Abstract
Fornecemos as primeiras informações sobre o comportamento de um pequeno primata (Callithrix jacchus) habitando um ambiente de Caatinga Semiárido no nordeste do Brasil. Observamos variações comportamentais em resposta à flutuação de temperatura ao longo do dia. Devido às altas temperaturas, baixa precipitação e escassez de recursos na Caatinga, bem como a falta de adaptações fisiológicas (por exemplo, uma urina altamente concentrada e um rete carotídeo para esfriar o cérebro) desses primatas, esperávamos que os titismo comuns exibissem ajustes comportamentais, como um período prolongado de descanso ou o uso de uma grande faixa domiciliar. Durante o período de seis meses, coletamos 246 horas de dados comportamentais de dois grupos (10 indivíduos) de Callithrix jacchus. A maioria dos padrões comportamentais observados foi influenciada pela flutuação de temperatura. Os animais descansaram mais tempo e reduziram outras atividades, como o forrageamento, quando as temperaturas eram mais altas. Ambos os grupos de estudo exploraram áreas de 2,21-3,26 ha, o que está dentro da faixa descrita para os titis comuns que habitam a Mata Atlântica. Nossos resultados confirmam que os titis comuns que habitam a Caatinga ajustam seus padrões comportamentais para lidar com as altas temperaturas que caracterizam este ambiente e destacam sua capacidade de sobreviver em uma ampla gama de diferentes condições ambientais.
1. Introdução
Marmos comuns (Callithrix jacchus) são distribuídos pelo nordeste do Brasil e exploram uma variedade de tipos de floresta, incluindo a Mata Atlântica úmida e o matagal semiárido da Caatinga. A Mata Atlântica é uma floresta tropical úmida que recebe mais de 2000 mm de chuva por ano e contém alta diversidade biológica. As temperaturas médias variam entre 14 e 21°C, atingindo um máximo de 35°C. A Caatinga, em contraste, é um mosaico de matos e manchas de floresta sazonalmente seca com temperaturas que chegam a 40°C; recebe aproximadamente 500 mm de chuva por ano e tem uma biodiversidade mais limitada, particularmente em termos da fauna mamífera .
Virtualmente todos os estudos ecológicos e comportamentais de grupos selvagens de Callithrix jacchus foram conduzidos na Mata Atlântica (ex., ). Em contraste, até agora apenas três estudos foram feitos com C. jacchus vivendo na Caatinga. Moura relatou que, na Caatinga, C. jacchus ocorre em densidades menores e em grupos menores (média de 2,9 ± SD 1,67 indivíduos/grupo) do que em áreas da Mata Atlântica (8,7 indivíduos/grupo). de Freitas et al. referem-se a C. jacchus na Caatinga como relativamente abundante (169,7 e 116,7 indivíduos/km2). Amora et al. relatam o consumo de novos alimentos (por exemplo, partes de espécies de cactos (flores e frutos), néctar de uma bromélias terrestre (Encholirium spectabile), folhas de sete espécies diferentes de árvores e o uso de Capparaceae, Celastraceae e Vitaceae).
Embora os recentes achados sobre os titis comuns que habitam a Caatinga sejam de valor, faltam investigações mais amplas e sistemáticas sobre seu comportamento neste ambiente. Isto é particularmente importante porque estudos sugerem que os mamíferos da Caatinga carecem de adaptações fisiológicas pronunciadas, um fator que torna essenciais ajustes comportamentais e a presença de refúgios mésicos (; por exemplo, ). Vale ressaltar que nenhum primata (com exceção dos lorisídeos ) possui a rete carotídea para esfriar o cérebro (; e.g., ).
A forma como o comportamento é afetado pelas altas temperaturas em primatas selvagens tem sido mostrada em diferentes ambientes em babuínos , chimpanzés , macacos uivadores , capuchins de face branca , macacos-aranha , lêmures marrons , e macacos de verve. Resultados anteriores em ambientes semiáridos são de particular interesse para o nosso estudo devido às temperaturas geralmente mais altas que caracterizam tais ambientes. Neste sentido, os babuínos que habitam a vegetação da savana aumentaram o seu período de descanso a altas temperaturas durante o dia e também apresentaram comportamento de banho de areia. Semelhante aos babuínos, os macacos de vervet que habitam a mata ciliar semiárida passaram períodos mais longos de descanso para enfrentar temperaturas mais elevadas, mesmo se esta escolha levou a uma redução do tempo de alimentação .
Até agora todos os estudos envolvendo o efeito da temperatura no comportamento dos primatas foram conduzidos com primatas de corpo médio a grande. Ter um corpo de maior tamanho significa ser mais adequado para lidar com temperaturas mais elevadas devido à sua superfície corporal relativamente menor. Assim, dadas as condições e desafios da Caatinga, ou seja, altas temperaturas e menos recursos disponíveis, e devido à falta de adaptações fisiológicas para viver em ambientes quentes e seu pequeno tamanho, esperamos que os titismo comuns exibam claros ajustes comportamentais. Mais especificamente, esperamos encontrar (i) um período de descanso prolongado e (ii) a exploração de uma grande variedade de lares para lidar com as duras condições da Caatinga.
Assim, o objetivo principal desta pesquisa foi observar sistematicamente como o comportamento dos titismo comuns no ambiente da Caatinga varia em resposta à flutuação de temperatura ao longo do dia. Além disso, também reunimos informações mais gerais sobre sua ecologia e comportamento (ou seja, locais de dormir, ciclo do sono e encontros intergrupais), pois sabemos muito pouco sobre a forma como esses pequenos primatas vivem em condições semiáridas. Finalmente, comparamos, sempre que possível, nossos achados com aqueles relatados na literatura para o mico comum da Mata Atlântica. Este estudo provavelmente irá lançar mais luz sobre o sucesso ecológico de titismo comum em diferentes ambientes.
2. Materiais e Métodos
2.1. Local do estudo
O estudo foi realizado na Fazenda Marimbondo, próximo ao Município de Cabaceiras (384 m de altitude) no estado da Paraíba, nordeste do Brasil (7°31′42′S e 36°17′50′W) (Figura 1). Cobre uma área de 400 ha na microrregião do leste do Cariri, que tem uma área total de 424.213 ha.
De acordo com a classificação climática de Köppen, a área de estudo é considerada do tipo BSh (semiárido quente) . A temperatura máxima média durante o período de estudo foi 34,1°C (mais alta: 36°C), temperatura mínima média 22,4°C (mais baixa: 20,4°C), umidade média mais baixa 32,4%, e umidade média mais alta 86,6% . As temperaturas foram obtidas do INMET (Instituto Nacional de Meteorologia; estação de Cabaceiras, a ~5 km do local do estudo) e referem-se ao intervalo de tempo das 5h às 17h, que correspondeu às sessões de observação do tempo (por exemplo, ). A precipitação média anual ao longo de 86 anos (1926 a 2011) foi de 336,6 mm , tornando a área uma das áreas mais secas do Brasil. Durante o período do estudo, os níveis de precipitação foram muito baixos, com uma média de 10,7 mm/mês. O tipo de vegetação é caracterizado por arbustos arbóreos, típicos desta região semi-árida, e é dominado por um pequeno número de espécies arbóreas dispersas (por exemplo, ). Para medir a densidade média da vegetação, utilizamos o método vizinho mais próximo (para mais detalhes ver Beasom e Haucke ; e.g., ). A vegetação é predominantemente baixa (altura média do dossel 3,55 ± SD 0,54 m) com uma baixa densidade de árvores/ arbustos (4.460 indivíduos/ha; DBH médio (diâmetro à altura do peito) = 10,75 ± SD 2,97 cm); a distância média entre as árvores (105 ± SD 23,86 cm) é resultado de uma precipitação limitada e geralmente solos rasos e rochosos com uma baixa capacidade de retenção de água .
2,2. Sujeitos
Para o presente estudo, observamos dois grupos selvagens de Callithrix jacchus com um total de 16 indivíduos no início do estudo (Tabela 1). A composição dos dois grupos mudou ao longo do estudo: no grupo A, a fêmea reprodutora e outra adulta desapareceram (janeiro de 2013), e uma nova fêmea entrou no grupo e tornou-se a principal reprodutora. No grupo B, quatro em cada oito indivíduos desapareceram (dezembro de 2012) de um dia para o outro. Em ambos os grupos, os animais foram identificados individualmente, usando marcas naturais, sexo, idade e status social dentro do grupo (por exemplo ).
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| Número de indivíduos que desapareceram durante o período de observação. Estes indivíduos não foram incluídos nas análises estatísticas. | ||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
2.3. Procedimento
Após três meses de habituação, foram realizadas observações sistemáticas por María Fernanda Castellón De la Fuente de novembro de 2012 a abril de 2013, 10 dias por mês, para um total de 246 h de observação direta (146 h para o grupo A e 100 h para o grupo B). Os dados quantitativos de comportamento foram coletados utilizando métodos de amostragem animal focal. Cada sessão consistiu num período de 10 minutos de observação contínua e registo dos padrões comportamentais delineados na Tabela 2. Durante a sessão de 10 min, quando um animal esteve fora de vista (“timeout” ) por mais de 60 s, a sessão foi interrompida e descartada. Os dados comportamentais observados foram gravados utilizando um gravador de voz (Sony ICD-PX312; Sony Corporation, Tóquio).
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As sessões foram conduzidas entre as 5 da manhã e as 5 da tarde. O dia foi dividido em 12 intervalos de tempo, cada um correspondendo a 1 h (por exemplo, 5h-6h; 6h-7h, etc.). Escolhemos este método para podermos verificar posteriormente uma possível correlação entre a frequência comportamental e as flutuações de temperatura entre os intervalos de tempo. Os sujeitos focais foram escolhidos aleatoriamente . Para cada indivíduo, foram registradas duas a quatro sessões por dia. Foram observados indivíduos em igual quantidade de tempo (150 sessões por indivíduo), exceto para a mulher adulta que entrou no grupo A em janeiro (126 sessões), para um total de 1476 sessões. Tentamos distribuir as observações comportamentais de cada indivíduo igualmente por todos os intervalos de tempo.
As faixas domiciliares foram estimadas usando o método do polígono mínimo convexo. Usamos um GPS (eTrex20; Garmin International Inc., Kansas) para marcar cada novo local onde os indivíduos de cada grupo foram observados. Os locais de dormir foram determinados e marcados com o GPS quando no final do dia todos os animais do grupo foram reunidos em uma determinada árvore e encontrados no mesmo local na manhã seguinte.
O estudo foi não invasivo e aderiu às leis brasileiras que regem a pesquisa com animais selvagens.
2.4. Análise estatística
Para análise estatística, utilizamos dados dos 10 animais que não tinham desaparecido durante o período do estudo. Os dados de adultos e juvenis foram analisados em conjunto, pois os juvenis do nosso estudo tinham ≥5 meses de idade, um factor que torna o seu comportamento bastante comparável aos encontrados em adultos . Cada padrão de comportamento foi considerado uma unidade discreta com um início e um fim claros (; por exemplo, ). Estimamos a frequência de um padrão de comportamento contando o início ou o fim do comportamento . A duração média dos padrões de comportamento observados foi curta em relação à duração da sessão escolhida.
O procedimento do coeficiente de correlação de Aparência foi usado para testar se a frequência de um comportamento correlacionado com as temperaturas entre os intervalos de tempo. Assim, correlacionamos a temperatura máxima média para cada intervalo de tempo () com o valor médio da freqüência comportamental observada em relação ao número de sessões por indivíduo em cada intervalo de tempo.
Teste de Friedman foi utilizado para verificar se a freqüência de um determinado comportamento (repouso, forragem, locomoção ou gummivoria) ocorreu ao longo dos intervalos de tempo variou significativamente. Como o número de sessões foi ligeiramente diferente entre os indivíduos por intervalo de tempo, dividimos o número total de um determinado comportamento realizado por um determinado macaco pelo número de sessões dedicadas a esse indivíduo em cada intervalo de tempo. O teste pós-hoc de Dunn foi aplicado para determinar em que intervalo de tempo o comportamento aumentou ou diminuiu significativamente. Devido ao pequeno tamanho da amostra, excluímos da análise estatística os seguintes padrões de comportamento: comportamento de grooming (7,6%), autogrooming (3,8%), e comportamentos de brincadeira (1,6%).
Para todas as análises, a significância estatística foi definida em . Foi utilizado um teste unilateral quando os resultados foram previstos por uma hipótese; caso contrário, foram utilizados testes bilaterais . Nossos dados não aderiram ao modelo estatístico paramétrico; assim, empregamos testes não paramétricos . Todos os dados foram analisados utilizando o programa estatístico GraphPad InStat3 (GraphPad Software, Inc.) e Excel (Microsoft Corporation).
3. Resultados
3.1. Dados Comportamentais
Maior parte dos padrões comportamentais observados correlacionou-se significativamente com as temperaturas entre os intervalos de tempo. Assim, o comportamento de repouso aumentou significativamente com o aumento da temperatura (coeficiente de correlação de Spearman: , , , , e ). O comportamento de locomoção diminuiu conforme a temperatura aumentava (coeficiente de correlação de Spearman: , , , , e ). Gummivory também diminuiu significativamente à medida que a temperatura aumentou. Além disso, foi encontrada uma correlação negativa significativa entre a gomivoria e a temperatura (coeficiente de correlação de Spearman: , , , , ). Entretanto, nenhuma correlação significativa entre forragem e temperatura pôde ser observada (coeficiente de correlação de Spearman: , , , , e ).
A freqüência dos comportamentos observados também revelou diferenças significativas entre os intervalos de tempo (Friedman’s: forragem: , , , , e ; gummivory: , , , e ; locomoção: , , , , e ; repouso: , , , , e ). Verificou-se que o forrageamento e a locomoção diminuíram significativamente às 10h (de 41% para 19,4% e 37,1% para 15,2%, resp.; teste de Dunn: ), enquanto a gomivoria apresentou uma diminuição significativa após as 8h (de 30,2% para 9,5%; teste de Dunn: ). O comportamento de repouso aumentou significativamente a partir das 10h (de 0,7% para 31,5%; teste de Dunn: ) e manteve uma freqüência maior (entre 31,5% e 54,4% de todos os registros; teste de Dunn: ) até as 14h, quando novamente diminuiu significativamente (de 44,5% para 16,7%; teste de Dunn: ). A diminuição do comportamento de repouso às 14h coincidiu com um aumento significativo da forragem (de 9% para 34%; teste de Dunn: ) e da locomoção (12,4% para 26,4%; teste de Dunn: ). A gomivoria aumentou significativamente novamente às 15 horas (de 1,8% para 13%; teste de Dunn: ). Forrageamento, gomivoria e locomoção foram os comportamentos mais freqüentes até que os animais foram para a árvore adormecida por volta das 17 horas (Figura 2).
3.2. Home Range and Intergroup Encounters
A área média de home range dos dois grupos de estudo foi de 2,73 ha (grupo A: 2,21 ha/grupo B: 3,26 ha) (Figura 1). Registramos encontros intergrupais entre o grupo A e pelo menos dois outros grupos selvagens de titismo comum. A área de ocorrência utilizada pelo grupo B estava localizada a 540 m da área de ocorrência do grupo A. Não foram observados outros grupos silvestres de micoses comuns próximos à área de ocorrência do grupo B durante o período de estudo.
3.3. Ciclo do sono e locais de sono
Estudo grupo A usou sete locais de sono e o grupo B usou seis locais de sono durante o período de estudo de seis meses. Nenhum dos grupos utilizou o mesmo local de dormir mais de duas ou três noites seguidas com uma média de 1,9 noites consecutivas. Todos os locais de dormir estavam localizados em garfos de árvores no topo das árvores mais altas (altura média aproximada de 5,72 ± DP 3,12 m) ligados à vegetação circundante. Os locais de dormida estavam situados em árvores de P. juliflora, com exceção de um local de dormida do grupo A localizado no topo de um coqueiro (Cocos nucifera, Arecaceae). Em P. juliflora, o dossel estava semicoberto e os locais de dormida podiam ser manchados entre as folhas e ramos das árvores. O local de dormir localizado no coqueiro estava completamente coberto, e os animais estavam escondidos entre as folhas das palmeiras. Todos os membros do grupo dormiam juntos. Os animais saíram de seus locais de dormir, em média, 5 minutos (±SD 4,3 min) após o nascer do sol e retornaram ao local de dormir aproximadamente 15 minutos (±SD 9,8 min) antes do pôr-do-sol (Tabela 3).
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| Fonte: http://euler.on.br/ephemeris/index.php. | |||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
4. Discussão
Os nossos resultados mostram que os titis comuns que habitam a Caatinga ajustaram os seus padrões de comportamento para se adaptarem às altas temperaturas e aparente escassez de recursos que caracterizam este ambiente. Baseamos esta suposição nas mudanças de comportamento como repouso, forragem, alimentação de gomas e locomoção que foram observadas com as flutuações de temperatura. Nossos resultados foram comparáveis aos encontrados em outros primatas que vivem em condições ambientais similares (babuínos: ; macacos de verve: ).
Em nosso estudo, uma associação entre temperatura e repouso foi obtida ao longo do dia. Estes resultados complementam-se e reforçam a importância do repouso como mecanismo comportamental para evitar o risco de stress térmico (por exemplo, ). Enquanto os intervalos de descanso em micoses comuns em nosso local de estudo ocorreram predominantemente das 10h às 14h, os mesmos intervalos foram exibidos em um intervalo muito menor (duas horas) nos locais da Mata Atlântica (: 11h às 13h). Além disso, os ciclos diários de sono também pareceram ser mais longos na Caatinga, ou seja, os titis comuns deixaram o local de sono apenas cinco minutos após o nascer do sol e voltaram a dormir apenas 15 minutos antes do pôr-do-sol. Estes valores são surpreendentemente mais curtos quando comparados com os obtidos nas condições da Mata Atlântica: 30 minutos após o nascer do sol e o mesmo comprimento antes do pôr-do-sol (por exemplo, ). Este comportamento na Caatinga pode ser uma estratégia possível para evitar o aumento da temperatura corporal, pois o calor das 10h às 14h parece reduzir a freqüência das atividades de locomoção e forrageamento.
Em contraste com o descanso, que foi exibido com maior freqüência no período do meio-dia (ou seja, a temperatura se tornando cada vez mais quente), o forrageamento não seguiu tal padrão. Em vez disso, manteve um nível de ocorrência de até ~10 am (~31°C) e depois diminuiu acentuadamente. Como observado nos macacos de vervet em matas ciliares semiáridas, este resultado sugere que o ambiente da Caatinga força os pequenos titis comuns a manter a procura de alimento durante o tempo que eles possam tolerar termicamente. Para reforçar a ideia da importância de se obter alimento na Caatinga, a locomoção foi progressivamente reduzida à medida que a temperatura aumentava, enquanto que a procura de alimentos não diminuiu. Isto é, como a tarefa de locomoção requer mais esforço físico dos titismo comuns à medida que a temperatura aumentava, eles reduziram este comportamento, contudo continuaram a procurar alimentos até um certo ponto.
A necessidade de compensar a escassez de alimentos também pareceu interferir na gommivoria. Ao longo do dia, os nossos grupos de estudo dedicaram um extenso período de tempo (até às 8 da manhã) a esta actividade, especialmente durante as horas da manhã. Isto também contrasta com os dados dos locais da Mata Atlântica (ex.: ~6h às 7h; ~4h às 17h). Tal contraste sugere uma alta dependência de exsudados vegetais por micoses comuns que vivem na Caatinga, já que a goma é um recurso prontamente disponível durante todo o ano. Amora et al. observaram que ao invés de depender principalmente da exploração da goma, os titis da Caatinga utilizavam alimentos alternativos, como as folhas. Esta estratégia não foi observada durante o nosso estudo. Sua dieta consistia principalmente de gomas, frutas, artrópodes e pequenos vertebrados, semelhantes aos titismo comuns da Mata Atlântica. Ainda não está claro como os titis comuns ajustam sua dieta para a escassez de alimentos e, portanto, estudos adicionais precisam ser realizados no habitat da Caatinga.
O comportamento gengival de C. jacchus também está associado com o tamanho de sua área de ocorrência. Na área de ocorrência do nosso grupo de estudo, os tamanhos estavam dentro da variação descrita para a Mata Atlântica (: 2-5 ha; : 0,72-1,62 ha; : 0,5-3 ha; : 4,98 ha; : 2,5-6,5 ha; : 4,11 ha). Aparentemente, a condição agreste, como na Caatinga, não levou a uma maior área de habitação, como esperávamos. O custo para explorar uma gama de casas maior sob altas temperaturas em tal ambiente pode exceder os seus benefícios. No entanto, os encontros intergrupais pareciam influenciar o tamanho da área de residência. Assim, a gama de casas menores do grupo A pode ser explicada, já que este grupo teve encontros intergrupais com grupos vizinhos. Em contraste, o grupo B não teve nenhum conflito com outros grupos, o que poderia ter lhes dado mais liberdade de movimento para explorar uma área maior.
Finalmente, até sete locais de dormir por grupo foram utilizados durante nosso período de estudo (6 meses), e cada local não foi utilizado mais de três noites seguidas. Relatórios anteriores sobre o número de locais de dormir nas áreas de Mata Atlântica variam consideravelmente (por exemplo, : (11 meses); : (10 meses); : (20 meses); : (4 meses)). Os locais de dormir na Mata Atlântica estão geralmente localizados em árvores altas com copa das árvores fechada e estão próximos a fontes imediatas de alimentos como chicletes. Em geral, os locais de dormir são selecionados para proporcionar conforto e segurança geral . Durante nosso período de estudo, os locais de dormir foram localizados em copas mais abertas. No entanto, os animais optaram por dormir perto ou mesmo na própria árvore de chicletes.
5. Conclusão
Os titis comuns que habitam a Caatinga exibiram uma série de ajustes comportamentais em relação às flutuações de temperatura. O período prolongado em que eles exibem os períodos de repouso expressa particularmente o efeito que as altas temperaturas podem ter sobre este pequeno primata. É claro que a capacidade de sobrevivência destes pequenos primatas em um ambiente tão desafiador só pode ser totalmente compreendida quando as dimensões comportamentais são levadas em conta. Nossas descobertas podem nos ajudar a entender melhor como os micoses comuns se tornaram um dos primatas de maior sucesso, assim como como colonizam ambientes notavelmente diferentes como a Caatinga e a Mata Atlântica.
Conflito de interesses
Os autores declaram que não há conflito de interesses em relação à publicação deste trabalho.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao Dr. Paul Garber, Dra. Hannah Buchanan-Smith, e a dois revisores anônimos por seus valiosos comentários e sugestões sobre a versão anterior do presente trabalho. Os autores também agradecem ao Dr. Geraldo Baracuhy por facilitar a realização do estudo da Fazenda Marimbondo. Eles também gostariam de agradecer ao Dr. André Santos pelos seus conselhos estatísticos. Esta pesquisa foi apoiada por uma bolsa da FACEPE (IBPG-1280-2.05/11) para María Fernanda Castellón De la Fuente.