Abstract
Wij geven de eerste informatie over het gedrag van een kleine primaat (Callithrix jacchus) die leeft in een semi-aride Caatinga-omgeving in het noordoosten van Brazilië. We observeerden gedragsvariaties als reactie op temperatuurschommelingen gedurende de dag. Door de hoge temperaturen, de geringe neerslag en de schaarste aan hulpbronnen in de Caatinga, en het ontbreken van fysiologische aanpassingen (bv. een sterk geconcentreerde urine en een carotis rete om de hersenen af te koelen) bij deze primaten, verwachtten we dat de gewone penseelaapjes gedragsaanpassingen zouden vertonen, zoals een langere rustperiode of het gebruik van een grote home range. Gedurende de periode van zes maanden verzamelden we 246 uur aan gedragsgegevens van twee groepen (10 individuen) Callithrix jacchus. De meeste van de waargenomen gedragspatronen werden beïnvloed door temperatuurschommelingen. Dieren rustten langer en verminderden andere activiteiten, zoals foerageren, wanneer de temperatuur hoger was. Beide studiegroepen exploiteerden een leefgebied van 2,21-3,26 ha, wat binnen het bereik ligt dat beschreven is voor penseelaapjes die in het Atlantische woud leven. Onze bevindingen bevestigen dat penseelaapjes in de Caatinga hun gedragspatronen aanpassen aan de hoge temperaturen die kenmerkend zijn voor deze omgeving en benadrukken hun vermogen om te overleven in een breed scala van verschillende milieuomstandigheden.
1. Inleiding
Penseelaapjes (Callithrix jacchus) zijn verspreid over het noordoosten van Brazilië en exploiteren een reeks bostypes waaronder het vochtige Atlantische Woud en het halfdroge Caatinga struikgewas. Het Atlantische woud is een vochtig tropisch woud met meer dan 2000 mm neerslag per jaar en een grote biologische diversiteit. De gemiddelde temperatuur varieert van 14 tot 21°C, met een maximum van 35°C. De Caatinga daarentegen is een mozaïek van struikgewas en stukken seizoensdroog bos met temperaturen tot 40°C ; het ontvangt ongeveer 500 mm regen per jaar en heeft een beperktere biodiversiteit, vooral wat de zoogdierenfauna betreft.
Nagenoeg alle ecologische en gedragsstudies van wilde groepen van Callithrix jacchus zijn uitgevoerd in het Atlantische Woud (b.v. ). Daarentegen zijn tot nu toe slechts drie studies gedaan met C. jacchus die in de Caatinga leven. Moura rapporteerde dat C. jacchus in de Caatinga in lagere dichtheden en kleinere groepen voorkomt (gemiddeld 2,9 ± SD 1,67 individuen/groep) dan in gebieden van het Atlantisch Woud (8,7 individuen/groep). de Freitas et al. noemen C. jacchus in de Caatinga betrekkelijk talrijk (169,7 en 116,7 individuen/km2). Amora et al. rapporteerden over de consumptie van nieuw voedsel (b.v. delen van cactussoorten (bloemen en vruchten), nectar van een terrestrische bromelia (Encholirium spectabile), bladeren van zeven verschillende boomsoorten, en het gebruik van Capparaceae, Celastraceae, en Vitaceae).
Hoewel de recente bevindingen over gewone penseelaapjes in de Caatinga van waarde zijn, ontbreekt het aan breder, systematisch onderzoek naar hun gedrag in deze omgeving. Dit is bijzonder belangrijk omdat studies suggereren dat zoogdieren van de Caatinga geen uitgesproken fysiologische aanpassingen hebben, een factor die gedragsaanpassingen en de aanwezigheid van mesische refugia essentieel maakt (; e.g., ). Het is de moeite waard op te merken dat geen enkele primaat (met uitzondering van de lorisiden) de carotis rete bezit om de hersenen af te koelen (; e.g., ).
De manier waarop gedrag wordt beïnvloed door hoge temperaturen bij wilde primaten is aangetoond in verschillende omgevingen bij bavianen, chimpansees, brulapen, witgezichten kapucijnapen, spinapen, bruine lemuren, en meerkatten. Eerdere resultaten in semi-aride omgevingen zijn van bijzonder belang voor onze studie vanwege de meestal hogere temperaturen die kenmerkend zijn voor dergelijke omgevingen. Bavianen in de savanne verhoogden hun rustperiode bij hoge temperaturen overdag en vertoonden ook zandbadgedrag. Net als bavianen rustten ook meerkatten in halfdroge oeverbossen langer om de hogere temperaturen het hoofd te bieden, ook al leidde deze keuze tot een kortere voedertijd.
Tot dusver zijn alle studies over het effect van temperatuur op het gedrag van primaten uitgevoerd bij primaten met een middelgroot tot groot lichaam. Een grotere lichaamsgrootte betekent dat zij beter bestand zijn tegen hogere temperaturen vanwege hun relatief kleinere lichaamsoppervlak. Gezien de omstandigheden en uitdagingen van de Caatinga, namelijk hoge temperaturen en minder beschikbare hulpbronnen, en gezien het gebrek aan fysiologische aanpassingen om in een hete omgeving te leven en hun kleine gestalte, verwachten wij dat penseelaapjes duidelijke gedragsaanpassingen zullen vertonen. Meer specifiek verwachten we (i) een verlengde rustperiode en (ii) de exploitatie van een groot leefgebied om het hoofd te bieden aan de barre omstandigheden in de Caatinga.
Het hoofddoel van dit onderzoek was dus systematisch waar te nemen hoe het gedrag van gewone penseelaapjes in de Caatinga-omgeving varieert als reactie op temperatuurschommelingen gedurende de dag. Daarnaast verzamelden we ook meer algemene informatie over hun ecologie en gedrag (d.w.z. slaapplaatsen, slaapcyclus, en ontmoetingen tussen groepen), aangezien we zeer weinig weten over de manier waarop deze kleine primaten leven in semi-aride omstandigheden. Tenslotte hebben wij, waar mogelijk, onze bevindingen vergeleken met die welke in de literatuur zijn vermeld voor de Atlantische bosmarmoset. Deze studie zal waarschijnlijk meer licht werpen op het ecologisch succes van penseelaapjes in verschillende omgevingen.
2. Materialen en Methoden
2.1. Studiegebied
De studie werd uitgevoerd op de Fazenda Marimbondo, nabij de gemeente Cabaceiras (384 m hoogte) in de staat Paraíba, noordoost Brazilië (7°31′42′S en 36°17′50′W) (figuur 1). Het beslaat een gebied van 400 ha in de microregio Oost-Cariri, die een totale oppervlakte heeft van 424.213 ha.
Volgens de Köppen-klimaatclassificatie wordt het studiegebied beschouwd als BSh-type (warm semiaride) . De gemiddelde maximumtemperatuur tijdens de bestudeerde periode bedroeg 34,1°C (hoogste: 36°C), de gemiddelde minimumtemperatuur 22,4°C (laagste: 20,4°C), de gemiddelde laagste vochtigheidsgraad 32,4%, en de gemiddelde hoogste vochtigheidsgraad 86,6% . De temperaturen werden verkregen van het INMET (Nationaal Instituut voor Meteorologie; Cabaceiras station, ~5 km verwijderd van de studieplaats) en hebben betrekking op het tijdsinterval van 5 uur ’s morgens tot 5 uur ’s middags, wat overeenkomt met het tijdstip waarop de observatiesessies werden uitgevoerd (bijv. ). De gemiddelde jaarlijkse neerslag over een periode van 86 jaar (1926 tot 2011) bedroeg 336,6 mm, waarmee het gebied een van de droogste gebieden van Brazilië is. Tijdens de studieperiode was het neerslagniveau zeer laag, met een gemiddelde van 10,7 mm/maand . Het vegetatietype wordt gekenmerkt door arboreale struiken, typisch voor deze semi-aride regio, en wordt gedomineerd door een klein aantal verspreide boomsoorten (bijv. ). Om de gemiddelde vegetatiedichtheid te meten, hebben we gebruik gemaakt van de nearest neighbor methode (voor meer details zie Beasom en Haucke ; bv. ). De vegetatie is overwegend laag (gemiddelde kroonhoogte 3,55 ± SD 0,54 m) met een lage boom/struikdichtheid (4,460 individuen/ha; gemiddelde DBH (diameter op borsthoogte) = 10,75 ± SD 2,97 cm); de gemiddelde afstand tussen de bomen (105 ± SD 23,86 cm) is het resultaat van beperkte regenval en over het algemeen ondiepe en rotsachtige bodems met een laag watervasthoudend vermogen. Proefpersonen
Voor deze studie observeerden we twee wilde groepen Callithrix jacchus met een totaal van 16 individuen bij het begin van de studie (Tabel 1). De samenstelling van beide groepen veranderde in de loop van de studie: in groep A verdwenen het broedende vrouwtje en een ander volwassen vrouwtje (januari 2013), en een nieuw vrouwtje kwam de groep binnen en werd de primaire broedster. In groep B verdwenen vier van de acht individuen (december 2012) van de ene op de andere dag. In beide groepen werden de dieren individueel geïdentificeerd aan de hand van natuurlijke merktekens, geslacht, leeftijd, en sociale status binnen de groep (bijv, ).
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
| Aantal individuen dat tijdens de observatieperiode is verdwenen. Deze individuen werden niet opgenomen in de statistische analyses. | ||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
2.3. Procedure
Na drie maanden van gewenning, werden systematische observaties uitgevoerd door María Fernanda Castellón De la Fuente van november 2012 tot april 2013, 10 dagen per maand, voor een totaal van 246 uur directe observatie (146 uur voor groep A en 100 uur voor groep B). Kwantitatieve gedragsgegevens werden verzameld met behulp van focal animal sampling methoden. Elke sessie bestond uit een 10 minuten durende periode van continue observatie en registratie van de gedragspatronen zoals beschreven in tabel 2. Tijdens de 10 minuten sessie, wanneer een dier was uit het zicht (“time-out” ) voor meer dan 60 s, werd de sessie gestopt en weggegooid. De waargenomen gedragsgegevens werden opgenomen met behulp van een voice recorder (Sony ICD-PX312; Sony Corporation, Tokyo).
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||
Sessies werden gehouden tussen 5 uur ’s morgens en 5 uur ’s middags. De dag werd verdeeld in 12 tijdsintervallen die elk overeenkwamen met 1 uur (b.v. 5 uur-6 uur; 6 uur-7 uur, enz.). Wij kozen deze methode om later een mogelijke correlatie tussen de gedragsfrequentie en de temperatuurschommelingen tussen de tijdsintervallen te kunnen nagaan. De proefpersonen werden willekeurig gekozen. Voor elk individu werden twee tot vier sessies per dag opgenomen. De individuen werden even lang geobserveerd (150 sessies per individu), met uitzondering van het volwassen wijfje dat in januari in groep A werd opgenomen (126 sessies), voor een totaal van 1476 sessies. We probeerden de gedragsobservaties van elk individu gelijk te verdelen over alle tijdsintervallen.
De thuisbereiken werden geschat met behulp van de minimale convexe veelhoekmethode . We gebruikten een GPS (eTrex20; Garmin International Inc., Kansas) om elke nieuwe locatie te markeren waar individuen van elke groep werden waargenomen. Slaaplocaties werden bepaald en gemarkeerd met de GPS wanneer aan het eind van de dag alle dieren van de groep verzameld waren op een bepaalde boom en de volgende ochtend op dezelfde locatie werden teruggevonden.
De studie was niet-invasief en hield zich aan de Braziliaanse wetten met betrekking tot onderzoek op wilde dieren.
2.4. Statistische Analyse
Voor de statistische analyse werden de gegevens gebruikt van de 10 dieren die niet verdwenen waren tijdens de studieperiode. Gegevens van adulten en juvenielen werden samen geanalyseerd, omdat de juvenielen in onze studie ≥5 maanden oud waren, een factor die hun gedrag redelijk vergelijkbaar maakt met dat van adulten. Elk gedragspatroon werd beschouwd als een discrete eenheid met een duidelijk begin en einde (; e.g., ). We schatten de frequentie van een gedragspatroon door ofwel het begin ofwel het einde van het gedrag te tellen . De gemiddelde duur van de waargenomen gedragspatronen was kort ten opzichte van de gekozen sessie duur.
Spearman’s correlatie coëfficiënt procedure werd gebruikt om te testen of de frequentie van een gedrag gecorreleerd was met de temperaturen tussen de tijdsintervallen. Zo correleerden we de gemiddelde maximumtemperatuur voor elk tijdsinterval () met de gemiddelde waarde van de waargenomen gedragsfrequentie in relatie tot het aantal sessies per individu in elk tijdsinterval.
We gebruikten Friedman’s test om na te gaan of de frequentie waarmee een bepaald gedrag (rusten, foerageren, voortbewegen, of gummivoren) zich voordeed over de tijdsintervallen significant varieerde. Aangezien het aantal sessies enigszins verschilde tussen de individuen per tijdsinterval, deelden we het totale aantal van een bepaald gedrag uitgevoerd door een bepaalde aap door het aantal sessies gewijd aan dat individu in elk tijdsinterval. Dunn’s post hoc test werd toegepast om te bepalen bij welk tijdsinterval het gedrag significant toe- of afnam. Wegens de geringe omvang van de steekproef hebben wij de volgende gedragspatronen niet in de statistische analyse opgenomen: verzorging (7,6%), autogrooming (3,8%), en speelgedrag (1,6%).
Voor alle analyses werd de statistische significantie vastgesteld op . Een unilaterale test werd gebruikt wanneer de resultaten werden voorspeld door een hypothese; anders werden bilaterale tests gebruikt . Onze gegevens voldeden niet aan het parametrische statistische model; daarom hebben wij niet-parametrische toetsen gebruikt. Alle gegevens werden geanalyseerd met behulp van het statistische programma GraphPad InStat3 (GraphPad Software, Inc.) en Excel (Microsoft Corporation).
3. Resultaten
3.1. Gedragsgegevens
De meeste waargenomen gedragspatronen correleerden significant met de temperaturen tussen de tijdsintervallen. Zo nam het rustgedrag significant toe naarmate de temperatuur steeg (Spearman’s correlatiecoëfficiënt: , , en ). Het voortbewegingsgedrag nam af naarmate de temperatuur toenam (Spearman’s correlatiecoëfficiënt: , , en ). Ook het gummivoorgedrag nam significant af naarmate de temperatuur toenam. Bovendien werd een negatieve significante correlatie tussen gummivory en temperatuur gevonden (Spearman’s correlatiecoëfficiënt: , , ). Er kon echter geen significante correlatie tussen foerageren en temperatuur worden waargenomen (Spearman’s correlatiecoëfficiënt: , , en ).
De frequentie van de waargenomen gedragingen vertoonde ook significante verschillen tussen de tijdsintervallen (Friedman’s: foerageren: , , , en ; gummivoorziening: , , , en ; voortbeweging: , , en ; rust: , , , en ). Foerageren en voortbewegen bleken significant af te nemen om 10 uur (van 41% naar 19,4% en 37,1% naar 15,2%, resp.; Dunn’s test: ), terwijl gummivory een significante afname vertoonde na 8 uur (van 30,2% naar 9,5%; Dunn’s test: ). Het rustgedrag nam significant toe vanaf 10 uur ’s morgens (van 0,7% tot 31,5%; Dunn’s test: ) en behield een hogere frequentie (tussen 31,5% en 54,4% van alle records; Dunn’s test: ) tot 2 uur ’s middags, toen het opnieuw significant afnam (van 44,5% tot 16,7%; Dunn’s test: ). De afname van het rustgedrag om 14.00 uur viel samen met een significante toename van het foerageren (van 9% tot 34%; Dunn’s test: ) en de voortbeweging (12,4% tot 26,4%; Dunn’s test: ). Gummivory nam weer significant toe om 3 uur ’s middags (van 1,8% tot 13%; Dunn’s test: ). Foerageren, gummivory, en voortbewegen waren de meest frequente gedragingen totdat de dieren naar de slaapboom gingen om ongeveer 5 uur ’s middags (figuur 2).
3.2. De gemiddelde oppervlakte van de leefgebieden van de twee studiegroepen bedroeg 2,73 ha (groep A: 2,21 ha/groep B: 3,26 ha) (figuur 1). We registreerden ontmoetingen tussen groep A en ten minste twee andere wilde groepen penseelaapjes. De verblijfplaats van groep B lag op 540 m van de verblijfplaats van groep A. Er werden geen andere wilde groepen penseelaapjes waargenomen in de buurt van de verblijfplaats van groep B gedurende de onderzoeksperiode.
3.3. Slaapcyclus en slaapplaatsen
Studiegroep A gebruikte zeven slaapplaatsen en groep B gebruikte zes slaapplaatsen gedurende de zes maanden durende studieperiode. Geen van beide groepen gebruikte dezelfde slaapplaats meer dan twee of drie nachten na elkaar, met een gemiddelde van 1,9 opeenvolgende nachten. Alle slaapplaatsen bevonden zich in boomvorken in de top van de hoogste bomen (ca. gemiddelde hoogte 5,72 ± SD 3,12 m) die in verbinding stonden met de omringende vegetatie. De slaapplaatsen bevonden zich in P. juliflora-bomen, met uitzondering van één slaapplaats van groep A die zich in de top van een kokospalm (Cocos nucifera, Arecaceae) bevond. In P. juliflora was het bladerdak half bedekt en de slaapplaatsen konden tussen de bladeren en takken van de bomen worden waargenomen. De slaapplaats op de kokospalm was volledig bedekt, en de dieren waren verborgen tussen de palmbladeren. Alle groepsleden sliepen samen. De dieren verlieten hun slaapplaats gemiddeld 5 minuten (±SD 4,3 min) na zonsopgang en keerden ongeveer 15 minuten (±SD 9,8 min) voor zonsondergang naar hun slaapplaats terug (Tabel 3).
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
| Bron: http://euler.on.br/ephemeris/index.php. | ||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
4. Discussie
Onze bevindingen tonen aan dat gewone penseelaapjes die in de Caatinga leven hun gedragspatronen hebben aangepast aan de hoge temperaturen en de kennelijke schaarste van hulpbronnen die deze omgeving kenmerken. We baseren deze veronderstelling op de veranderingen in gedrag zoals rusten, foerageren, kauwgom eten, en voortbewegen die werden waargenomen bij temperatuurschommelingen. Onze resultaten waren vergelijkbaar met die gevonden bij andere primaten die in soortgelijke milieu-omstandigheden leven (bavianen: ; meerkatten: ).
In onze studie werd een associatie tussen temperatuur en rust gedurende de gehele dag verkregen. Deze resultaten vullen elkaar aan en versterken het belang van rusten als een gedragsmechanisme om het risico van thermische stress te vermijden (bv.) Terwijl de rustperiodes bij penseelaapjes op onze onderzoekslocatie zich voornamelijk voordeden van 10 uur ’s morgens tot 2 uur ’s middags, werden dezelfde rustperiodes in een veel korter interval (twee uur) vertoond op de locaties in het Atlantische woud (: 11 uur-1 uur ’s middags). Bovendien bleken de dagelijkse slaapcycli ook langer te zijn in de Caatinga; d.w.z. dat penseelaapjes hun slaapplaats slechts vijf minuten na zonsopgang verlieten en pas 15 minuten voor zonsondergang weer in slaap vielen. Deze waarden zijn opvallend korter in vergelijking met die welke werden verkregen in de omstandigheden van het Atlantische woud: 30 min. na zonsopgang en even lang voor zonsondergang (b.v. ). Dit gedrag in de Caatinga zou een mogelijke strategie kunnen zijn om de stijging van de lichaamstemperatuur te vermijden, aangezien de hitte van 10 uur ’s morgens tot 2 uur ’s middags de frequentie van de voortbeweging en de foerageeractiviteiten lijkt te verminderen.
In tegenstelling tot het rusten, dat vaker werd vertoond tot in de middagperiode (d.w.z. de temperatuur werd steeds warmer), volgde het foerageren niet zo’n patroon. In plaats daarvan bleef het foerageren tot ~10 uur ’s morgens (~31°C) op hetzelfde niveau en nam daarna sterk af. Zoals waargenomen bij meerkatten in semi-aride oeverbossen, suggereert dit resultaat dat de Caatinga omgeving de kleine penseelaapjes dwingt om naar voedsel te blijven zoeken zolang als zij thermisch kunnen verdragen. Om het idee te versterken hoe belangrijk het is om voedsel te bemachtigen in de Caatinga, werd de voortbeweging geleidelijk verminderd naarmate de temperatuur toenam, terwijl het foerageren niet afnam. Dat wil zeggen, omdat de taak van voortbewegen meer fysieke inspanning van de gewone penseelaapjes vergt naarmate de temperatuur stijgt, verminderden zij dit gedrag, maar bleven tot een bepaald punt naar voedsel zoeken.
De noodzaak om voedselschaarste te compenseren bleek ook in te grijpen in het gummivoren. Gedurende de hele dag besteedden onze studiegroepen een uitgebreide periode (tot 8 uur ’s morgens) aan deze activiteit, vooral tijdens de ochtenduren. Dit contrasteert ook met gegevens van locaties in het Atlantische woud (b.v. : ~6 uur tot 7 uur; ~4 uur tot 5 uur). Dit contrast suggereert een grote afhankelijkheid van plantexudaten bij in de Caatinga levende penseelaapjes, aangezien kauwgom het hele jaar door een gemakkelijk beschikbare bron is. Amora et al. stelden vast dat penseelaapjes in de Caatinga, in plaats van zich hoofdzakelijk te verlaten op de exploitatie van gom, alternatieve voedingsmiddelen gebruikten, zoals bladeren. Deze strategie werd tijdens onze studie niet waargenomen. Hun dieet bestond voornamelijk uit gom, vruchten, geleedpotigen en kleine gewervelde dieren, vergelijkbaar met dat van de Atlantische penseelaapjes. Het is nog onduidelijk hoe penseelaapjes hun dieet aanpassen aan voedselschaarste, en daarom moeten verdere studies worden uitgevoerd in de Caatinga habitat.
Gummivoorgedrag van C. jacchus is ook geassocieerd met de grootte van hun leefgebied . In de leefgebieden van onze studiegroep lagen de afmetingen binnen de variatie die beschreven is voor het Atlantische Woud (: 2-5 ha; : 0,72-1,62 ha; : 0,5-3 ha; : 4,98 ha; : 2,5-6,5 ha; : 4,11 ha). Blijkbaar hebben de ruwe omstandigheden zoals in de Caatinga niet geleid tot een groter leefgebied zoals we verwachtten. De kosten voor het verkennen van een groter leefgebied onder hoge temperaturen in een dergelijke omgeving zijn wellicht groter dan de voordelen. Ontmoetingen tussen groepen lijken echter de grootte van de leefgebieden te beïnvloeden. Zo kan de kleinere actieradius van groep A verklaard worden, omdat deze groep ontmoetingen had met naburige groepen. Groep B daarentegen had geen conflicten met andere groepen, waardoor ze wellicht meer bewegingsvrijheid hadden om een groter gebied te verkennen.
Ten slotte werden tot zeven slaapplaatsen per groep gebruikt tijdens onze studieperiode (6 maanden), en elke plaats werd niet meer dan drie nachten na elkaar gebruikt. Eerdere rapporten over het aantal slaapplaatsen in de gebieden van het Atlantisch Woud lopen sterk uiteen (b.v. : (11 maanden); : (10 maanden); : (20 maanden); : (4 maanden)). De slaapplaatsen in het Atlantische woud bevinden zich meestal in hoge bomen met een gesloten bladerdak en in de nabijheid van onmiddellijke voedselbronnen zoals gom. In het algemeen worden de slaapplaatsen gekozen met het oog op comfort en veiligheid. Tijdens onze studieperiode bevonden de slaapplaatsen zich in meer open bladerdaken. Desondanks kozen dieren ervoor om in de buurt of zelfs in de gomboom zelf te slapen.
5. Conclusie
Over het geheel genomen vertoonden penseelaapjes in de Caatinga een aantal gedragsaanpassingen ten aanzien van temperatuurschommelingen. Vooral de lange periode waarin zij rustpauzes houden, geeft aan welk effect hoge temperaturen op deze kleine primaat kunnen hebben. Het is duidelijk dat het overlevingsvermogen van deze kleine primaten in zo’n veeleisende omgeving alleen volledig kan worden begrepen wanneer rekening wordt gehouden met de gedragsaspecten. Onze bevindingen kunnen ons helpen beter te begrijpen hoe gewone penseelaapjes een van de meest succesvolle primaten zijn geworden, en ook hoe zij opmerkelijk verschillende milieus koloniseren, zoals de Caatinga en het Atlantische Woud.
Conflict of Interests
De auteurs verklaren dat er geen belangenconflict is met betrekking tot de publicatie van dit artikel.
Acknowledgments
De auteurs danken Dr. Paul Garber, Dr. Hannah Buchanan-Smith, en twee anonieme reviewers voor hun waardevolle commentaar en suggesties op de eerdere versie van dit artikel. De auteurs zijn ook Dr. Geraldo Baracuhy zeer erkentelijk voor het faciliteren van de Fazenda Marimbondo voor het uitvoeren van hun studie. Zij willen ook Dr. André Santos bedanken voor zijn statistisch advies. Dit onderzoek werd ondersteund door een subsidie van FACEPE (IBPG-1280-2.05/11) aan María Fernanda Castellón De la Fuente.