Bufonidae

I Introduktion

En gammal föreställning inom teorin om sexuellt urval är att endast hanar ökar sin reproduktiva framgång genom att para sig med flera honor (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Nya framsteg inom molekylära tekniker för att fastställa faderskap har dock visat att polyandri, där honor parar sig med mer än en hane, är utbrett bland djur (Birkhead, 1995). Kopulation är potentiellt kostsamt för honorna på grund av tids- och energikostnader (Sih et al., 1990), exponering för rovdjur (Fairbairn, 1993), ökad risk för överföring av sjukdomar (Thrall et al., 1997) och mekaniska skador (Eberhard, 1996). Följaktligen är förståelsen av varför honor rutinmässigt parar sig med flera hanar nu en av de mest tvingande frågorna inom evolutionsbiologin (Andersson och Simmons, 2006; Simmons, 2005).

Polyandri kan ha utvecklats i två huvudsakliga sammanhang. För det första kan det vara ett manligt drivet fenomen där honor parar sig med flera hanar som en följd av ihållande trakasserier. I dessa fall kan honorna vara oförmögna att kontrollera om en parning äger rum (påtvingad kopulation), eller så kan de underkasta sig överflödiga parningar eftersom detta är mindre kostsamt än att försöka stå emot dem (bekvämlighetspolyandri) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). För det andra kan honorna begära parningar med flera hanar eftersom detta beteende ger adaptiva fördelar.

Argumenten om fördelarna med polyandri för honorna kan delas in i två kategorier: direkta fördelar och indirekta ”genetiska” fördelar. Direkta fördelar uppstår om honorna får föräldravård från fler än en hane (Birkhead, 1995), får extra näringsämnen för avkomman (Zeh och Smith, 1985) eller minskar konsekvenserna av hanens infertilitet eller utarmning av spermier (Byrne och Whiting, 2008; Walker, 1980). Indirekta eller genetiska fördelar kommer att uppstå om polyandriska honor upplever fitnessvinster när flera faderskap (i) ökar sannolikheten för att honorna får kompatibla partners (antingen vid befruktningen eller under utvecklingen; Zeh, 1997), (ii) förser sina avkommor med ”goda gener” eller (iii) ökar den genetiska mångfalden hos deras avkomma (Yasui, 1998).

Oavsett de bakomliggande orsakerna kan polyandri ha långtgående evolutionära konsekvenser eftersom det vanligtvis resulterar i att spermier från flera hanar samtidigt är tillgängliga för att befrukta ägg. Resultatet, spermiekonkurrens (Parker, 1970), kan ha djupgående konsekvenser för båda könens reproduktiva beteende, fysiologi och morfologi (t.ex. Simmons, 2001). Den primära påverkan på honor är selektion för egenskaper som möjliggör diskriminering mot befruktning av suboptimala spermier: kryptiskt val av honor (Eberhard, 1996). Hos hanarna bör urvalet gynna egenskaper som ökar deras spermiernas konkurrenskraft eller egenskaper som hämmar rivaliserande spermiernas framgångar (Simmons, 2005). Hanarnas strävan efter att vinna befruktningar och honornas strävan efter att kontrollera faderskapet kan också stå i konflikt med varandra, vilket leder till att det ena könet ålägger det andra betydande kostnader (sexuell konflikt: t.ex. Arnqvist och Rowe, 2005). Sexuella konflikter kan lösas till förmån för antingen hanar eller honor, men kampen för att undvika kostnader som påförs av det motsatta könet kan ofta eskalera till en samevolutionär kapprustning där könen går in i en cykel av anpassning och motanpassning när de kämpar för att maximera sin reproduktiva framgång. Denna process kan leda till mycket snabba förändringar i parningsbeteenden och eventuellt till artbildning (t.ex. Hosken et al., 2009; Martin och Hosken, 2003). Att förstå orsakerna till och konsekvenserna av polyandri kan ge oss viktiga insikter om evolutionen av sexuell reproduktion och evolutionen av reproduktiv isolering och artbildning.

En stor mängd empiriskt arbete om polyandri har fokuserat på djur med intern befruktning (t.ex. Birkhead och Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Polyandri är vanligt hos djur med intern befruktning eftersom spermier från flera hanar kan lagras och/eller blandas i honornas fortplantningsorgan, vilket ger utökade möjligheter till spermiekonkurrens och befruktning av flera hanar. Polyandriska parningssystem är också kända hos många externa befruktare (t.ex. Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), som har använts i kritiska analyser av modeller för utvecklingen av polyandri (t.ex. kompatibilitet, Evans och Marshall, 2005; Marshall och Evans, 2005a,b). Externa gödselmedel uppvisar en rad unika egenskaper som förenklar undersökningen av de evolutionära orsakerna till och konsekvenserna av polyandri: (1) det finns begränsade tidsfördröjningar mellan ejakulation och befruktning; (2) det finns inga ordningseffekter på grund av hanarnas parningssekvens; (3) direkt tillgång till obefruktade ägg ger möjlighet att experimentellt manipulera faderskap; (4) avsaknaden av näringsinvesteringar från hanarna eliminerar behovet av att kontrollera för denna förvirrande variabel (även om komponenter i ejakulatet kan påverka spermieegenskaperna, samspelet mellan sperma och ägg eller den konkurrerande befruktningsframgången, jfr. Chapman, 2008; Karn et al, 2008), och (5) det finns ingen möjlighet för honor att välja spermier eller manipulera ejakulat i fortplantningsområdet (Byrne och Roberts, 2000). Anuriska amfibier har nästan genomgående extern befruktning (men se Wells, 2007 för några anmärkningsvärda undantag) vilket innebär att de också potentiellt kan erbjuda många av dessa fördelar vid analysen av utvecklingen av polyandri och bygga vidare på den redan omfattande analysen av sexuellt urval hos anurier.

Under de senaste 30 åren har studier på anuriska amfibier genererat centrala data för att återuppliva och bygga upp vår nuvarande förståelse av sexuellt urval. Wells (1977) sammanfattade en imponerande datamängd om sociala system hos anurier, och det följdes snabbt av några viktiga studier om sexuellt urval inom enskilda arter (t.ex. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Dessa studier visade på betydelsen av direkta fördelar (t.ex. resurser som försvaras av hanar som kritiska för äggutvecklingen, Howard, 1978b) och dokumenterade mönster för parningsframgång i förhållande till hanens storlek, ropstruktur eller parningstaktik (granskad av Gerhardt och Huber, 2002; Halliday och Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Arbetet med anuriska amfibier ledde också till några viktiga teoretiska bidrag, t.ex. sensorisk exploatering (t.ex. Ryan, 1998). Dessa specifika studier fokuserade på val av partner, särskilt kvinnliga preferensmönster och signaler som kan möjliggöra valet. Med avsikt, eller av en slump, har de valt studiearter där polyandri inte förekom eller åtminstone inte upptäcktes.

Det har funnits två större översikter om spermiekonkurrens hos amfibier som har innefattat korta diskussioner om polyandri hos anurier: Halliday och Verrell (1988) och Halliday (1998). Det finns ytterligare relevanta kommentarer i översikter av parningssystem hos anurier eller amfibier och alternativa parningstaktiker av Halliday och Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007) och Zamudio och Chan (2008), inklusive flera exempel som innefattar polyandri. Polyandri var inte framträdande i dessa tidigare översikter eftersom det fanns få rapporter om beteenden som överensstämde med dess förekomst, även om både Halliday och Verrell (1988) och Halliday (1998) antydde att polyandri kan vara vanligare hos anurier än vad som rapporterats.

För anurier med extern befruktning kan polyandri vara antingen samtidigt eller sekventiellt. Simultan (eller synkron) polyandri användes av Roberts et al. (1999) för att definiera parningar där en hona parar sig med flera hanar samtidigt. För externt befruktade djur som anurier behöver dock inte nödvändigtvis hannar vara närvarande vid en parning eftersom de kan få befruktningar genom att släppa ut sina spermier i miljön innan en hona släpper ut sina ägg (t.ex. Limerick, 1980) eller mycket snart efter avsättningen (jfr. Vieties et al., 2004), eller så kan spermier överleva under längre perioder (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) i och kring äggmassor trots att hannar deltar i sekventiell ordning. Därför definierar vi för anurier, och externa befruktare i allmänhet, samtidig polyandri som varje äggnedläggningshändelse där spermier från två eller flera hanar kan konkurrera om att befrukta äggen. Sekventiellt polyandri inträffar när en hona parar sig med en rad hanar under timmar, dagar, veckor eller månader där det inte finns någon risk för spermiekonkurrens, t.ex. när ägg deponeras på flera olika platser med olika hanar (Backwell och Passmore, 1990). Båda formerna av polyandri är kända hos anurier.

I det här kapitlet diskuterar vi inte sekventiellt polyandri. Utvecklingen av sekventiellt polyandri kan inbegripa många av de genetiska frågor som beskrivs ovan (t.ex. kompatibilitet, genetisk variation, goda gener), men den kan också ha en stark ekologisk komponent som har att göra med optimering av äggens överlevnad. Det finns en växande litteratur om sekventiell polyandri hos anurier, men hittills är den till stor del deskriptiv (t.ex. Backwell och Passmore, 1990; Byrne och Keogh, 2009; Pröhl, 2002) och otillräcklig för att kunna dra några tydliga slutsatser om varför detta avelsmönster kan ha utvecklats. Byrne och Keogh (2009) framför några starka argument om oförutsägbarhetens roll i äggöverlevnaden som en generisk förklaring till evolutionen av sekventiell polyandri, och dessa och andra frågor som rör sekventiell polyandri behandlas på annat håll (Byrne och Roberts, in review).

Polyandri kan vara ett starkt selektivt tryck på anuriernas parningssystem med en avsevärd potential att generera samma mönster av postkopulatorisk sexuell selektion som man ser i många andra organismer (t.ex, Andersson, 1994; Andersson och Simmons, 2006; Simmons, 2001). Det är rimligt att tro att vår kunskap om anuriernas polyandri ligger ungefär på samma nivå som kunskapen om polyandri hos fåglar låg för mer än 40 år sedan, då Lack (1968) hävdade att över 90 % av fåglarna var monogama och att endast ett fåtal arter var polyandriska. Genetiskt arbete med fåglar har nu visat polyandri hos mer än 90 % av fågelarterna (Griffith et al., 2002). Ingen aktuell studie om sexuellt urval hos fåglar skulle ignorera möjligheten av polyandri. Polyandri måste nu allvarligt övervägas hos anurier, och eventuellt omprövas, i samband med flera klassiska studier om anuriernas sexuella beteende och sexuella urval. Liksom för fåglar kommer en riktad tillämpning av genetiska tekniker för att analysera mönster av föräldraskap att vara ett avgörande steg i dessa utvärderingar.

Detta kapitel omfattar fyra huvudområden: (i) hur och när samtidig polyandri förekommer hos anurier, (ii) kostnader och fördelar med polyandri, (iii) polyandriets inverkan på spermiernas och testiklarnas evolution, och (iv) polyandriets inverkan på evolutionen av spermieförvaringsorgan och strategisk ejakulation, kroppsstorlek, ropstruktur och anuriernas mångfald. Vår genomgång har ett starkt fokus på arbetet med den australiensiska myobatrachidgrodan Crinia georgiana, eftersom fortplantningsbiologin hos denna art, inklusive akustiskt beteende, äggfysiologi, polyandri, systematik, moderlig försörjning av ägg och plasticitet i utvecklingen av grodyngel, har rapporterats i 29 publikationer sedan 1995 (Ayre et al., 1984 till Dziminski et al., 2010a). Forskningen om förekomsten och utvecklingen av polyandri hos anurier är fortfarande i sin linda. Därför innehåller detta kapitel med nödvändighet en hel del observationsdata och naturhistorisk information som vi använder för att föreslå problem och forskningsriktningar.