Introduction
Groeiende resistentie tegen insecticiden en gevolgen voor de gezondheid van mens en milieu hebben het gebruik van entomopathogene schimmels (EPF) voor biocontrole aangemoedigd (Inglis et al., 2001). Tropische omgevingen ondersteunen een indrukwekkende microbiële biodiversiteit (Thompson et al., 2017), waaronder veel parasieten van geleedpotigen (Mahe et al., 2017). Verreweg de meest voorkomende commercieel verkrijgbare EPF in tropische en subtropische agro-ecosystemen behoren echter tot twee genera: Beauveria en Metarhizium (Ascomycota: Hypocreales) (Faria en Wraight, 2007; Li et al., 2010; Kumar et al., 2018; Mascarin et al., 2019). Hier bespreken we de literatuur gericht op de bestrijding van plaaginsecten van geleedpotigen met entomopathogenen, met bijzondere nadruk op deze twee genera.
Metarhizium en Beauveria hebben pan-wereldwijde distributies die aanzienlijke genetische diversificatie onthullen, met een breed gastheerbereik voor insecten en uitgestrekte ecologische niches (Driver et al., 2000; Rehner en Buckley, 2005; Zimmermann, 2007). Veel aspecten van het gebruik van deze EPF voor de bestrijding van plagen overspannen dus de breedtegradiënten, en we bespreken deze in het algemeen. De milieuomstandigheden en de soortensamenstelling kunnen echter sterk verschillen tussen tropische en gematigde gebieden, zodat we deze factoren bespreken met specifieke verwijzing naar tropische studies en gebruik maken van algemene theorie die voortvloeit uit modelsystemen om leemten in de huidige literatuur te overbruggen en verdere studies te stimuleren.
EPF worden over het algemeen geformuleerd als biopesticiden en toegepast in reactie op uitbraken. Als de habitat echter goed geschikt is voor de specifieke schimmelstam kan het mogelijk zijn dat schimmeltoepassingen dienen als inoculatieve releases, waarbij de EPF in de bodem blijven en insectenuitbraken voorkomen. Hier beschrijven we de nichevoorkeuren van entomopathogene schimmels om het gebruik van EPF’s ter voorkoming van plaaguitbraken te vergemakkelijken. We concentreren ons op twee soorten, Beauveria bassiana en Metarhizium anisopliae, maar ze vertegenwoordigen waarschijnlijk een breder spectrum van soorten en stammen die vroeger gegroepeerd werden. Daarom verwijst de meerderheid van geciteerde papers met betrekking tot deze schimmelsoorten naar Beauveria bassiana en Metarhizium anisopliae sensu lato, als gevolg van recente taxonomische revisies (bijv. Driver et al., 2000; Bidochka et al., 2001; Inglis et al, 2019).
Beauveria en Metarhizium
Entomopathogene schimmelsoorten, B. bassiana en M. anisopliae bestrijden een breed scala aan plagen (Kassa et al., 2004; Castrillo et al., 2010; Migiro et al., 2010; Singha et al., 2010; Skinner et al., 2012; Akmal et al., 2013; Wraight et al., 2016). Deze schimmels kunnen ook het bladoppervlak van verschillende plantensoorten en omgevingen bewonen (Meyling en Eilenberg, 2006a; Garrido-Jurado et al., 2015), de bodem bewonen als saprofyten (Evans, 1982), of endofytisch groeien (Greenfield et al., 2016). De schijnbaar brede verspreiding en diversiteit van pathogene gastheren die door deze schimmels worden aangevallen, en de persistentie in het milieu wanneer gastheren zeldzaam zijn, suggereren potentiële waarde in geïntegreerde plaagbeheerprogramma’s over diverse locaties en omstandigheden (Lacey et al., 2015).
Schimmelpropagulaten persistentie en werkzaamheid op planten wordt direct beïnvloed door temperatuur, vochtigheid, zonlicht en microbiële activiteit op het fylloplane (Jaronski, 2010). Veel van onze kennis is afkomstig van in vitro studies (Fargues et al., 1997; Luz en Fargues, 1997; Fargues en Luz, 2000; Devi et al., 2005; Shin et al., 2017). Het is echter onduidelijk of in vitro gegevens kunnen worden geëxtrapoleerd naar veldomstandigheden (Keyser et al., 2017), vanwege de invloed van het milieu op processen zoals infectiepotentieel, conidiaale persistentie en complexe abiotische en biotische interacties die zelden worden gedupliceerd in laboratoriumomgevingen (Inglis et al, 2001; Lacey et al., 2015).
Metarhizium en Beauveria koloniseren gemakkelijk de rhizosferen van planten en vormen endofytische associaties (Vega et al., 2009; Behie et al., 2015). Beauveria-soorten associëren zich met verschillende tropische of subtropische plantensoorten, waaronder cacao (Posada en Vega, 2005), banaan (Akello et al., 2008), en koffie (Vega, 2008). Na endofytische kolonisatie kan Metarhizium robertsii zelfs van insecten afkomstige stikstof aan planten overdragen (Behie et al., 2012). De verwantschap van Beauveria en Metarhizium met hun plantengastheren in de landbouw en hun ecosysteemdiensten (d.w.z. nuttige symbiose in planten en bestrijding van plaaginsecten) maken hen veelbelovende kandidaten voor hun toepassing als biopesticiden in de tropische landbouw. Het gebruik van EPF als biopesticiden in een verscheidenheid van agro-ecosystemen biedt opwindende en duurzame mogelijkheden voor het beheer van landbouwbedrijven, maar een grondige kennis van endemische schimmelsoorten is van cruciaal belang om scenario’s en omgevingen te identificeren waarin de insectenpathogeen het meest effectief zal zijn (Meyling en Eilenberg, 2007; Meyling et al, 2009; Perez-Gonzalez et al., 2014).
Life in the Soil
De bodem kan fungeren als een reservoir voor schimmelinoculatoren (Castrillo et al., 2010), die zich bovengronds verspreiden door wind, regen-spatten en insectenactiviteit, of via infectie van bodembewonende insecten en radiale hyphale groei (Meyling en Eilenberg, 2007). De doeltreffendheid en persistentie van hypocreale schimmels wordt beïnvloed door het bodemtype, het vochtgehalte en microbiële interacties (Inglis et al., 2001). Hoewel tropische bodems een zeer hoge organische stof en microbiële diversiteit kunnen bevatten, hangen de landbouwniveaus voor elk voornamelijk af van de landbouwbeheerspraktijken (Moeskops et al., 2010; Bai et al., 2018), en de textuur varieert sterk tussen tropische bodems zonder duidelijk onderscheid met gematigde systemen (Pulla et al., 2016). Daarom zijn gematigde studies die de effecten van bodemfysische kenmerken op de persistentie en werkzaamheid van EPF’s beschrijven, waarschijnlijk direct toepasbaar op tropische systemen.
Bodems met veel organische stof wemelen vaak van de microben, waardoor mogelijk antagonistische interacties tussen microben mogelijk zijn (Inglis et al., 1998; Pal en Gardener, 2006). In gematigde studies hebben antagonistische effecten van verhoogde microbiële activiteit in de bodem bijgedragen tot de remming van B. bassiana (Studdert en Kaya, 1990; Kessler et al., 2003; Quesada-Moraga et al., 2007), B. brongniartii (Kessler et al., 2004), en M. anisopliae (Jabbour en Barbercheck, 2009). Een hoog bodemvochtgehalte bevorderde bijvoorbeeld het voorkomen van antagonistische organismen, wat suggereert dat bodemvocht direct of indirect de overleving van conidia zou kunnen verminderen (Lingg en Donaldson, 1981; Jabbour en Barbercheck, 2009). Dit werd echter weerlegd door andere studies in gematigde streken die weinig of geen verband vonden tussen bodemvocht en het voorkomen van EPF, mogelijk als gevolg van een beperkte variatie in de bemonsterde bodemvochtgehalten of zuurstoftekort (Griffin, 1963; Ali-Shtayeh et al., 2003; Kessler et al, 2003).
Zuurstofniveaus in de bodem tijdens infectie kunnen de groei van mycelium, thermische tolerantie, kieming en virulentie tegen insecten bevorderen (Garza-López et al., 2012; Miranda-Hernández et al., 2014; Garcia-Ortiz et al., 2015; García-Ortiz et al., 2018; Oliveira en Rangel, 2018). In vitro studies laten een positieve correlatie zien tussen verrijkte zuurstofconcentraties (26 en 30% O2) en conidiumkwaliteit in vergelijking met normale atmosferische zuurstofniveaus (21% O2) (Miranda-Hernández et al., 2014; Garcia-Ortiz et al., 2015; García-Ortiz et al., 2018). Evenzo geldt bij zuurstofgebrek hetzelfde contrast in conidiagroei en virulentie, dat onder omgevingszuurstofconcentraties afneemt (Garza-López et al., 2012; Oliveira en Rangel, 2018). De kieming onder hypoxische omstandigheden is lager dan bij normale atmosferische niveaus (Garza-López et al., 2012), en neemt toe naarmate de zuurstofomstandigheden worden verrijkt (Miranda-Hernández et al., 2014). Het beluchten van de bodem tijdens de myceliumgroei kan dus een optimale entomopathogene schimmelontwikkeling en plaagbestrijding bevorderen.
Bodemtextuur beïnvloedt de schimmelpropagulatortransmissie en -retentie. Een hoger kleigehalte kan de entomopathogene schimmelpersistentie bevorderen, waarschijnlijk als gevolg van een kleinere poriegrootte en/of de adsorptie van conidia aan klei en organische deeltjes (Ignoffo et al., 1977; Storey en Gardner, 1988; Quesada-Moraga et al., 2007). Een hoog kleigehalte kan echter ook het vermogen van een potentiële gastheer om een andere gastheer te ontmoeten, belemmeren door een verminderde porositeit voor de penetratie van conidia tot diepere bodemlagen en potentiële overdracht (Vänninen et al., 2000; Fuxa and Richter, 2004). Daarom kan de mechanische filtratie van de bodemstructuur een belangrijke determinant zijn van de persistentie en de doeltreffendheid van entomopathogene schimmels bij toepassing op de bodem (Storey en Gardner, 1988). Bijvoorbeeld, de doeltreffendheid van B. bassiana tegen de rode vuurmieren Solenopsis invicta verbeterde wanneer toegepast op nattere bodems, wat de overdracht van conidia en de infectiesnelheid bevorderde (Fuxa en Richter, 2004).
Niche Preference
The Habitat Selection Hypothesis
Biotische interacties kunnen de persistentie van tropische EPF’s veranderen (Jaronski, 2010), met name De habitatselectiehypothese voor Metarhizium-soorten suggereert dat dit een belangrijk verschil is tussen gematigde en tropische regio’s (Bidochka et al, 2002). Bidochka en Small (2005) suggereerden dat genotypes van Metarhizium geassocieerd zijn met habitattypes in gematigde en polaire gebieden en eerder geassocieerd zijn met bepaalde gastheerinsecten in (sub)tropische gebieden. De auteurs suggereerden ook dat M. anisopliae zijn oorsprong vindt in Zuidoost-Azië, maar nu een verzameling cryptische soorten vormt, waarvan er vele grote geografische barrières overschrijden. Studies over Beauveria en Metarhizium in gematigde streken hebben hun voorkeur voor habitatselectie aangetoond boven associaties met gastheren van insecten (Meyling en Eilenberg, 2006b; Meyling et al., 2009; Ormond et al., 2010). Alle gastheerassociaties met insecten van M. anisopliae op hogere breedtegraden werden toegeschreven aan de habitat van het insect, wat suggereert dat abiotische factoren mogelijk de genetische structuur van de populatie zouden kunnen bepalen (Bidochka et al,
Takatsuka (2007) karakteriseerde Beauveria isolaten uit Japan met behulp van ISSR-PCR en vond geen bewijs voor co-evolutie op lange termijn tussen de schimmel en gastheren van insecten, wat de hypothese van Bidochka et al. (2002) ondersteunt dat variatie in persistentie van het vrijlevende, saprofytische stadium van een facultatieve insectenpathogeen de genetische structuur van de populatie bepaalt. Daarentegen suggereerden Bridge et al. (1997) co-evolutie tussen tropische M. flavoviride var. minus isolaten van een enkel genotype en die insecten die behoren tot de superfamilie Acridoidea. Tropische isolaten van M. flavoviride var. minus met gastheervoorkeur-kenmerken verschilden van die met een Europese oorsprong. Interessant is dat de meerderheid van de isolaten in de publicaties die de hypothese van Bidochka en Small (2005) ondersteunen met betrekking tot de associatie van Metarhizium spp. met gastheersoorten van insecten een tropische oorsprong hebben (Rombach et al., 1986; St. Leger et al., 1992; Bridge et al., 1993, 1997; Leal et al., 1994; Tigano-Milani et al., 1995). Toekomstige analyses zijn echter nodig om deze relaties te definiëren.
Metarhizium-stammen hebben zich aangepast aan bepaalde omgevingen, waardoor ze veelzijdige life-history strategieën ondersteunen (Lovett en St. Leger, 2015). Aanpassingen in omgevingsstressreacties kunnen ontstaan door aanpassing aan abiotische omgevingsfactoren (bijv. temperatuur, UV-straling en luchtvochtigheid) en biotische factoren met betrekking tot de infectie van een gastheer (bijv. antimicrobiële en gedragsstressoren) (Lovett en St. Leger, 2015; Ortiz-Urquiza en Keyhani, 2015). Conidia geproduceerd onder abiotische en biotische stress kunnen een breder omgevingsbereik weerstaan, en de virulentie tegen insecten verbeteren (Li et al., 2015; Rangel et al., 2015). Zo kan bijvoorbeeld het overwinnen van bijtende gastheergedragsstress tijdens infectie meer thermotolerante entomopathogene schimmelisolaten opleveren (Fargues et al., 1997; Blanford en Thomas, 2000; Rangel et al., 2005). Defensieve gedragskenmerken bij sprinkhanen kunnen leiden tot discrepanties tussen entomopathogene schimmelsoorten en hun doeltreffendheid in de bestrijding van pestpopulaties bij verschillende temperaturen (Inglis et al., 1999). Nimfen van sprinkhanen geïnfecteerd met B. bassiana en M. acridum vertoonden een verminderde sterfte wanneer de temperatuur werd verhoogd, en M. acridum concurreerde aanzienlijk met B. bassiana in nimfensterfte bij hogere temperaturen (Inglis et al,
Op basis van het bewijsmateriaal dat voornamelijk voor Metarhizium werd gepresenteerd, stellen wij twee algemene hypothesen voor EPF voor: (i) Abiotische factoren zijn de primaire determinanten van de genetische structuur van populaties op hogere breedtegraden, vanwege de vereiste van de insectenziekteverwekker om zich aan te passen aan seizoensgebondenheid en extreme milieuomstandigheden. (ii) Omgekeerd zijn biotische factoren (interacties met andere soorten en schimmel-gastheer geassocieerde infectieroutes) de voornaamste regulatoren van de genetische structuur van EPF-populaties op lagere breedtegraden. Hieronder evalueren we deze hypothesen in het licht van recent onderzoek. Om onze hypotheses visueel voor te stellen, hebben we een conceptueel model opgesteld (Figuur 1). Dit is eerder bedoeld om onze hypothesen kwalitatief te beschrijven om toekomstig onderzoek te stimuleren, dan om op zichzelf te staan als een wiskundig model.
Figuur 1. Kwalitatief conceptueel model op basis van onze herzieningen ontwikkelde hypothesen. De specificiteit van schimmel entomopathogene gemeenschappen verandert met de breedtegraad, wat overeenkomt met biotische en abiotische factoren. Biotische factoren houden verband met interacties met de gastheer en andere microben (d.w.z. co-evolutionaire wapenwedlopen en infectiepaden). Abiotische factoren omvatten milieuvariabelen zoals temperatuur, vochtigheid, UV-straling, en oxidatieve en osmotische stressfactoren. Het breedtegradenbereik werd afgetopt op 60°NB en 60°ZB, omdat deze figuur geen rekening houdt met de klimatologische extremen buiten deze drempels op schimmelgemeenschappen. Wij stellen de hypothese voorop dat op lagere breedtes entomopathogene schimmels in idealere omgevingsomstandigheden leven, ondanks een verhoogde druk van andere schimmelsoorten, en een grotere verdediging van de gastheer (zie de paragrafen “Abiotische omstandigheden en aanpassing” en “Biotische interacties en aanpassing” in de hoofdtekst voor meer informatie). Dit komt overeen met een toenemende specialisatie van entomopathogene schimmels.
Abiotische omstandigheden en aanpassing
Schimmels die op hogere breedtegraden leven, ervaren een breder temperatuurbereik als gevolg van seizoensgebondenheid (Wielgolaski en Inouye, 2003). Abiotische stressfactoren (vooral temperatuur) op hogere breedtegraden kunnen dus vooral de genetica van de populatie en het aanpassingsvermogen van EPF bepalen. In gematigde streken moeten EPF zich aanpassen aan een breed spectrum en grotere niveaus van klimaatintensiteit (Maggi et al., 2013; Wang et al., 2017), waarbij abiotische factoren voornamelijk de overleving van generalistische pathogenen beïnvloeden (Bidochka et al., 2001; Lennon et al., 2012). Daartegenover stellen wij dat biotische factoren op lage breedtegraden, zoals soortenrijkdom en pathogeen-insectassociaties die co-evolutionaire wapenwedlopen aansturen, de levensgeschiedenis van EPF overheersen. Fylogenetische B. bassiana clusteren per habitattype meer op seizoensvariabele hoge breedtegraden (Ormond et al., 2010), hoewel één studie geen seizoensgebonden effect vond in regio’s met een subtropisch klimaat (Garrido-Jurado et al., 2015). Fylogenetisch gestructureerde onderzoeken suggereren dat B. bassiana genregulatie aanpast aan omgevingsomstandigheden, waarbij aanpassing aan de habitat de populatiedynamiek stuurt (Bidochka et al., 2002; Xiao et al., 2012). Verschillen in de omvang van seizoensgebonden milieuomstandigheden op verschillende breedtegraden kunnen dus bijdragen aan de waargenomen temporele verschillen in B. bassiana populatiedynamiek tussen de studies.
Milieuomstandigheden in de buurt van de overlevingsgrenzen van entomopathogene schimmels kunnen lokale aanpassing stimuleren wanneer deze grenzen regelmatig worden ervaren (Doberski, 1981; Vidal et al., 1997). De optimale temperatuur voor groei en virulentie tegen insectengastheren van Metarhizium en Beauveria soorten ligt over het algemeen tussen 25 en 30°C (Luz en Fargues, 1997; Ekesi et al., 1999; Devi et al., 2005; Bugeme et al., 2009). Er bestaat echter aanzienlijke variatie in de thermische voorkeur van een schimmelpathogeensoort en hun effecten op potentiële gastheren, als gevolg van de omgeving waarin de pathogenen evolueerden (Fargues et al., 1997; Bugeme et al., 2009; Alali et al., 2019), en individuele stammen kunnen verschillen in hun thermische optima (Doberski, 1981; Thomas en Jenkins, 1997; Alali et al., 2019). M. acridum isolaten verkregen uit een warme omgeving vertoonden betere prestaties bij hogere temperaturen dan die afkomstig uit een veel koeler klimaat (Thomas en Jenkins, 1997). Evenzo vertoonden subtropische B. bassiana-stammen, verzameld uit warmere gebieden in Syrië, een groter thermotolerant vermogen dan de uitbijter, verzameld op een locatie met lagere temperaturen (Alali et al., 2019). Wat de virulentie tegen insecten betreft, waren gematigde isolaten van B. bassiana significant effectiever tegen de iepenschorskever (Scolytus scolytus F.) bij lage temperaturen (2 tot 6°C) dan isolaten van M. anisopliae afkomstig van tropische en subtropische breedten (Doberski, 1981), hoewel het onmogelijk is om de verschillen tussen de schimmelsoorten te scheiden van de verschillen die voortkomen uit de geografische bronnen van de twee schimmelstammen. B. bassiana en M. anisopliae zijn ook gevoelig voor ultraviolette straling, wat aanzet tot het gebruik van UV-beschermingsmiddelen in veldsprays op oliebasis (Inglis et al., 1995; Shin et al., 2017; Kumar et al., 2018). UV-tolerantie varieert vaak tussen isolaten van verschillende breedtegraden (Braga et al., 2001; Fernandes et al., 2008), en habitattypen (Bidochka et al., 2001). Isolaten van B. bassiana en M. anisopliae dichter bij de evenaar vertonen een hogere UV-tolerantie, en aan koude aangepaste populaties van hogere breedtegraden ervaren over het algemeen optimale omstandigheden bij koudere temperaturen (Fernandes et al., 2008). In Canada zijn Metarhizium isolaten die aangetroffen worden in beboste habitats minder tolerant voor UV-straling en meer koude-actief in vergelijking met agrarische landschappen (Bidochka et al., 2001). Aldus kan abiotische selectie op hoge breedtegraden (b.v, UV-blootstelling in een bepaald habitattype) voor specifieke genetische groepen van schimmelentomopathogenen hun doeltreffendheid in de landbouw kunnen beïnvloeden, vooral als de isolaten afkomstig zijn uit bos- of heggenhabitats.
Biotische interacties en aanpassing
Tropische bossen ondersteunen een grote diversiteit aan entomopathogene mycotaxa, waar de teleomorfen (seksuele stadia) van hypocreale schimmels meestal worden aangetroffen en vaak meer gespecialiseerd zijn in hun gastheerbereik dan aseksuele morfotypen (Evans, 1982; Vega et al, 2012; Hu et al., 2014). Ongeslachtelijk ontwikkelende EPF (anamorfen) daarentegen bewonen zowel tropische als gematigde klimaten (Vega et al., 2012). Laboratoriumstudies in modelsystemen die de biodiversiteit verhoogden, observeerden overeenkomstige intensivering van evolutionaire wapenwedlopen tussen gastheren en parasieten (Betts et al., 2018). Evenzo suggereert de genetische diversiteit en gastheerspecificiteit van sommige schimmelsoorten dat gastheerinsecten sterke selectieve druk kunnen uitoefenen op pathogenen via een cascade van verdedigings- en tegenverdedigingsmechanismen (Maurer et al., 1997; Evans et al., 2011; Mukherjee en Vilcinskas, 2018). Zo evolueerde Metarhizium vaak van specialistische naar generalistische insectenpathogenen; een uitbreiding in gastheerbereik die samenvalt met schimmelbezetting van een uitdijend latitudinaal bereik (Bidochka en Small, 2005; Hu et al., 2014). Echter, in regenwoudgebieden met een hoge soortendichtheid, kan een hoge schimmeldiversiteit in de tropen een sterkere druk ondervinden van gastheren en concurrenten die het voorkomen van pathogenen zoals het teleomorfe geslacht Cordyceps (Evans, 1982; Sung et al., 2007; Aung et al., 2008), en gespecialiseerde schimmel entomopathogenen van het geslacht Ophiocordyceps (Aung et al., 2008; Evans et al., 2011; Araújo et al., 2015) kan bevorderen. Fylogenomische analyses suggereren dat Beauveria spp. de ongeslachtelijke levensfase is van de Cordyceps-lijn (Xiao et al., 2012). Hoewel Beauveria een directe genetische link heeft met Cordyceps, komen de generalistische Beauveria en Metarhizium minder vaak voor in tropische regenwoud habitats, en worden ze vaker aangetroffen in de landbouw (Rehner, 2005; Aung et al., 2008). Het contrast in levensgeschiedenis tussen deze specialisten en generalistische schimmels zou kunnen worden toegeschreven aan het verlies van de herhaalde geïnduceerde puntmutaties bij B. bassiana en Metarhizium spp. (waardoor de seksuele cyclus bij beide schimmels zeldzaam is), wat voor deze schimmelpathogenen een voorwaarde was voor de uitbreiding van genfamilies (Xiao et al., 2012; Lovett en St. Leger, 2017).
Gezien de waarschijnlijke Zuidoost-Aziatische oorsprong van Metarhizium (het continent met de hoogste genotypische diversiteit) (Bidochka en Small, 2005; Lovett en St. Leger, 2017), en de daaropvolgende evolutionaire veranderingen in specificiteit (Hu et al., 2014), kan een geografische uitbreiding van het verspreidingsgebied naar gematigde streken overeen zijn gekomen met een meer generalistisch gastheerbereik. Wij stellen de hypothese dat dit deels te wijten zou kunnen zijn aan een lagere rijkdom aan gastheersoorten in gematigde regio’s (Thompson et al., 2017), en een noodzaak om zich aan te passen aan een grotere variatie in klimatologische omstandigheden die zich richt op aanpassing aan abiotische omstandigheden. Een resterende vraag is hoe een grotere potentiële gastheerdiversiteit in tropische omgevingen deze selectiedruk verandert. Toekomstig onderzoek naar hoe insect-pathogeen wapenwedlopen de samenstelling van gemeenschappen veranderen naarmate de breedtegraad verandert, zou het beheer van entomopathogenen op verschillende breedtegraden verbeteren. Bovendien zullen empirische evaluaties van schimmels verzameld op verschillende breedtegraden en laboratoriumexperimenten onze kennis van endemische schimmelsoorten en hun relevantie binnen een bepaald systeem verbeteren, naast hun geschikt gebruik in biocontrolesystemen.
Verbeteren van schimmelpersistentie en preventie van insectenuitbraken
Het vermogen van sommige schimmelsoorten om grote geografische barrières te overschrijden (i.e., kosmopolitisch van aard) impliceert niet dat de toepassing van schimmelpathogenen als biopesticide in de landbouw de persistentie van schimmels zal garanderen. Integendeel, er is onderzoek nodig naar de geschiktheid van een schimmelpathogeen dat specifiek is voor het doelmilieu, met inbegrip van de interactieve effecten van individuele biotische/abiotische factoren. De inspanningen moeten gericht zijn op endemische schimmelgemeenschappen en toegepast worden binnen het afgeleide systeem. Regionale verschillen tussen geschikte schimmeltoepassingstype, gastheerbereik (d.w.z. generalist vs. specialist) en de dominante omgevingsfactoren (biotische/abiotische) op de pathogene prestatie kunnen het succes op lange termijn van entomopathogene biocontrole beter voorspellen en helpen uitbraken van insecten te voorkomen.
Author Contributions
AM schreef de eerste draft. AM en TN hebben een belangrijke bijdrage geleverd aan de daaropvolgende ontwerpen.
Funding
AM werd ondersteund door een AusIndustry Innovations Connections subsidie aan TN.
Conflict of Interest
De auteurs verklaren dat het onderzoek werd uitgevoerd in afwezigheid van enige commerciële of financiële relaties die zouden kunnen worden opgevat als een potentieel belangenconflict.
Akello, J., Dubois, T., Coyne, D., and Kyamanywa, S. (2008). Effect van endofytische Beauveria bassiana op populaties van de bananensnuitkever, Cosmopolites sordidus, en hun schade in weefselgekweekte bananenplanten. Entomol. Exp. Appl. 129, 157-165. doi: 10.1111/j.1570-7458.2008.00759.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Akmal, M., Freed, S., Malik, M. N., and Gul, H. T. (2013). Werkzaamheid van Beauveria bassiana (Deuteromycotina: Hypomycetes) tegen verschillende bladluissoorten onder laboratoriumomstandigheden. Pak. J. Zool. 45, 71-78.
Google Scholar
Alali, S., Mereghetti, V., Faoro, F., Bocchi, S., Al Azmeh, F., and Montagna, M. (2019). Thermotolerante isolaten van Beauveria bassiana als potentieel bestrijdingsmiddel van insectenplagen in subtropische klimaten. PLoS ONE 14:e0211457. doi: 10.1371/journal.pone.0211457
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ali-Shtayeh, M. S., Mara’i, A.-B. B. M., and Jamous, R. M. (2003). Distributie, voorkomen en karakterisering van entomopathogene schimmels in landbouwgrond in het Palestijnse gebied. Mycopathologia 156, 235-244. doi: 10.1023/A:1023339103522
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Araújo, J. P. M., Evans, H. C., Geiser, D. M., Mackay, W. P., and Hughes, D. P. (2015). Unravelling the diversity behind the Ophiocordyceps unilateralis complex: three new species of zombie-ant fungi from the Brazilian Amazon. Zootaxa 22, 224-238. doi: 10.11646/phytotaxa.220.3.2
CrossRef Full Text | Google Scholar
Aung, O. M., Soytong, K., and Hyde, K. (2008). Diversity of entomopathogenic fungi in rainforests of Chiang Mai Province, Thailand. Fungal Divers. 30, 15-22.
Google Scholar
Bai, Z., Caspari, T., Gonzalez, M. R., Batjes, N. H., Mäder, P., Bünemann, E. K., et al. (2018). Effecten van landbouwbeheerspraktijken op de bodemkwaliteit: een overzicht van langetermijnexperimenten voor Europa en China. Agric. Ecosyst. Environ. 265, 1-7. doi: 10.1016/j.agee.2018.05.028
CrossRef Full Text | Google Scholar
Behie, S. W., Jones, S. J., and Bidochka, M. J. (2015). Plantweefsellokalisatie van de endofytische insectenpathogene schimmels Metarhizium en Beauveria. Fungal Ecol. 13, 112-119. doi: 10.1016/j.funeco.2014.08.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Behie, S. W., Zelisko, P., and Bidochka, M. J. (2012). Endofytische insecten-parasitaire schimmels transloceren stikstof direct van insecten naar planten. Science 336, 1576-1577. doi: 10.1126/science.1222289
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Betts, A., Gray, C., Zelek, M., MacLean, R. C., and King, K. C. (2018). Hoge parasietdiversiteit versnelt gastheeradaptatie en diversificatie. Science 360, 907-911. doi: 10.1126/science.aam9974
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., Kamp, A. M., Lavender, T. M., Dekoning, J., and De Croos, J. N. (2001). Habitatassociatie in twee genetische groepen van de insect-pathogene schimmel Metarhizium anisopliae: cryptische soorten blootgelegd? Application. Environ. Microbiol. 67, 1335-1342. doi: 10.1128/AEM.67.3.1335-1342.2001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., Menzies, F. V., and Kamp, A. M. (2002). Genetic groups of the insect-pathogenic fungus Beauveria bassiana are associated with habitat and thermal growth preferences. Arch. Microbiol. 178, 531-537. doi: 10.1007/s00203-002-0490-7
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., and Small, C. L. (2005). “Phylogeography of Metarhizium, an insect pathogenic fungus,” in Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution, eds F. E. Vega and M. Blackwell (New York, NY: Oxford University Press), 75-118.
Google Scholar
Blanford, S., and Thomas, M. B. (2000). Thermal behavior of two acridid species: effects of habitat and season on body temperature and the potential impact on biocontrol with pathogens. Environ. Entomol. 29, 1060-1069. doi: 10.1603/0046-225X-29.5.1060
CrossRef Full Text | Google Scholar
Braga, G., Flint, S., Miller, C., Anderson, A., and Roberts, D. (2001). Variabiliteit in reactie op UV-B bij soorten en stammen van Metarhizium geïsoleerd op plaatsen op breedtegraden van 61°N tot 54°ZB. J. Invertebr. Pathol. 78, 98-108. doi: 10.1006/jipa.2001.5048
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bridge, P. D., Prior, C., Sagbohan, J., Lomer, C. J., Carey, M., and Buddie, A. (1997). Moleculaire karakterisering van isolaten van Metarhizium uit sprinkhanen en sprinkhanen. Biodivers. Conserv. 6, 177-189. doi: 10.1023/A:1018387918686
CrossRef Full Text | Google Scholar
Bridge, P. D., Williams, M. A. J., Prior, C., and Paterson, R. R. M. (1993). Morfologische, biochemische en moleculaire karakteristieken van Metarhizium anisopliae en M. flavoviride. J. Gen. Microbiol 139, 1163-1169. doi: 10.1099/00221287-139-6-1163
CrossRef Full Text | Google Scholar
Bugeme, D. M., Knapp, M., Boga, H. I., Wanjoya, A. K., and Maniania, N. K. (2009). Influence of temperature on virulence of fungal isolates of Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana to the two-spotted spider mite Tetranychus urticae. Mycopathologia 167, 221-227. doi: 10.1007/s11046-008-9164-6
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Castrillo, L. A., Bauer, L. S., Liu, H., Griggs, M. H., and Vandenberg, J. D. (2010). Karakterisering van Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) isolaten geassocieerd met Agrilus planipennis (Coleoptera: Buprestidae) populaties in Michigan. Biol. Control 54, 135-140. doi: 10.1016/j.biocontrol.2010.04.005
CrossRef Full Text | Google Scholar
Devi, K. U., Sridevi, V., Mohan, C. M., and Padmavathi, J. (2005). Effect of high temperature and water stress on in vitro germination and growth in isolates of the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin. J. Invertebr. Pathol. 88, 181-189. doi: 10.1016/j.jip.2005.02.001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Doberski, J. W. (1981). Comparative laboratory studies on three fungal pathogens of the elm bark beetle Scolytus scolytus: effect van temperatuur en vochtigheid op infectie door Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae, en Paecilomyces farinosus. J. Invertebr. Pathol. 37, 195-200. doi: 10.1016/0022-2011(81)90075-6
CrossRef Full Text | Google Scholar
Driver, F., Milner, R. J., and Trueman, J. W. H. (2000). Een taxonomische herziening van Metarhizium gebaseerd op een fylogenetische analyse van rDNA-sequentiegegevens. Mycol. Res. 104, 134-150. doi: 10.1017/S0953756299001756
CrossRef Full Text | Google Scholar
Ekesi, S., Maniania, N. K., and Ampong-Nyarko, K. (1999). Effect van temperatuur op kieming, radiale groei en virulentie van Metarhizium anisopliae en Beauveria bassiana op Megalurothrips sjostedti. Biocontrol Sci. Technol. 9, 177-185. doi: 10.1080/09583159929767
CrossRef Full Text | Google Scholar
Evans, H. C. (1982). Entomogene fungi in tropical forest ecosystems: an appraisal. Ecol. Entomol. 7, 47-60. doi: 10.1111/j.1365-2311.1982.tb00643.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Evans, H. C., Elliot, S. L., and Hughes, D. P. (2011). Verborgen diversiteit achter de zombie-mierenzwam Ophiocordyceps unilateralis: Vier nieuwe soorten beschreven van timmermieren in Minas Gerais, Brazilië. PLoS ONE 6:e17024. doi: 10.1371/journal.pone.0017024
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fargues, J., Goettel, M. S., Smits, N., Ouedraogo, A., and Rougier, M. (1997). Effect van temperatuur op de vegetatieve groei van Beauveria bassiana isolaten van verschillende origine. Mycologia 89, 383-892. doi: 10.1080/00275514.1997.12026797
CrossRef Full Text | Google Scholar
Fargues, J., and Luz, C. (2000). Effecten van fluctuerende vochtigheids- en temperatuurregimes op het infectiepotentieel van Beauveria bassiana voor Rhodnius prolixus. J. Invertebr. Pathol. 75, 202-211. doi: 10.1006/jipa.1999.4923
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Faria, M. R. D., and Wraight, S. P. (2007). Mycoinsecticides and mycoacaricides: a comprehensive list with worldwide coverage and international classification of formulation types. Biol. Control 43, 237-256. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.08.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Fernandes, E. K., Rangel, D. E. N., Moraes, Á. M. L., Bittencourt, V. R. E. P., and Roberts, D. W. (2008). Koude activiteit van Beauveria en Metarhizium, en thermotolerantie van Beauveria. J. Invertebr. Pathol. 98, 69-78. doi: 10.1016/j.jip.2007.10.011
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fuxa, J. R., and Richter, A. R. (2004). Effecten van bodemvocht en -samenstelling en van het schimmelisolaat op de prevalentie van Beauveria bassiana in laboratoriumkolonies van de rode geïmporteerde vuurmier (Hymenoptera: Formicidae). Environ. Entomol. 33, 975-981. doi: 10.1603/0046-225X-33.4.975
CrossRef Full Text | Google Scholar
García-Ortiz, N., Figueroa-Martínez, F. J., Carrasco-Navarro, U., Favela-Torres, E., and Loera, O. (2018). De zuurstofconcentratie in culturen moduleert eiwitexpressie en enzymatische antioxidantresponsen in Metarhizium lepidiotae conidia. Fungal Biol. 122, 487-496. doi: 10.1016/j.funbio.2017.10.013
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Garcia-Ortiz, N., Tlecuitl-Beristain, S., Favela-Torres, E., and Loera, O. (2015). Productie en kwaliteit van conidia door Metarhizium anisopliae var. lepidiotum: kritisch zuurstofniveau en periode van myceliumcompetentie. Appl. Microbiol. Biotechnol. 99, 2783-2791. doi: 10.1007/s00253-014-6225-2
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Garrido-Jurado, I., Fernandez-Bravo, M., Campos, C., and Quesada-Moraga, E. (2015). Diversity of entomopathogenic Hypocreales in soil and phylloplanes of five Mediterranean cropping systems. J. Invertebr. Pathol. 130, 97-106. doi: 10.1016/j.jip.2015.06.001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Garza-López, P. M., Konigsberg, M., Gómez-Quiroz, L. E., and Loera, O. (2012). Fysiologische en antioxidant reactie van Beauveria bassiana Bals (Vuill.) op verschillende zuurstofconcentraties. World J. Microbiol. Biotechnol. 28, 353-359. doi: 10.1007/s11274-011-0827-y
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Greenfield, M., Gomez-Jimenez, M. I., Ortiz, V., Vega, F. E., Kramer, M., and Parsa, S. (2016). Beauveria bassiana en Metarhizium anisopliae endophytically colonize cassava roots following soil drench inoculation. Biol. Control 95, 40-48. doi: 10.1016/j.biocontrol.2016.01.002
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Griffin, D. M. (1963). Bodemvocht en de ecologie van bodemschimmels. Biol. Rev. 38, 141-166. doi: 10.1111/j.1469-185X.1963.tb00781.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Hu, X., Xiao, G., Zheng, P., Shang, Y., Su, Y., Zhang, X., et al. (2014). Traject en genomische determinanten van schimmel-pathogeenspeciatie en gastheeradaptatie. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 111, 16796-16801. doi: 10.1073/pnas.1412662111
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ignoffo, C. M., Garcia, C., Hostetter, D. L., and Pinnell, R. E. (1977). Vertical movement of conidia of Nomuraea rileyi through sand and loam soils. J. Econ. Entomol. 70, 163-164. doi: 10.1093/jee/70.2.163
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G., Goettel, M. S., Butt, T., and Strasser, H. (2001). “Use of hyphomycetous fungi for managing insect pests,” in Fungi as Biocontrol Agents: Progress, Problems and Potential, eds T. M. Butt, C. Jackson, and N. Magan (Oxfordshire: CABI Publishing), 23-69. doi: 10.1079/9780851993560.0023
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Duke, G. M., Goettel, M. S., Kabaluk, J. T., and Ortega-Polo, R. (2019). Biogeografie en genotypische diversiteit van Metarhizium brunneum en Metarhizium robertsii in noordwestelijke Noord-Amerikaanse bodems. Can. J. Microbiol. 65, 261-281. doi: 10.1139/cjm-2018-0297
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Duke, G. M., Kawchuk, L. M., and Goettel, M. S. (1999). Invloed van oscillerende temperaturen op de competitieve infectie en kolonisatie van de treksprinkhaan door Beauveria bassiana en Metarhizium flavoviride. Biol. control 14, 111-120. doi: 10.1006/bcon.1998.0666
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Goettel, M. S., and Johnson, D. L. (1995). Influence of ultraviolet light protectants on persistence of the entomopathogenic fungus, Beauveria bassiana. Biol. Control 5, 581-590. doi: 10.1006/bcon.1995.1069
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Johnson, D. L., Kawchuk, L. M., and Goettel, M. S. (1998). Effect van bodemtextuur en bodemsterilisatie op de gevoeligheid van oviposerende sprinkhanen voor Beauveria bassiana. J. Invertebr. 71, 73-81. doi: 10.1006/jipa.1997.4698
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Jabbour, R., and Barbercheck, M. E. (2009). Soil management effects on entomopathogenic fungi during the transition to organic agriculture in a feed grain rotation. Biol. Control 51, 435-443. doi: 10.1016/j.biocontrol.2009.08.004
CrossRef Full Text | Google Scholar
Jaronski, S. T. (2010). Ecological factors in the inundative use of fungal entomopathogens. Biocontrol 55, 159-185. doi: 10.1007/s10526-009-9248-3
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kassa, A., Stephan, D., Vidal, S., and Zimmermann, G. (2004). Laboratorium- en veldevaluatie van verschillende formuleringen van Metarhizium anisopliae var. acridum submerse sporen en aëroïde conidia voor de bestrijding van sprinkhanen en sprinkhanen. Biocontrol 49, 63-81. doi: 10.1023/B:BICO.0000009384.46858.aa
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kessler, P., Enkerl, J., Schweize, C., and Keller, S. (2004). Survival of Beauveria brongniartii in the soil after application as a biocontrol agent against the European cockchafer Melolontha melolontha. Biocontrol 49, 563-581. doi: 10.1023/B:BICO.0000036441.40227.ed
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kessler, P., Matzke, H., and Keller, S. (2003). The effect of application time and soil factors on the occurrence of Beauveria brongniartii applied as a biological control agent in soil. J. Invertebr. Pathol. 84, 15-23. doi: 10.1016/j.jip.2003.08.003
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Keyser, C. A., Fernandes, É. K. K., Rangel, D. E. N., Foster, R. N., Jech, L. E., Reuter, K. C., et al. (2017). Laboratorium bioassays en veld-kooi proeven van Metarhizium spp. isolaten met in het veld verzamelde Mormoonse krekels (Anabrus simplex). Biocontrol 62, 257-268. doi: 10.1007/s10526-016-9782-8
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kumar, K. K., Sridhar, J., Murali-Baskaran, R. K., Senthil-Nathan, S., Kaushal, P., Dara, S. K., et al. (2018). Microbiële biopesticiden voor de bestrijding van insectenplagen in India: huidige status en toekomstperspectieven. J. Invertebr. Pathol. 165, 74-81. doi: 10.1016/j.jip.2018.10.008
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Lacey, L. A., Grzywacz, D., Shapiro-Ilan, D. I., Frutos, R., Brownbridge, M., and Goettel, M. S. (2015). Insectenpathogenen als biologische bestrijders: terug naar de toekomst. J. Invertebr. Pathol. 132, 1-41. doi: 10.1016/j.jip.2015.07.009
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Leal, S. C. M., Bertioli, T. M., Butt, T. M., and Peberdy, J. F. (1994). Karakterisering van isolaten van de entomopathogene schimmel Metarhizium anisopliae door RAPD-PCR. Mycol. Res. 98, 1077-1081. doi: 10.1016/S0953-7562(09)80436-X
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lennon, J. T., Aanderud, Z. T., Lehmkuhl, B. K., and Schoolmaster, D. R. Jr. (2012). Mapping the niche space of soil microorganisms using taxonomy and traits. Ecology 93, 1867-1879. doi: 10.1890/11-1745.1
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Li, F., Shi, H.-Q., Ying, S.-H., and Feng, M.-G. (2015). Distinctive contributions of one Fe- and two Cu/Zn-cofactored superoxide dismutases to antioxidation, UV tolerance and virulence of Beauveria bassiana. Fungal Genet. Biol. 81, 160-171. doi: 10.1016/j.fgb.2014.09.006
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Li, Z. B., Alves, S., Roberts, D., Fan, M., Delalibera, I., Tang, J., et al. (2010). Biologische bestrijding van insecten in Brazilië en China: geschiedenis, huidige programma’s en redenen voor hun successen met behulp van entomopathogene schimmels. Biocontrol Sci. Technol. 20, 117-136. doi: 10.1080/09583150903431665
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lingg, A. J., and Donaldson, M. D. (1981). Biotische en abiotische factoren die de stabiliteit van Beauveria bassiana conidia in de bodem beïnvloeden. J. Invertebr. Pathol. 38, 191-200. doi: 10.1016/0022-2011(81)90122-1
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lovett, B., and St. Leger, R. J. (2015). Stress is eerder regel dan uitzondering voor Metarhizium. Curr. Genet. 61, 253-261. doi: 10.1007/s00294-014-0447-9
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Lovett, B., and St. Leger, R. J. (2017). De insectenpathogenen. Microbiol. Spectr. 5, 1-19. doi: 10.1128/microbiolspec.FUNK-0001-2016
PubMed Abstract |Ref Full Text | Google Scholar
Luz, C., and Fargues, J. (1997). Temperatuur- en vochtigheidsvereisten voor conidiaalkieming van een isolaat van Beauveria bassiana, pathogeen voor Rhodnius prolixus. Mycopathologia 138, 117-125. doi: 10.1023/A:1006803812504
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Maggi, O., Tosi, S., Angelova, M., Lagostina, E., Fabbri, A. A., Pecoraro, L., et al. (2013). Aanpassing van schimmels, waaronder gisten, aan koude omgevingen. Plant Biosyst. 147, 247-258. doi: 10.1080/11263504.2012.753135
CrossRef Full Text | Google Scholar
Mahe, F., de Vargas, C., Bass, D., Czech, L., Stamatakis, A., Lara, E., et al. (2017). Parasieten domineren hyperdiverse bodemprotistengemeenschappen in Neotropische regenwouden. Nat. Ecol. Evol. 1:0091. doi: 10.1038/s41559-017-0091
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Mascarin, G. M., Lopes, R. B., Delalibera, I., Fernandes, E. K. K., Luz, C., and Faria, M. (2019). Huidige status en perspectieven van schimmel entomopathogenen gebruikt voor microbiële bestrijding van geleedpotige plagen in Brazilië. J. Invertebr. Pathol. 165, 46-53. doi: 10.1016/j.jip.2018.01.001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Maurer, P., Couteaudier, Y., Girard, P. A., Bridge, P. D., and Riba, G. (1997). Genetische diversiteit van Beauveria bassiana en verwantschap met gastheer insect bereik. Mycol. Res. 101, 159-164. doi: 10.1017/S0953756296002213
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., and Eilenberg, J. (2006a). Isolation and characterisation of Beauveria bassiana isolates from phylloplanes of hedgerow vegetation. Mycol. Res. 110, 188-195. doi: 10.1016/j.mycres.2005.09.008
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., and Eilenberg, J. (2006b). Occurrence and distribution of soil borne entomopathogenic fungi within a single organic agroecosystem. Agric. Ecosyst. Environ. 113, 336-341. doi: 10.1016/j.agee.2005.10.011
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., and Eilenberg, J. (2007). Ecology of the entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae in temperate agroecosystems: potential for conservation biological control. Biol. Control 43, 145-155. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.07.007
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., Lubeck, M., Buckley, E. P., Eilenberg, J., and Rehner, S. A. (2009). Community composition, host range and genetic structure of the fungal entomopathogen Beauveria in adjoining agricultural and seminatural habitats. Mol. Ecol. 18, 1282-1293. doi: 10.1111/j.1365-294X.2009.04095.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Migiro, L. N., Maniania, N. K., Chabi-Olaye, A., and Vandenberg, J. (2010). Pathogeniciteit van entomopathogene schimmels Metarhizium anisopliae en Beauveria bassiana (Hypocreales: Clavicipitaceae) isolaten voor de volwassen erwtenmineervlieg (Diptera: Agromyzidae) en perspectieven van een auto-inoculatie apparaat voor infectie in het veld. Environ. Entomol. 39, 468-475. doi: 10.1603/EN09359
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Miranda-Hernández, F., Saucedo-Castañeda, G., Alatorre-Rosas, R., and Loera, O. (2014). Zuurstofrijke kweekomstandigheden verbeteren de conidiale infectiviteit en de kwaliteit van twee stammen van Isaria fumosorosea voor potentieel verbeterde biocontroleprocessen. Pest Manage. Sci. 70, 661-666. doi: 10.1002/ps.3605
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Moeskops, B., Sukristiyonubowo Buchan, D., Sleutel, S., Herawaty, L., Husen, E., et al. (2010). Microbiële gemeenschappen en activiteiten in de bodem onder intensieve biologische en conventionele groenteteelt in West-Java, Indonesië. Appl. Soil Ecol. 45, 112-120. doi: 10.1016/j.apsoil.2010.03.005
CrossRef Full Text | Google Scholar
Mukherjee, K., and Vilcinskas, A. (2018). De entomopathogene schimmel Metarhizium robertsii communiceert met de insectengastheer Galleria mellonella tijdens infectie. Virulence 9, 402-413. doi: 10.1080/21505594.2017.1405190
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Oliveira, A. S., and Rangel, D. E. N. (2018). Voorbijgaande anoxie tijdens de groei van Metarhizium robertsii verhoogt de conidiale virulentie voor Tenebrio molitor. J. Invertebr. Pathol. 153, 130-133. doi: 10.1016/j.jip.2018.03.007
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ormond, E. L., Thomas, A. P., Pugh, P. J., Pell, J. K., and Roy, H. E. (2010). Een schimmelpathogeen in tijd en ruimte: de populatiedynamiek van Beauveria bassiana in een coniferenbos. FEMS Microbiol. Ecol. 74, 146-154. doi: 10.1111/j.1574-6941.2010.00939.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ortiz-Urquiza, A., and Keyhani, N. O. (2015). Stress response signaling and virulence: insights from entomopathogenic fungi. Curr. Genet. 61, 239-249. doi: 10.1007/s00294-014-0439-9
CrossRef Full Text | Google Scholar
Pal, K. K., and Gardener, M. B. (2006). Biologische bestrijding van plantpathogenen. Plant Health Instr. doi: 10.1094/PHI-A-2006-1117-02Beschikbaar online op: http://www.apsnet.org/edcenter/advanced/topics/Pages/BiologicalControl.aspx
CrossRef Full Text | Google Scholar
Perez-Gonzalez, V. H., Guzman-Franco, A. W., Alatorre-Rosas, R., Hernandez-Lopez, J., Hernandez-Lopez, A., Carrillo-Benitez, M. G., et al. (2014). Specifieke diversiteit van de entomopathogene schimmels Beauveria en Metarhizium in Mexicaanse landbouwbodems. J. Invertebr. Pathol. 119, 54-61. doi: 10.1016/j.jip.2014.04.004
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Posada, F., and Vega, F. E. (2005). Vestiging van de schimmel entomopathogeen Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) als endofyt in cacao-zaailingen (Theobroma cacao). Mycologia 97, 1195-1200. doi: 10.1080/15572536.2006.11832729
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Pulla, S., Riotte, J., Suresh, H. S., Dattaraja, H. S., and Sukumar, R. (2016). Controles van ruimtelijke variabiliteit in de bodem in een droog tropisch bos. PLoS ONE 11:e0153212. doi: 10.1371/journal.pone.0153212
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Quesada-Moraga, E., Navas-Cortes, J. A., Maranhao, E. A., Ortiz-Urquiza, A., and Santiago-Alvarez, C. (2007). Factors affecting the occurrence and distribution of entomopathogenic fungi in natural and cultivated soils. Mycol. Res. 111(Pt 8), 947-966. doi: 10.1016/j.mycres.2007.06.006
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rangel, D. E. N., Braga, G. U. L., Anderson, A. J., and Roberts, D. W. (2005). Variabiliteit in conidiale thermotolerantie van Metarhizium anisopliae isolaten van verschillende geografische origines. J. Invertebr. Pathol. 88, 116-125. doi: 10.1016/j.jip.2004.11.007
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rangel, D. E. N., Braga, G. U. L., Fernandes, É. K. K., Keyser, C. A., Hallsworth, J. E., and Roberts, D. W. (2015). Stresstolerantie en virulentie van insect-pathogene schimmels worden bepaald door omgevingscondities tijdens conidiumvorming. Curr. Genet. 61, 383-404. doi: 10.1007/s00294-015-0477-y
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rehner, S., and Buckley, E. (2005). A Beauveria phylogeny inferred from nuclear ITS and EF1-alpha sequences: evidence for cryptic diversification and links to Cordyceps teleomorphs. Mycologia 97, 84-98. doi: 10.3852/mycologia.97.1.84
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rehner, S. A. (2005). “Phylogenetics of the insect pathogenic genus Beauveria,” in Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution, eds F. E. Vega and M. Blackwell (New York, NY: Oxford University Press), 3-27.
Google Scholar
Rombach, M. C., Humber, R. A., and Roberts, D. W. (1986). Metarhizium flavoviride var. minus, var. nov., a pathogen of plant- and leafhoppers on rice in the Philippines and Solomon Islands. Mycotaxon 27, 87-92.
Google Scholar
Shin, T. Y., Bae, S. M., Kim, D. J., Yun, H. G., and Woo, S. D. (2017). Evaluatie van virulentie, tolerantie voor omgevingsfactoren en antimicrobiële activiteiten van entomopathogene schimmels tegen tweevleksspintmijt, Tetranychus urticae. Mycoscience 58, 204-212. doi: 10.1016/j.myc.2017.02.002
CrossRef Full Text | Google Scholar
Singha, D., Singha, B., and Dutta, B. K. (2010). Potentieel van Metarhizium anisopliae en Beauveria bassiana bij de bestrijding van theetermiet Microtermes obesi Holmgren in vitro en onder veldomstandigheden. J. Pest. Sci. 84, 69-75. doi: 10.1007/s10340-010-0328-z
CrossRef Full Text | Google Scholar
Skinner, M., Gouli, S., Frank, C. E., Parker, B. L., and Kim, J. S. (2012). Beheersing van Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) met granulaire formuleringen van entomopathogene schimmels. Biol. Control 63, 246-252. doi: 10.1016/j.biocontrol.2012.08.004
CrossRef Full Text | Google Scholar
St. Leger, R. J., May, B., Allee, L. L., Frank, D. C., Staples, R. C., and Robers, D. W. (1992). Genetische verschillen in allozymes en in de vorming van infectiestructuren tussen isolaten van de entomopathogene schimmel Metarhizium anisopliae. J. Invertebr. 60, 89-101. doi: 10.1016/0022-2011(92)90159-2
CrossRef Full Text | Google Scholar
Storey, G. K., and Gardner, W. A. (1988). Movement of an aqueous spray of Beauveria bassiana into the profile of four Georgia soils. Environ. Entomol. 17, 135-139. doi: 10.1093/ee/17.1.135
CrossRef Full Text | Google Scholar
Studdert, J. P., and Kaya, H. K. (1990). Effect of water potential, temperature, and clay-coating on survival of Beauveria bassiana conidia in a loam and peat soil. J. Invertebr. Pathol. 55, 417-427. doi: 10.1016/0022-2011(90)90086-L
CrossRef Full Text | Google Scholar
Sung, G.-H., Hywel-Jones, N. L., Sung, J.-M., Luangsa-ard, J. J., Shrestha, B., and Spatafora, J. W. (2007). Fylogenetische classificatie van Cordyceps en de clavicipitaceous schimmels. Stud. Mycol. 57, 5-59. doi: 10.3114/sim.2007.57.01
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Takatsuka, J. (2007). Karakterisering van Beauveria bassiana isolaten uit Japan met behulp van inter-simple-sequence-repeat-anchored polymerase chain reaction (ISSR-PCR) amplificatie. Appl. Entomol. Zool. 42, 563-571. doi: 10.1303/aez.2007.563
CrossRef Full Text | Google Scholar
Thomas, M. B., and Jenkins, N. E. (1997). Effects of temperature on growth of Metarhizium flavoviride and virulence to the variegated grasshopper, Zonocerus variegatus. Mycol. Res 101, 1469-1474. doi: 10.1017/S0953756297004401
CrossRef Full Text | Google Scholar
Thompson, L. R., Sanders, J. G., McDonald, D., Amir, A., Ladau, J., Locey, K. J., et al. (2017). Een gemeenschappelijke catalogus onthult de multiscale microbiële diversiteit van de aarde. Nature 551, 457-463. doi: 10.1038/nature24621
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Tigano-Milani, M. S., Gomes, A. C. M. M., and Sobral, B. W. S. (1995). Genetic variability amoung Brazilian isolates of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae. J. Invertebr. 65, 206-210. doi: 10.1006/jipa.1995.1031
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vänninen, I., Tyni-Juslin, J., and Hokkanen, H. (2000). Persistentie van verrijkte Metarhizium anisopliae en Beauveria bassiana in Finse landbouwbodems. Biocontrol 45, 201-222. doi: 10.1023/A:1009998919531
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vega, F. E. (2008). Insecten pathologie en schimmel endofyten. J. Invertebr. Pathol. 98, 277-279. doi: 10.1016/j.jip.2008.01.008
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Vega, F. E., Goettel, M. S., Blackwell, M., Chandler, D., Jackson, M. A., Keller, S., et al. (2009). Schimmel entomopathogenen: nieuwe inzichten in hun ecologie. Fungal Ecol. 2, 149-159. doi: 10.1016/j.funeco.2009.05.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vega, F. E., Meyling, N. V., Luangsa-ard, J. J., and Blackwell, M. (2012). “Fungal entomopathogens,” in Insect Pathology, eds F. E. Vega and H. K. Kaya (Cambridge, MA: Academic Press), 171-220. doi: 10.1016/B978-0-12-384984-7.00006-3
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vidal, C., Fargues, J., and Lacey, L. A. (1997). Intraspecifieke variabiliteit van Paecilomyces fumosoroseus: effect van temperatuur op vegetatieve groei. J. Invertebr. 70, 18-26. doi: 10.1006/jipa.1997.4658
CrossRef Full Text | Google Scholar
Wang, M., Tian, J., Xiang, M., and Liu, X. (2017). Leefstrategie van aan koude aangepaste schimmels met verwijzing naar enkele representatieve soorten. Mycology 8, 178-188. doi: 10.1080/21501203.2017.1370429
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Wielgolaski, F. E., and Inouye, D. W. (2003). “High latitude climates,” in Phenology: An Integrative Environmental Science, ed M. D. Schwartz (Dordrecht: Springer), 175-194. doi: 10.1007/978-94-007-0632-3_12
CrossRef Full Text | Google Scholar
Wraight, S. P., Ugine, T. A., Ramos, M. E., and Sanderson, J. P. (2016). Efficiëntie van spuittoepassingen van entomopathogene schimmels tegen westerse bloemtrips die kasimpatiens teisteren onder variabele vochtomstandigheden. Biol. Control 97, 31-47. doi: 10.1016/j.biocontrol.2016.02.016
CrossRef Full Text | Google Scholar
Xiao, G., Ying, S. H., Zheng, P., Wang, Z. L., Zhang, S., Xie, X. Q., et al. (2012). Genomische perspectieven op de evolutie van schimmel entomopathogeniciteit in Beauveria bassiana. Sci. Rep. 2:483. doi: 10.1038/srep00483
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Zimmermann, G. (2007). Review on safety of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae. Biocontrol Sci. Technol. 17, 879-920. doi: 10.1080/09583150701593963
CrossRef Full Text | Google Scholar