I Wprowadzenie
Od dawna w teorii doboru płciowego utrzymuje się, że tylko samce zwiększają swój sukces reprodukcyjny przez kojarzenie się z wieloma samicami (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Jednak ostatnie postępy w technikach molekularnych do przypisywania ojcostwa ujawniły, że poliandria, w której samice kopulują z więcej niż jednym samcem, jest szeroko rozpowszechniona wśród zwierząt (Birkhead, 1995). Kopulacja jest potencjalnie kosztowna dla samic ze względu na czas i energię (Sih i in., 1990), narażenie na drapieżniki (Fairbairn, 1993), zwiększone ryzyko przenoszenia chorób (Thrall i in., 1997) oraz uszkodzenia mechaniczne (Eberhard, 1996). W konsekwencji, zrozumienie dlaczego samice rutynowo łączą się w pary z wieloma samcami jest obecnie jednym z najbardziej nurtujących pytań w biologii ewolucyjnej (Andersson i Simmons, 2006; Simmons, 2005).
Poliandria mogła wyewoluować w dwóch głównych kontekstach. Po pierwsze, może to być zjawisko napędzane przez samców, w którym samice łączą się w pary z wieloma samcami w wyniku uporczywego nękania. W takich przypadkach samice mogą nie być w stanie kontrolować, czy dochodzi do krycia (wymuszona kopulacja), lub mogą poddawać się zbędnym kryciom, ponieważ jest to mniej kosztowne niż próba przeciwstawienia się im (wygodna poliandria) (Rice i in., 2006; Rowe, 1992). Po drugie, samice mogą zabiegać o kojarzenie z wieloma samcami, ponieważ takie zachowanie zapewnia im korzyści adaptacyjne.
Argumenty na temat korzyści płynących z poliandrii dla samic dzielą się na dwie kategorie: korzyści bezpośrednie i pośrednie korzyści „genetyczne”. Bezpośrednie korzyści powstają, gdy samice uzyskują opiekę rodzicielską od więcej niż jednego samca (Birkhead, 1995), zdobywają dodatkowe składniki odżywcze dla potomstwa (Zeh i Smith, 1985) lub zmniejszają konsekwencje bezpłodności samca lub wyczerpania spermy (Byrne i Whiting, 2008; Walker, 1980). Pośrednie lub genetyczne korzyści pojawią się, jeśli poliandryczne samice doświadczą przyrostu kondycji, gdy wielokrotne ojcostwo (i) zwiększy prawdopodobieństwo, że samice otrzymają zgodnych partnerów (w momencie zapłodnienia lub na etapie rozwoju; Zeh, 1997), (ii) dostarczy „dobrych genów” dla ich potomstwa lub (iii) zwiększy różnorodność genetyczną ich potomstwa (Yasui, 1998).
Niezależnie od przyczyn leżących u podstaw, poliandria może mieć daleko idące konsekwencje ewolucyjne, ponieważ zwykle powoduje, że plemniki wielu samców są jednocześnie dostępne do zapłodnienia jaj. Wynik, konkurencja plemników (Parker, 1970), może mieć głęboki wpływ na zachowania reprodukcyjne, fizjologię i morfologię obu płci (np. Simmons, 2001). Główny wpływ na samice ma selekcja na cechy, które pozwalają na dyskryminację zapłodnienia przez nieoptymalne plemniki: kryptyczny wybór samic (Eberhard, 1996). U samców selekcja powinna sprzyjać cechom, które zwiększają konkurencyjność ich plemników, lub cechom, które hamują sukcesy plemników rywali (Simmons, 2005). Dążenie samców do wygrywania zapłodnień, a samic do kontrolowania ojcostwa, może być również sprzeczne, w wyniku czego jedna płeć narzuca drugiej znaczne koszty (konflikt seksualny: np. Arnqvist i Rowe, 2005). Konflikt płciowy może być rozwiązany na korzyść samców lub samic, jednak walka o uniknięcie kosztów narzuconych przez płeć przeciwną może często przerodzić się w koewolucyjny wyścig zbrojeń, w którym płcie wchodzą w cykl adaptacji i kontr-adaptacji, walcząc o maksymalizację swojego sukcesu reprodukcyjnego. Proces ten może prowadzić do bardzo szybkich zmian w zachowaniach godowych i potencjalnie do specjacji (np. Hosken i in., 2009; Martin i Hosken, 2003). Zrozumienie przyczyn i konsekwencji poliandrii może dać nam kluczowy wgląd w ewolucję rozmnażania płciowego, a także w ewolucję izolacji reprodukcyjnej i specjacji.
Duża część pracy empirycznej nad poliandrią skupiła się na zwierzętach z zapłodnieniem wewnętrznym (np. Birkhead i Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Poliandria jest powszechna u zwierząt z zapłodnieniem wewnętrznym, ponieważ plemniki pochodzące od wielu samców mogą być przechowywane i/lub mieszane w drogach rodnych samic, co stwarza szerokie możliwości konkurencji plemników i zapłodnienia przez wielu samców. Poliandryczne systemy kojarzenia znane są także u wielu zewnętrznych zapylaczy (np. Brockmann i in., 1994; Oliveira i in., 2008; Taborsky, 1998), które zostały wykorzystane w krytycznych analizach modeli ewolucji poliandrii (np. zgodność, Evans i Marshall, 2005; Marshall i Evans, 2005a,b). Nawozy zewnętrzne mają szereg unikalnych cech, które upraszczają badanie ewolucyjnych przyczyn i konsekwencji poliandrii: (1) opóźnienia czasowe między ejakulacją a zapłodnieniem są ograniczone; (2) nie występują efekty kolejności wynikające z kolejności krycia samców; (3) bezpośredni dostęp do niezapłodnionych jaj daje możliwość eksperymentalnego manipulowania ojcostwem; (4) brak inwestycji samców w składniki pokarmowe eliminuje potrzebę kontrolowania tej zmiennej zakłócającej (choć składniki ejakulatu mogą wpływać na właściwości plemników, interakcje plemników z jajami lub sukces zapłodnienia konkurencyjnego, por. Chapman, 2008; Karn i in, 2008); oraz (5) samice nie mają możliwości wybierania plemników lub manipulowania ejakulatami w drogach rodnych (Byrne i Roberts, 2000). Płazy anuryjskie, niemal powszechnie, mają zapłodnienie zewnętrzne (ale zobacz Wells, 2007 dla kilku godnych uwagi wyjątków), co oznacza, że potencjalnie oferują wiele z tych zalet w analizie ewolucji poliandrii i opierają się na już obszernej analizie selekcji seksualnej u anuranów.
Przez ostatnie 30 lat, badania nad płazami anuryjskimi wygenerowały kluczowe dane w ponownym rozpalaniu i budowaniu naszego obecnego zrozumienia selekcji seksualnej. Wells (1977) podsumował imponujący zbiór danych na temat systemów społecznych anuranów, po czym szybko pojawiły się kluczowe badania nad doborem płciowym w obrębie pojedynczych gatunków (np. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Badania te wykazały znaczenie bezpośrednich korzyści (np. zasobów bronionych przez samce jako krytycznych dla rozwoju jaj, Howard, 1978b) i udokumentowały wzorce sukcesu godowego w odniesieniu do wielkości samca, struktury głosu lub taktyki godowej (przegląd: Gerhardt i Huber, 2002; Halliday i Tejedo, 1995; Sullivan i in., 1995). Prace nad płazami bezogonowymi również doprowadziły do powstania kilku ważnych teoretycznych opracowań, takich jak eksploatacja zmysłów (np. Ryan, 1998). Te konkretne badania koncentrowały się na wyborze partnera, szczególnie na wzorcach preferencji samic i wskazówkach, które mogą umożliwić wybór. Celowo, lub przez przypadek, wybrali oni gatunki, u których poliandria nie występowała lub, przynajmniej, nie została wykryta.
Były dwa główne przeglądy na temat konkurencji plemników u płazów, które zawierały krótkie dyskusje na temat poliandrii u anuranów: Halliday i Verrell (1988) oraz Halliday (1998). Dodatkowe istotne komentarze znajdują się w przeglądach systemów godowych anuranów i płazów oraz alternatywnych taktyk godowych autorstwa Halliday i Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007) oraz Zamudio i Chan (2008), w tym kilka przykładów dotyczących poliandrii. Poliandria nie była wyróżniająca się w tych wcześniejszych przeglądach, ponieważ było niewiele doniesień o zachowaniach zgodnych z jej występowaniem, choć zarówno Halliday i Verrell (1988), jak i Halliday (1998) zasugerowali, że poliandria może być bardziej powszechna u anuranów niż zgłoszono.
Dla anuranów z zapłodnieniem zewnętrznym poliandria może być jednoczesna lub sekwencyjna. Jednoczesna (lub synchroniczna) poliandria została użyta przez Roberts et al. (1999) do określenia kojarzeń, w których samica kojarzy się z wieloma samcami w tym samym czasie. Jednak w przypadku zewnętrznych zapładniaczy, takich jak anurany, samce niekoniecznie muszą być obecne podczas godów, ponieważ mogą one uzyskać zapłodnienie poprzez uwolnienie spermy do środowiska, zanim samica uwolni jaja (np. Limerick, 1980) lub bardzo szybko po ich złożeniu (por. Vieties i in., 2004), albo też sperma może przetrwać przez dłuższy czas (Edwards i in., 2004; Sherman i in., 2008a) w masie jajowej i wokół niej, mimo że samce przystępują do godów kolejno. Dlatego też, w przypadku anuranów i ogólnie zapłodnień zewnętrznych, definiujemy poliandrię jednoczesną jako każde zdarzenie złożenia jaja, w którym plemniki dwóch lub więcej samców konkurują ze sobą o zapłodnienie jaj. Poliandria sekwencyjna ma miejsce, gdy samica kopuluje z serią samców na przestrzeni godzin, dni, tygodni lub miesięcy, gdzie nie ma ryzyka konkurencji plemników, na przykład, gdy jaja są składane w kilku różnych miejscach u różnych samców (Backwell i Passmore, 1990). Obie formy poliandrii są znane u anuranów.
W tym rozdziale nie omawiamy poliandrii sekwencyjnej. Ewolucja poliandrii sekwencyjnej może obejmować wiele kwestii genetycznych przedstawionych powyżej (np. zgodność, zmienność genetyczna, dobre geny), ale może też mieć silny komponent ekologiczny związany z optymalizacją przeżywalności jaj. Istnieje rozwijająca się literatura na temat poliandrii sekwencyjnej u anuranów, ale jak dotąd jest ona w dużej mierze opisowa (np. Backwell i Passmore, 1990; Byrne i Keogh, 2009; Pröhl, 2002) i niewystarczająca do wyciągnięcia jasnych wniosków na temat tego, dlaczego taki wzorzec rozrodu mógł ewoluować. Byrne i Keogh (2009) podają mocne argumenty na temat roli nieprzewidywalności w przeżywalności jaj jako ogólnego wyjaśnienia dla ewolucji poliandrii sekwencyjnej, a te i inne kwestie związane z poliandrią sekwencyjną są rozważane w innym miejscu (Byrne i Roberts, w recenzji).
Na podstawie bezpośrednich obserwacji zachowań godowych lub danych genetycznych z jaj, poliandria równoczesna jest znana w siedmiu rodzinach żab: Bufonidae (1 rodzaj), Hylidae (1 rodzaj), Leptodactylidae (1 rodzaj), Myobatrachidae (1 rodzaj), Leiopelmatidae (1 rodzaj), Rhachophoridae (4 rodzaje) i Ranidae (1 rodzaj; tab. I). Rozrzut systematyczny przykładów może wskazywać
Table I. Summary of the Occurrence of Simultaneous Polyandry in Anurans
| Species | Distribution | Proportion polyandrous matings | Number of males per mating | Evidence | Evidence | Mechanizm | Referencja |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Agalychnis callidryas | Południowy Meksyk do Panamy | Nieznany | 2 | Dwa samce ampleksowane grzbietowo jeden na drugim lub obok siebie. DNA fingerprint data from two matings | Simultaneous amplexus. Males fight for cloacal apposition | D’Orgeix and Turner (1995) | |
| Agalychnis saltator | Central America | Unknown | 4 attempting amplexus, 2 during egg deposition | Multipleks wielu samców ampleksuje pojedynczą samicę, wszystkie grzbietowo. | Podejrzewane jednoczesne uwolnienie spermy | Roberts (1994) | |
| Ascaphus truei | USA | Unknown | 2, samiec w ampleksusie grzbietowym i drugi samiec w ampleksusie brzusznym | W kojarzeniach laboratoryjnych, samce kojarzone kolejno z podobnych par | Sequential copulexus: plemniki są przechowywane wewnętrznie umożliwiając konkurencję plemników | Stephenson i Verrell (2009) | |
| Bufo americanus | USA | Unknown | 2 | Małe samce utrzymują kontakt z kloaką większych samców w ampleksie, siedzące z tyłu, ale poruszające się z ampleksowaną parą | Prawdopodobnie jednoczesne uwalnianie spermy | Kaminsky (1997) | |
| Bufo bufo | Austria, Wielka Brytania | 25-33% w terenie | 1-2 | Wielu samców ampleksujących pojedynczą samicę, jednocześnie. Dane mikrosatelitarne z poszczególnych jaj | Prawdopodobnie jednoczesne uwalnianie plemników | Sztatecsny i in. (2006) | |
| Chiromantis dudhwaensis | Północne Indie | Nieznany | 1-6 | Wielu samców ampleksujących samicę grzbietowo | Podejrzewa się jednoczesne uwalnianie plemników do spienionych mas jajowych | Biswas (2000) | |
| Chiromantis rufescens | Liberia | Nieznany | 3 | Wielu samców ampleksujących samicę grzbietowo | Podejrzewane jednoczesne uwalnianie plemników do piany masy jajowe | Coe (1967) | |
| Chiromantis xerampelina | Południowa Afryka | Niepewne | Mean of 5.5 na masę jaj | Piankowe masy jaj na drzewach, wiele samców w piankowym gnieździe od jednej samicy. Female amplexes one male but may switch male between bouts of egg deposition in a single foam nest. Exclusion of amplexed male sperm results in fertilization by peripheral males | Presumed simultaneous sperm release | Jennions et al. (1992) and Jennions and Passmore (1993) | |
| Crinia georgiana | South-western Australia | Varies between populations: 33-73% (6-96 kojarzeń na stanowisko) Alozymy: 50% Mikrosatelity: 27-75% | 1-8 | Obserwowane kojarzenia z udziałem wielu samców, grzbietowy i brzuszny ampleks plus inne peryferyjne samce. Dane alozymowe: dwa kojarzenia. Dwóch ojców (po ≈ 50%). Microsatellites: 4-13 clutches analyzed per sites, 10 sites | Males simultaneously release sperm | Roberts et al. (1999), Byrne (2002), and Dziminski et al. (2010a) | |
| Kurixalus eiffingeri | Taiwan | 60% (5 lęgów) | 1-2 | Peripheral males amplex behind inguinally amplexed male. Analiza genetyczna czterech loci mikrosatelitarnych |
Samce przypuszczalnie jednocześnie uwalniają plemniki na jaja, gdy są one składane na podłożu przy powierzchni wody wewnątrz bambusów lub dziupli drzew | Chen et al. (komunikacja osobista, 2009) | |
| Leptodactylus podicipinus | Brazylia | Nieznany | Do 8 | Ogniskowy duży samiec ampleksuje samicę, buduje piankowe gniazdo, peryferyjne mniejsze samce przypuszczalnie uwalniają spermę do piankowego gniazda | Przypuszczalne samce uwalniają spermę do piankowego gniazda | Prado i Haddad (2003) | |
| Osteopilus septentrionalis | Populacje introdukowane na Florydzie, rodzime na Kubie | Nieznane | Nieznane | Możliwość wnioskowania na podstawie bliskiego sąsiedztwa niesparowanych samców z parami ampleksowymi | Sugerowane niesparowane samce mogą uwalniać spermę w pobliżu ampleksowych par składających jaja | Salinas (2006) | |
| Phyllomedusa distincta | Brazylia, Atlantic Rainforest | Unknown | 1-4 | Wielokrotne samce dołączają do ampleksowanej pary podczas składania jaj. Additional males dorsal and lateral to amplexed male | Simultaneous amplexus, presumed all males released sperm onto eggs | Prado et al. (2006) | |
| Phyllomedusa rohdei | Brazylia, Atlantycki Las Deszczowy | ≈ 2% | 1-3 | Mężczyzna dołączył do pary amplexed i pozostał amplexed-normalnie przemieszczony | Simultaneous amplexus during egg deposition | Wogel et al. (2005) | |
| Polypedates leucomystax | SE Asia | Unknown | 3 | Wielu samców ampleksujących jedną samicę grzbietowo. Cloacae of all three males engulfed in foam forming nest | Presumed all males released sperm into foam | Feng and Narins (1991) | |
| Rhachophorus arboreus | Japonia | Nieznany | 3-4 | Wielu samców ampleksujących jedną samicę grzbietowo | Równoczesne uwalnianie plemników do gniazda z piany | Kusano et al. (1991) | |
| Rhacophorus megacephahlus Uwaga: zgłoszony jako Polypedates megacephalus | Taiwan | 31% z 61 kojarzeń | 2-5 | Wielokrotne samce ampleksujące pojedynczą samicę grzbietowo | Równoczesne uwalnianie spermy do piankowego gniazda: arborealne lub na brzegu nad wodą | Yang (1998) i Zhang (1988) | |
| Rhachophorus moltrechti | Tajwan | Jedno krycie | 2-4 | Wielu samców amplexing single female dorsally | Presumed simultaneous sperm release into a foam nest on ground | Wen (2001) | |
| Rhachophorus schlegelli | Japonia | 44.4% | 1-4 | Wielu samców ampleksujących pojedynczą samicę grzbietowo | Perferyjne samce wkładają kloakę do piankowego gniazda wykonanego przez ampleksowaną parę | Fukuyama (1991) | |
| Rhachophorus taipeianus | Tajwan | 10.3% of 87 matings | 2-4 | Inferred from observations of mating behavior | Presumption simultaneous sperm release into a foam nest on ground | Yang (1987, 1998) | |
| Rhachophorus smaragdinus | Taiwan | 12.9% z 70 | 2-3 | Wielu samców ampleksujących jedną samicę grzbietowo | Przypuszczalne jednoczesne uwalnianie plemników do gniazda z piany na ziemi | Chen (1991) | |
| Rana arvalis | Szwecja | 14% (Kolonia1.2) lub 29% (Gerud) | 1-2 | Genotypy mikrosatelitarne (9 loci). Ojcostwo oceniane przy użyciu oprogramowania Gerud, lub Colony1.2. Brak obserwacji behawioralnych | Nieznana, zebrane świeżo złożone masy jaj | Knopp i Merilä (2009) | |
| Rana dalmatina | Francja | Zróżnicowane między populacjami, wyższe, jeśli drapieżnictwo na samcach jest zmniejszone eksperymentalnie | 1-2 | Dane alozymowe: wzorce segregacji w wylęgarniach jaj. No behavioral observation | Unknown | Lodé i Lesbarrères (2004) oraz Lodé et al. (2004) | |
| Rana temporaria | Szwecja | 48-55% | Brak obserwacji kojarzeń | Dane alozymowe: wzorce segregacji w wylęgarniach jaj szacujące pokrewieństwo i minimalną liczbę rodziców dla rozkładów genotypów | Brak obserwacji: spekulowano o wielu samcach uwalniających spermę lub swobodnie pływających w wodzie w miejscach wspólnego składania jaj | Laurila i Seppä (1998) | |
| Rana temporaria | Hiszpania | 84% | 1 początkowo,1 kolejno, ale czasami ≥ 2 kolejno | Analizy mikrosatelitarne pojedynczych lęgów | Piractwo w lęgach, gdzie samce piratów wchodzą do lęgów po osadzeniu i poprawiają sukces zapłodnienia | Vieites et al. (2004) |
W niektórych przypadkach nazwy gatunków i/lub rodzajów zostały zmienione w stosunku do nazw oryginalnych, aby były zgodne z użyciem w Frost et al. (2006) i zgodnie z aktualizacją w „Amphibian Species of the World 5.4, an Online Reference” (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/index.php—last dostęp 13 kwietnia 2010).
a.
bardzo ograniczona, niezależna ewolucja tej cechy;
b.
że poliandria jest bardziej rozpowszechniona, ale w dużej mierze nie raportowana – pogląd ten jest zgodny z ostatnimi obserwacjami donoszącymi o poliandrii u Bufo bufo i Rana temporaria, obu gatunków, u których wcześniej prowadzono szeroko zakrojone badania ich systemów godowych (B. bufo, np., Davies i Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, np, Elmberg, 1990; Ryser, 1989); lub
c.
given 4 genera in the family Rhacophoridae contain several polyandrous species, polyandry might be a basal character in some clades.
Polyandry may be a strong selective pressure on anuran mating systems with considerable potential to generate the same patterns of postcopulatory sexual selection seen in many other organisms (e.g., Andersson, 1994; Andersson i Simmons, 2006; Simmons, 2001). Można sądzić, że nasza wiedza o poliandrii u anuranów jest mniej więcej na tym samym poziomie, na którym znajdowała się wiedza o poliandrii u ptaków ponad 40 lat temu, kiedy Lack (1968) twierdził, że ponad 90% ptaków jest monogamicznych, a tylko niewielka liczba gatunków jest poliandryczna. Prace genetyczne z udziałem ptaków wykazały obecnie poliandrię u ponad 90% gatunków ptaków (Griffith i in., 2002). Żadne obecne badania nad doborem płciowym u ptaków nie zignorowałyby możliwości poliandrii. Poliandria musi być teraz poważnie rozważona u anuranów, i być może ponownie rozważona, w kontekście kilku klasycznych badań nad zachowaniami seksualnymi anuranów i selekcją seksualną. Podobnie jak w przypadku ptaków, ukierunkowane zastosowanie technik genetycznych do analizy wzorców rodzicielstwa będzie krytycznym krokiem w tych ocenach.
Ten rozdział obejmuje cztery główne obszary: (i) jak i kiedy u anuranów występuje jednoczesna poliandria; (ii) koszty i korzyści poliandrii; (iii) wpływ poliandrii na ewolucję spermy i jąder; oraz (iv) wpływ poliandrii na ewolucję narządów do przechowywania spermy i strategicznej ejakulacji, wielkość ciała, strukturę zawołania i różnorodność anuranów. Nasz przegląd koncentruje się na pracy nad australijską żabą Myobatrachida, Crinia georgiana, ponieważ biologia rozrodu tego gatunku, w tym zachowania akustyczne, fizjologia jaj, poliandria, systematyka, matczyne dostarczanie jaj i plastyczność rozwoju kijanek, została opisana w 29 publikacjach od 1995 roku (Ayre i in., 1984 do Dziminski i in., 2010a). Badania nad występowaniem i ewolucją poliandrii u anuranów są wciąż w powijakach. W związku z tym, rozdział ten z konieczności zawiera wiele danych obserwacyjnych i informacji z historii naturalnej, które wykorzystujemy do zasugerowania problemów i kierunków badań.
.