Po przejściu na emeryturę z konkurencyjnej jazdy w wieku 25 lat, Horner podpisał Viktor Maslov i Marc Goossens na sezon 1999 FIA F3000. Przed rozpoczęciem tego roku Dave Richards 'Prodrive organizacja kupił 50 procent udziałów w Arden w imieniu rosyjskiej firmy naftowej Lukoil, którego szef był ojciec Maslov. Horner odkupił udziały Prodrive w Arden po jednym sezonie. Darren Manning został podpisany, aby zastąpić Goossens na sezon 2000-2001, zdobywając jeden biegun i dwa podium finishes.
Arden również konkurował we włoskim F3000 w 2000 roku wygrywając trzy wyścigi i zajmując drugie miejsce w Mistrzostwach z Warren Hughes.
Po rozstaniu z Lukoil, nowy skład kierowców został zatrudniony na 2002, z Tomáš Enge i Björn Wirdheim, którzy zostali wniesieni do zastąpienia Manning i Maslov. Zespół odniósł pięć zwycięstw (cztery dla Enge, jedno dla Wirdheima), a Enge zdobył tytuł w tym roku, ale został zdegradowany na trzecie miejsce po nieudanym teście na obecność narkotyków, przekazując tytuł Sébastienowi Bourdais. Arden wygrał Team Championship.
Wirdheim pozostał w 2003 roku, z Enge zastąpiony przez Townsend Bell. Björn Wirdheim zdobył tytuł z 35-punktową przewagą nad drugim w kolejności Ricardo Sperafico. Arden zachował Mistrzostwo Zespołu.
Ostatni sezon F3000, 2004, został zdominowany przez głównego kierowcę Arden, Vitantonio Liuzzi; wsparcie Roberta Doornbos pomogło zabezpieczyć zarówno tytuły Mistrza Kierowców i Konstruktorów z dużym marginesem. Zespół wygrał osiem z dziesięciu rund mistrzostw w tym roku, przy czym Liuzzi wygrał siedem, a Doornbos jedną. Liuzzi został sprowadzony do zespołu przez swojego menedżera, Helmuta Marko, dzięki sponsorom z Red Bulla. W tym czasie Horner oparł swój zespół Arden International Team na siedzibie Prodrive w Banbury, przed przeniesieniem ich do byłego obiektu 22 Motorsport w pobliżu.
W tym momencie Horner szukał możliwości przejścia do Formuły 1. Po dyskusji z Eddie Jordan dotyczące zakupu Jordan Grand Prix przyszedł do niczego z powodu nieporozumień dotyczących kosztów, w listopadzie 2004 roku austriacki napój energetyczny firma, Red Bull, kupił Jaguar F1 Team, który stał Red Bull Racing. W styczniu 2005 roku, Horner został mianowany szefem zespołu, stając się najmłodszym dyrektorem zespołu w tym czasie. Pomimo nominacji zaledwie na osiem tygodni przed otwierającym sezon Grand Prix Australii, zespół dobrze wystartował pod jego kierownictwem. Kierowcy David Coulthard i Christian Klien zajęli w Australii czwarte i siódme miejsce, zdobywając łącznie 34 punkty dla zespołu, w porównaniu z dziewięcioma punktami zdobytymi przez Jaguara w poprzednim roku. Odegrał też kluczową rolę w zatrudnieniu Adriana Neweya, który został ogłoszony szefem technicznym zespołu w listopadzie 2005 roku.
2006 był rokiem przejściowym: zanim Newey rozpoczął pracę w Red Bullu w lutym 2006 roku, tegoroczny samochód (RB2) był już zaprojektowany, a zespół przestawił się z silników Coswortha na silniki Ferrari, które przegrzewały się i były zawodne. Jednak zespół wziął swoje pierwsze podium na Grand Prix Monako, gdzie Horner wskoczył do basenu, nie mając na sobie nic oprócz peleryny Supermana, aby świętować.
2007 przyniósł RB3, pierwszy samochód zespołu zaprojektowany przez Neweya, a przybycie Marka Webbera i silników Renault, jednak zespół nadal cierpi z powodu problemów z niezawodnością, z samochodem kończącym 14 emerytur i zdobywając jedno podium, podczas gdy zespół spadł do siódmego miejsca w Mistrzostwach Konstruktorów w następnym roku.
Zespół zakończył silny drugi w 2009 Constructors’ Championship z kierowców Sebastian Vettel i Mark Webber kończąc drugi i czwarty odpowiednio w wyścigu tytuł kierowców, i biorąc sześć zwycięstw między nimi. W 2010 roku zespół zdobył swoje pierwsze Mistrzostwo Konstruktorów, mając jeden wyścig w zapasie, a Sebastian Vettel zdobył Mistrzostwo Kierowców w ostatnim wyścigu sezonu, stając się najmłodszym Mistrzem Świata. W wieku 36 lat Horner został najmłodszym dyrektorem zespołu, który zdobył mistrzostwo konstruktorów w Formule 1. W 2011 roku zespół zdobył swoje drugie mistrzostwo konstruktorów, mając trzy wyścigi w zapasie, a Sebastian Vettel został najmłodszym podwójnym mistrzem świata. W 2012 roku zespół zdobył swoje trzecie Mistrzostwo Konstruktorów, mając jeden wyścig w zapasie. Sebastian Vettel został najmłodszym na świecie potrójnym Mistrzem Świata. W 2013 roku Red Bull Racing zdobył swoje czwarte z rzędu Mistrzostwo Konstruktorów F1, a Sebastian Vettel zdobył swoje czwarte Mistrzostwo Kierowców.