Fear creates an Allee effect: experimental evidence from seasonal populations

Introduction

Given that many populations show strong negative density-dependence, animal extinction is somewhat paradoxical because individuals from depressed populations should have high fitness. Efekty Allee, lub pozytywna zależność od gęstości, są zjawiskami, które prowadzą do pozytywnych relacji między gęstością populacji a indywidualną kondycją i dlatego mogą odgrywać ważną rolę w prowadzeniu małych populacji zwierząt do wymierania. Klasyczne przykłady efektów Allee koncentrowały się na wewnętrznych ograniczeniach przy małych rozmiarach populacji, takich jak depresja wsobna i wąskie gardła genetyczne, stochastyczność demograficzna, środowiskowe uwarunkowania siedliska, kooperatywne żerowanie i ograniczanie kojarzeń. Chociaż drapieżniki są często zaangażowane w wymieranie zwierząt, rola drapieżników w tworzeniu efektów Allee może być ograniczona, ponieważ wielkość populacji (tj. odpowiedź liczbowa) drapieżników wyspecjalizowanych powinna maleć wraz ze zmniejszaniem się wielkości populacji ofiary, podczas gdy drapieżniki ogólne mogą opracować alternatywne obrazy wyszukiwania i przejść na inne ofiary, przy czym oba zjawiska prowadzą do negatywnej zależności gęstości od ofiary . Wyjątki często dotyczą specyficznych warunków, takich jak ssaki społeczne lub typ II odpowiedzi funkcjonalnych w niestrukturalnych siedliskach .

Whereas podręcznikowe podsumowania efektu drapieżnictwa skupiają się na bezpośrednim spożyciu ofiary przez drapieżniki, istnieje coraz więcej dowodów, że strach przed drapieżnikami może być równie ważny jak bezpośrednie spożycie. Kiedy zwierzęta obawiają się drapieżników, często spędzają więcej czasu na byciu czujnym, mniej czasu na żerowaniu i mniej czasu w siedliskach o wyższej jakości żywności, ale bardziej ryzykownych. Takie behawioralne reakcje na strach mogą prowadzić do zmian fizjologicznych związanych ze stresem i mieć negatywny wpływ na kondycję ciała, co może następnie wpływać zarówno na sukces reprodukcyjny, jak i przeżywalność, ostatecznie wpływając na długoterminową dynamikę populacji, a nawet na funkcjonowanie ekosystemu. Wpływ strachu może być również transgeneracyjny ze względu na efekty matczyne wpływające na rozwój potomstwa. Rzeczywiście, uśrednione w wielu badaniach, na poziomie populacji efekt strachu na kondycję ofiary może być równoważne z efektem bezpośredniego spożycia drapieżnika .

Strach przed drapieżnikami może zwiększyć efekty Allee, ponieważ jednostki są bardziej czujne, jak gęstość spada. Badania terenowe ssaków społecznych wykazały, że indywidualna czujność wzrasta wraz ze spadkiem wielkości grupy, a mniejsze grupy są bardziej narażone na wyginięcie z powodu drapieżnictwa. Jednak taki efekt może nie być ograniczony do ssaków społecznych, jeśli strach kompensuje negatywną zależność od zagęszczenia. Na przykład, jeśli niższe zagęszczenia prowadzą do mniejszej liczby interakcji społecznych, wówczas czujność wynikająca ze strachu przed drapieżnikami może stać się ważniejsza, powodując de facto zmniejszenie zagęszczenia w odniesieniu do interakcji społecznych. Tak więc, strach może stworzyć efekt Allee, który zwiększa ryzyko wyginięcia, a także potencjalnie destabilizuje dynamikę, zmniejszając zdolność populacji do odbicia poprzez negatywne procesy zależne od gęstości.

Do eksperymentalnego zbadania wpływu gęstości na reakcję strachu, narażone Drosophila do zapachu drapieżnika modliszki albo w symulowanym sezonie rozrodczym, symulowanym sezonie nielęgowym lub obu, a następnie zbadano płodność i masę ciała potomstwa w czterech różnych gęstościach. Reakcje strachu są zazwyczaj multimodalne, a efekt strachu wywołany przez modliszkę jest prawdopodobnie wynikiem połączenia wibracji i zapachu modliszki oraz zapachu martwych much wypróżnionych przez modliszkę. Wcześniej wykazaliśmy, że narażenie Drosophila na drapieżnika modliszki w sezonie nielęgowym zmniejszyło płodność w następnym sezonie lęgowym i że narażenie na modliszkę w sezonie lęgowym spowodowało, że potomstwo rozwijało się szybciej i ważyło mniej jako dorosłe, prawdopodobnie dlatego, że zestresowane matki wpłynęły na rozwój potomstwa. Tak więc efekty strachu w sezonie nielęgowym przeniosły się na płodność w następnym sezonie lęgowym, a efekty strachu podczas rozwoju przeniosły się na masę ciała dorosłych. Aby zrozumieć wpływ gęstości na reakcje strachu, zbadaliśmy dwa punkty końcowe podkreślone przez nasze poprzednie badania: płodność i masę ciała potomstwa. Przewidywaliśmy, że efekt przeniesienia reakcji strachu na płodność i masę ciała potomstwa będzie wyższy przy mniejszych rozmiarach populacji, ponieważ osobniki spędzają więcej czasu na byciu czujnym. Biorąc pod uwagę, że parametry populacji dla naszej badanej populacji zostały wcześniej szczegółowo określone ilościowo, następnie modelowaliśmy wpływ tych efektów na stabilność i trwałość populacji.

Materiał i metody

Wiele zwierząt ma odrębne etapy w swoim cyklu rocznym (sezony), które odpowiadają zmienności środowiska, głównie dostępności pożywienia. Tutaj rozważamy system z dwoma sezonami zdefiniowanymi przez to, czy zwierzę się rozmnaża czy nie (; zobacz elektroniczny materiał uzupełniający, Metody Szczegółowe, rysunek S1), chociaż zasady mogą być rozszerzone na bardziej złożoną sezonowość. Nasz system naśladuje kilka kluczowych elementów sezonowości w naturze: (i) sezon lęgowy jest krótszy niż sezon nielęgowy; (ii) muchy nie są ograniczone pod względem żywności podczas sezonu nielęgowego w większości gęstości, ale samice nie mają źródła białka i nie mają medium do składania jaj, a zatem nie składają jaj; i (iii) płodność spada z czasem podczas sezonu lęgowego, ponieważ późno złożone jaja mają niską przeżywalność .

Użyliśmy chińskich modliszek, Tenodera aridifolia sinensis (dalej „modliszki”) jako drapieżników. Poprzednia praca wykazała, że modliszki mogą wywoływać silne reakcje strachu w środowisku naturalnym, a roślinożerne ofiary emigrują z obszarów, gdzie modliszki są wprowadzane. Testowaliśmy Drosophila z pojedynczymi modliszkami w pierwszym stadium, które żerowały na dorosłych Drosophila przez całe swoje życie przed rozpoczęciem eksperymentu. Aby kontrolować wiek i masę ciała, używaliśmy tylko pojedynczych dorosłych Drosophila w wieku od 1 do 3 dni, pochodzących od rodziców hodowanych w niskim zagęszczeniu. Aby uzyskać to potomstwo, wybraliśmy samce i samice i umieściliśmy 16 osobników (stosunek płci 50 : 50) w oddzielnych fiolkach ze świeżym pokarmem na 24 h. Wykorzystaliśmy tylko osobniki, które pojawiły się między 10 a 12 dniem po wylęgu. Następnie połączyliśmy te potomstwo i losowo pogrupowaliśmy równe proporcje samców i samic w jedną z trzech grup traktowanych jako 'drapieżniki’: 'kontrola’ bez modliszki, 'modliszka niehodowlana’ z modliszką obecną, ale niewidoczną w sezonie nielęgowym i 'modliszka hodowlana’ z zapachem modliszki impregnowanym przez 24 h przed pomiarami. Dla każdego zabiegu z użyciem „drapieżnika” mieliśmy cztery zabiegi z użyciem „zagęszczenia” (n = 15 powtórzeń dla każdego zagęszczenia i zabiegu z użyciem „drapieżnika”): 4, 16, 80 i 160 osobników (stosunek płci 50 : 50).

Wszystkie zabiegi rozpoczęły się na początku sezonu nielęgowego i zakończyły się na końcu sezonu lęgowego, który oznaczyliśmy jako dzień 0. Po 4 dniach w sezonie nielęgowym przenieśliśmy osobniki, które przeżyły, do sezonu lęgowego, ale kontrolowaliśmy gęstość (tak, że była taka sama gęstość w sezonie lęgowym i nielęgowym, nawet jeśli niektóre osobniki zmarły w sezonie nielęgowym), łącząc wszystkie osobniki, które przeżyły z każdego zabiegu pod koniec okresu nielęgowego, a następnie umieściliśmy taką samą gęstość much (stosunek płci 50 : 50), jaka była obecna w sezonie nielęgowym w każdej fiolce hodowlanej (n = 9-14 powtórzeń przy każdej gęstości i traktowaniu „drapieżnika” w sezonie lęgowym).

Aby zbadać wpływ traktowania „drapieżnikiem” i zagęszczenia na wydajność reprodukcyjną, policzyliśmy całkowitą liczbę potomstwa, które się pojawiło, co określiliśmy mianem „płodności”. Biorąc pod uwagę, że ponad 90% jaj się wykluwa, liczba wylęgających się potomków jest bardzo podobna i wysoce skorelowana z liczbą złożonych jaj. Zmierzyliśmy również „masę potomstwa samic”, która była średnią masą potomstwa samic w dniu pojawienia się młodych much.

(a) Model populacji

Aby zbadać konsekwencje strachu na poziomie populacji, użyliśmy dwusezonowego modelu populacji skonstruowanego i zwalidowanego przez Betini et al. na tych samych liniach much, które wykorzystaliśmy w tym badaniu. Model opisuje reakcje na poziomie populacji w naszym sezonowym systemie eksperymentalnym poprzez dwusezonowy model Rickera. Wielkość populacji na koniec sezonu rozrodczego, Xt, dla pokolenia t jest dana przez

i wielkość populacji na koniec sezonu nie rozrodczego, Yt, jest dana przez:

gdzie rmax jest maksymalnym wewnętrznym tempem wzrostu w sezonie lęgowym, c współczynnik reprezentujący efekt przenoszenia związany z zagęszczeniem lęgowym, Kb nośność w sezonie lęgowym, rnb wewnętrzne tempo wzrostu w sezonie nielęgowym i Knb nośność w sezonie nielęgowym. Do konstrukcji modelu przyjęliśmy, że efektem obniżonej płodności związanej z lękiem w sezonie nielęgowym będzie proporcjonalny wzrost c i spadek rmax (zmniejszona liczebność potomstwa; ), natomiast efektem skróconego czasu rozwoju związanego z lękiem w sezonie lęgowym będzie proporcjonalny spadek rmax (zmniejszona liczebność potomstwa; ).

Przedstawiamy wyniki 10 000 symulacji z losowym szumem namnożonym do tych samych modeli populacji (stosunek płci 50 : 50) zarówno w sezonie lęgowym, jak i nielęgowym (2σ = ±80%, ale z przeżywalnością w sezonie nielęgowym ograniczoną do wartości nie większej niż 1), tak że wielkość populacji na koniec sezonu nielęgowego i lęgowego miała komponent stochastyczny. Jeśli populacja spadła poniżej jednego osobnika, wtedy populacja została uznana za wymarłą.

(b) Analiza statystyczna

Aby porównać płodność i czas rozwoju wśród zabiegów „drapieżnika”, gęstości i ich interakcji, użyliśmy ogólnych modeli liniowych. Wszystkie analizy przeprowadzono w R. v. 3.2.0 z istotnością statystyczną ustaloną na α = 0.05.

Wyniki

Płodność zmieniała się w zależności od traktowania „drapieżnikiem” (ogólny model liniowy: F2,139 = 7.6, p = 0.0005), zagęszczenia (F1,139 = 344, p < 0.00001) i interakcji między traktowaniem „drapieżnikiem” a zagęszczeniem (F2,139 = 3.85, p = 0.02). Tak więc płodność spadała wraz z zagęszczeniem i była niższa u nielęgowej modliszki, ale efekt nielęgowej modliszki był widoczny tylko przy niskich zagęszczeniach (ryc. 1). Masa ciała potomstwa samic zmieniała się w zależności od traktowania „drapieżnikiem” (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), zagęszczenia (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) i interakcji między traktowaniem „drapieżnikiem” a zagęszczeniem (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Tak więc masa ciała potomstwa samic spadała wraz z zagęszczeniem i była niższa w obu eksperymentalnych traktowaniach „drapieżników”, ale efekt obu traktowań „drapieżników” był widoczny tylko przy niskich zagęszczeniach (ryc. 1). Względny efekt Allee był obecny w obu cechach, przy czym wpływ strachu był większy przy niskich zagęszczeniach, a poziomy cech malały lub pozostawały stabilne przy niskich zagęszczeniach w porównaniu z zagęszczeniami umiarkowanymi.

Modele populacyjne uwzględniające efekt strachu były mniej stabilne niż modele, które nie uwzględniały strachu (ryc. 2). W szczególności, populacje sezonowe stały się niestabilne przy wewnętrznym tempie wzrostu wynoszącym około 3.6, gdy strach został włączony do modelu, w porównaniu do 4.2, gdy strach nie został włączony. Natomiast populacje sezonowe bez efektu przeniesienia lub strachu stawały się niestabilne przy wewnętrznym tempie wzrostu wynoszącym 3,2. Prawdopodobieństwo wyginięcia malało wraz z pojemnością środowiska i początkową liczebnością populacji (ryc. 3). Prawdopodobieństwo wyginięcia przy niskiej nośności i początkowej liczebności populacji było wyższe dla populacji z efektem strachu niż bez niego (ryc. 3). Prawdopodobieństwo wymarcia dla początkowej liczebności populacji 4 i nośności 10 wynosiło około 48% z lękiem i około 33% bez lęku. Dla porównania, prawdopodobieństwo wyginięcia dla początkowej wielkości populacji 20 i nośności 60 wynosiło około 0,15% ze strachem i około 0,02% bez strachu. Tak więc, chociaż bezwzględna różnica w prawdopodobieństwie wyginięcia ze strachem była najwyższa przy niskiej początkowej wielkości populacji i pojemności nośnej, względna różnica była najwyższa przy wyższych początkowych wielkościach populacji i pojemności nośnej (rysunek 3b).

Dyskusja

Jak przewidywaliśmy, wpływ strachu na płodność i wzrost potomstwa był najwyraźniejszy przy niskich zagęszczeniach. Przy niskim zagęszczeniu, jak wcześniej wykazano, zapach modliszki w okresie nielęgowym spowodował, że samice much rozmnażały się w złym stanie i składały mniej jaj, z których wyrastały mniejsze muchy, podczas gdy zapach modliszki w okresie lęgowym spowodował, że samice much składały jaja, z których wyrastały mniejsze muchy. W dużych zagęszczeniach muchy najwyraźniej nie odczuwały wpływu strachu, albo dlatego, że były już maksymalnie zestresowane, albo dlatego, że poświęcały mniej czasu na zachowanie czujności w obecności wielu osobników. Niezależnie od przybliżonego mechanizmu, strach częściowo kompensował efekt negatywnej zależności od zagęszczenia, tworząc demograficzny efekt Allee.

Nasz system eksperymentalny wyraźnie wykazał efekt Allee podobny do tych, o których donoszono, że występują w badaniach terenowych ssaków społecznych. Na przykład, przeżywalność jagniąt u owiec rasy bighorn (Ovis canadensis) jest pozytywnie skorelowana z gęstością populacji, ponieważ większe stada mogą lepiej chronić swoje potomstwo, ale nie ma ogólnego związku między gęstością populacji a wzrostem z powodu innych zmiennych zakłócających w środowisku naturalnym. Śmiertelność jest wyższa w małych grupach surykatek (Suricata suricatta) niż w dużych grupach, ale tylko na obszarach o wysokim poziomie drapieżnictwa, a na tych obszarach wszystkie małe grupy surykatek w końcu wymierają. Podobnie, badania terenowe udokumentowały efekty Allee związane z reakcjami funkcjonalnymi typu II. Na przykład, drapieżniki przytłaczają obronę w małych koloniach ptaków, małe rodzime populacje zwierząt są eliminowane przez generalistyczne, wprowadzone drapieżniki, a zasoby rybne zmniejszają się, ponieważ rybołówstwo komercyjne koncentruje swoje zasoby na kurczących się populacjach. Wreszcie, złożone interakcje między wieloma ofiarami doprowadziły do efektów Allee u karibu. Nasze badanie rozszerza te wcześniejsze badania, aby zapewnić wyraźne dowody eksperymentalne, że drapieżniki mogą tworzyć efekty Allee poza wąskie sytuacje wcześniej przewidziane obejmujące drapieżnictwo typu II w nieuporządkowanych siedliskach lub ssaków społecznych .

Inne badania wykazały efekty Allee w Drosophila w oparciu o czynniki wewnętrzne do populacji, a nie efekt drapieżników . Przy niskiej liczebności populacji, poziom feromonów agregacyjnych, a w konsekwencji tempo składania jaj przez samice jest obniżone. Niższe w konsekwencji zagęszczenia larw nie są w stanie zahamować wzrostu grzybów, co prowadzi do zmniejszenia przeżywalności larw. Nasza praca rozszerza te pomysły do systemów, które obejmują drapieżniki i sezonowość.

Strach miał tendencję do destabilizacji populacji poprzez zmniejszenie zdolności małych populacji do odbicia poprzez negatywną zależność gęstości. Rzeczywiście, prawdopodobieństwo wyginięcia było wyższe dla populacji w obecności strachu niż bez strachu. W przeciwieństwie do tego, efekty przeniesienia, które zostały odnotowane w tej samej eksperymentalnej populacji sezonowej wykorzystanej w tym badaniu, miały tendencję do stabilizowania populacji. Można więc oczekiwać, że strach zwiększy stabilność populacji ze względu na wzmocnione efekty przenoszenia z populacji niehodowlanej na hodowlaną i z matki na potomstwo. Rzeczywiście, nawet w przypadku strachu, stabilność populacji była wyższa z efektami przenoszenia niż bez nich. Jednakże, ponieważ te efekty były tylko wyraźne w niskich gęstościach, co prowadzi do niższej płodności i wzrostu populacji, efekt netto strachu było zdestabilizować populacje.

Nasza praca może mieć bezpośrednie implikacje praktyczne. Inwazyjne stawonogów generalist drapieżniki, takie jak chińskie modliszki, zakłóciły wiele ekosystemów na całym świecie, choć ich skutki są często trudne do przewidzenia . Rzeczywiście, stawonogowe drapieżniki generalistyczne często wywierają silną odgórną kontrolę na populacje ofiar, głównie poprzez strach, a nie bezpośrednie drapieżnictwo, i często prowadzą do kaskad troficznych. Wiadomo, że modliszki zwiększają strach w populacjach ofiar, prowadząc je do emigracji z obszarów o wysokim zagęszczeniu modliszek, a nasza praca sugeruje, że gatunki ofiar o najniższych zagęszczeniach mogą być najbardziej dotknięte. Sugerujemy, że efekty destabilizacji i Allee związane ze strachem przed tymi drapieżnikami mogą być jednym z powodów, dla których ich wpływy są nieprzewidywalne. Chociaż nasze modliszki jadły tylko Drosophila, ponieważ utrzymywaliśmy stałe zagęszczenie modliszek, a nie przedstawialiśmy odpowiedzi liczbowej typowej dla drapieżnika wyspecjalizowanego, nasze wyniki mogą być bardziej typowe dla drapieżnika generalistycznego, którego liczebność jest utrzymywana na wysokim poziomie przez alternatywne ofiary, nawet gdy jeden gatunek ofiary spada.

Prawdopodobieństwo wyginięcia było najwyższe w naszych sezonowych eksperymentach dla małych początkowych rozmiarów populacji i małych nośności, co nie jest zaskakujące, biorąc pod uwagę, że wiele przeszłych wyginięć miało miejsce, gdy rozmiar populacji został zmniejszony (np. nadmierne polowanie) lub nośność jest z natury niska (np. gatunki wyspiarskie). Wyraźnie pokazujemy, że redukcja pojemności środowiska (np. utrata siedliska) może pozostawić populacje podatne na zdarzenia stochastyczne (np. zmienność klimatyczna), które zmniejszają wielkość populacji, ale te efekty są nasilone w obecności strachu. Co ciekawe, względny wpływ strachu był największy przy relatywnie większych rozmiarach populacji i nośności, ponieważ strach zmniejszał zdolność zależności od zagęszczenia do ratowania tych populacji podczas katastrof (ryc. 3). Jako taki, strach jest kolejnym przykładem wielu, prawdopodobnie współdziałających, efektów Allee, które komplikują zarządzanie populacją .

Predatory spowodowały wyginięcie wielu dzikich zwierząt, a związane ze strachem efekty Allee mogły odegrać rolę w tych wyginięciach . W szczególności, strach jest znany być związane ze spadkami populacji w wielu dzikich systemów. Na przykład, rosnące populacje ptaków drapieżnych doprowadziły do spadku populacji ptaków wodnych, głównie poprzez spowodowanie, że ptaki wodne skróciły czas żerowania lub masowo porzuciły swoje potomstwo, które następnie zostało zjedzone przez inne ptaki. Sugerujemy, że takie efekty strachu mogą stać się bardziej wyraźne wraz ze spadkiem wielkości populacji, jak zaobserwował Gilchrist , prowadząc do zmniejszenia odporności w małych populacjach i zwiększonego prawdopodobieństwa wyginięcia.

Dostępność danych

Dane pojawiają się w elektronicznych materiałach uzupełniających.

Wkład autorów

K.H.E. napisał manuskrypt, przeprowadził eksperymenty i wykonał analizę z pomocą G.S.B. i D.R.N. D.R.N. nadzorował pracę i zaprojektował badanie wraz z K.H.E. Wszyscy autorzy wyrazili ostateczną zgodę na publikację.

Konkurencyjne interesy

Zgłaszamy, że nie mamy konkurencyjnych interesów.

Finansowanie

D.R.N. był finansowany przez Discovery Grant od Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada (NSERC) i Research Chair od University of Guelph. K.H.E. otrzymała Postdoctoral Fellowship od NSERC.

Footnotes

Elektroniczne materiały uzupełniające są dostępne online pod adresem https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.

.