Daarentegen werden seizoensgebonden populaties zonder carry-over effect of angst onstabiel bij een intrinsieke groeisnelheid van 3,2. De kans op uitsterven nam af met de draagkracht en de initiële populatiegrootte (figuur 3). De kans op uitsterven bij lage draagkracht en initiële populatiegrootte was groter voor populaties met angst dan zonder angst (figuur 3). De kans op uitsterven bij een initiële populatiegrootte van 4 en een draagkracht van 10 was ongeveer 48% met angst en ongeveer 33% zonder angst. Daarentegen was de kans op uitsterven bij een initiële populatiegrootte van 20 en een draagkracht van 60 ongeveer 0,15% met angst en ongeveer 0,02% zonder angst. Hoewel het absolute verschil in de kans op uitsterven met angst dus het grootst was bij een lage initiële populatiegrootte en draagkracht, was het relatieve verschil het grootst bij hogere initiële populatiegroottes en draagkracht (figuur 3b).

Discussie

Zoals we voorspelden, was het effect van angst op de vruchtbaarheid en de groei van het nageslacht het meest uitgesproken bij lage dichtheden. Bij lage dichtheden, zoals eerder aangetoond, zorgde de geur van een bidsprinkhaan tijdens het niet-broedseizoen ervoor dat vrouwelijke vliegen in slechte conditie broedden, en minder eieren legden die uitgroeiden tot kleinere vliegen, terwijl de geur van een bidsprinkhaan tijdens het broedseizoen ervoor zorgde dat vrouwelijke vliegen eieren legden die uitgroeiden tot kleinere vliegen. Bij hoge dichtheden ondervonden de vliegen blijkbaar niet het effect van angst, ofwel omdat de vliegen reeds een maximaal stressniveau hadden, ofwel omdat ze minder tijd besteedden aan waakzaamheid in aanwezigheid van veel soortgenoten. Ongeacht het proximate mechanisme, angst gedeeltelijk gecompenseerd voor het effect van negatieve dichtheid-afhankelijkheid het creëren van een demografische Allee effect.

Onze experimentele systeem toonde duidelijk een Allee-effect vergelijkbaar met die gerapporteerd te komen in het veld studies van sociale zoogdieren. Zo is bijvoorbeeld de overleving van lammeren bij dikhoornschapen (Ovis canadensis) positief gecorreleerd met de bevolkingsdichtheid omdat grotere kuddes hun nakomelingen beter kunnen beschermen, maar er is geen algemeen verband tussen bevolkingsdichtheid en groei vanwege andere verstorende variabelen in het wild . Het sterftecijfer is hoger bij kleine groepen suricaten (Suricata suricatta) dan bij grote groepen, maar alleen in gebieden met veel predatie, en in die gebieden sterven uiteindelijk alle kleine groepen suricaten uit. Op dezelfde manier hebben veldstudies Allee-effecten gedocumenteerd die geassocieerd zijn met functionele reacties van type II. Bijvoorbeeld, roofdieren overweldigen de verdediging in kleine vogelkolonies, kleine inheemse dierenpopulaties worden geëlimineerd door generalistische, geïntroduceerde roofdieren en visbestanden worden gereduceerd als de commerciële visserij haar middelen concentreert op slinkende populaties . Tenslotte hebben complexe interacties tussen meerdere prooien geleid tot Allee-effecten bij kariboes. Onze studie breidt deze eerdere studies om duidelijk experimenteel bewijs dat roofdieren kunnen Allee-effecten te creëren buiten de smalle situaties eerder voorzien met type II predatie in ongestructureerde habitats of sociale zoogdieren .

Andere studies toonden Allee-effecten in Drosophila gebaseerd op factoren die inherent zijn aan de populatie in plaats van het effect van predatoren . Bij een lage populatiegrootte zijn de aggregatieve feromoonniveaus, en bijgevolg de eilegpercentages, bij wijfjes lager. De daaruit voortvloeiende lagere larvale dichtheden zijn niet in staat om de schimmelgroei te temperen, wat leidt tot een verminderde overleving van de larven. Ons werk breidt deze ideeën uit tot systemen die roofdieren en seizoensgebondenheid omvatten.

Vrees neigt ertoe populaties te destabiliseren door het vermogen van kleine populaties te verminderen om terug te keren via negatieve dichtheidsafhankelijkheid. De kans op uitsterven was inderdaad groter voor populaties in aanwezigheid van angst dan zonder angst. Daarentegen neigden dichtheidsgemedieerde overdrachtseffecten, die werden gerapporteerd in dezelfde experimentele seizoenspopulatie die in deze studie werd gebruikt, naar het stabiliseren van populaties. Men zou dus kunnen verwachten dat angst de stabiliteit van de populatie zou verhogen door de versterkte overdrachtseffecten van niet-broed naar broed en van moeder naar nakomeling. Inderdaad, zelfs met angst was de populatiestabiliteit hoger met overdrachtseffecten dan zonder overdrachtseffecten. Omdat deze effecten echter alleen uitgesproken waren bij lage dichtheden, wat leidde tot lagere vruchtbaarheid en populatiegroei, was het netto-effect van angst een destabilisatie van populaties.

Ons werk kan directe praktische implicaties hebben. Invasieve geleedpotige generalistische predatoren, zoals de Chinese bidsprinkhaan, hebben wereldwijd vele ecosystemen verstoord, hoewel hun effecten vaak moeilijk te voorspellen zijn. Algemene roofdieren van geleedpotigen oefenen immers vaak een sterke top-down controle uit op de prooipopulaties, voornamelijk via angst eerder dan via directe predatie, en dit leidt vaak tot trofische cascades. Van bidsprinkhanen is bekend dat ze de angst bij prooipopulaties verhogen, waardoor deze uit gebieden met hoge dichtheden van bidsprinkhanen wegtrekken, en ons werk suggereert dat prooisoorten met de laagste dichtheden het meest beïnvloed kunnen worden. Wij suggereren dat de destabiliserende en Allee effecten geassocieerd met de angst voor deze roofdieren één van de redenen kunnen zijn waarom hun impact onvoorspelbaar is. Hoewel onze bidsprinkhanen alleen Drosophila aten, omdat we een constante bidsprinkhaandichtheid handhaafden in plaats van een numerieke respons te presenteren die typisch is voor een gespecialiseerde predator, zijn onze resultaten misschien meer typisch voor een generalistische predator wiens abundantie hoog wordt gehouden door alternatieve prooien, zelfs als één prooisoort afneemt.

De kans op uitsterven was het grootst in onze seizoensexperimenten voor kleine initiële populatiegroottes en kleine draagkracht, wat niet verrassend is, gezien het feit dat veel uitsterven in het verleden hebben plaatsgevonden wanneer de populatiegrootte werd gereduceerd (b.v. overbejaging) of de draagkracht inherent laag is (b.v. eilandsoorten) . Wij tonen duidelijk aan dat reducties in draagkracht (b.v. habitatverlies) populaties kwetsbaar kunnen maken voor stochastische gebeurtenissen (b.v. klimatologische variabiliteit) die de populatiegrootte reduceren, maar dat deze effecten versterkt worden in de aanwezigheid van angst. Interessant is dat de relatieve impact van angst het grootst was bij relatief grotere populatiegroottes en draagkracht, omdat angst het vermogen van dichtheidsafhankelijkheid om die populaties te redden tijdens crashes verminderde (figuur 3). Angst is dus weer een voorbeeld van meerdere, waarschijnlijk op elkaar inwerkende, Allee-effecten die populatiebeheer bemoeilijken.

Predatoren hebben het uitsterven van veel wilde dieren veroorzaakt en angst-geassocieerde Allee-effecten kunnen een rol hebben gespeeld in die uitstervingen. In het bijzonder is bekend dat angst in verband wordt gebracht met populatiedalingen in vele wilde systemen. Zo hebben toenemende roofvogelpopulaties geleid tot een afname van watervogelpopulaties, voornamelijk doordat watervogels minder tijd besteden aan foerageren of hun kroost massaal achterlaten, die vervolgens door andere vogels worden opgegeten. Wij suggereren dat dergelijke angsteffecten meer uitgesproken kunnen worden naarmate de populatiegrootte afneemt, zoals waargenomen door Gilchrist , wat leidt tot verminderde veerkracht in kleine populaties en een verhoogde kans op uitsterven.

Gegevens toegankelijkheid

Gegevens verschijnen in het elektronisch aanvullend materiaal.

Bijdragen van de auteurs

K.H.E. schreef het manuscript, voerde de experimenten uit en voerde de analyse uit met hulp van G.S.B. en D.R.N. D.R.N. hield toezicht op het werk en ontwierp de studie met K.H.E. Alle auteurs gaven hun definitieve goedkeuring voor publicatie.

Belangen

We verklaren dat we geen concurrerende belangen hebben.

Funding

D.R.N. werd gefinancierd door een Discovery Grant van de Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada (NSERC) en een Onderzoeksleerstoel van de Universiteit van Guelph. K.H.E. ontving een Postdoctoral Fellowship van NSERC.

Footnotes

Elektronisch aanvullend materiaal is online beschikbaar op https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.