Bufonidae

I Introduzione

Un concetto a lungo sostenuto della teoria della selezione sessuale è che solo i maschi aumentano il loro successo riproduttivo accoppiandosi con più femmine (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Tuttavia, i recenti progressi nelle tecniche molecolari per assegnare la paternità hanno rivelato che la poliandria, in cui le femmine si accoppiano con più di un maschio, è diffusa tra gli animali (Birkhead, 1995). La copulazione è potenzialmente costosa per le femmine a causa delle spese di tempo e di energia (Sih et al., 1990), dell’esposizione ai predatori (Fairbairn, 1993), dell’aumento del rischio di trasmissione di malattie (Thrall et al., 1997) e dei danni meccanici (Eberhard, 1996). Di conseguenza, capire perché le femmine si accoppiano abitualmente con più maschi è oggi una delle domande più pressanti della biologia evolutiva (Andersson e Simmons, 2006; Simmons, 2005).

La poliandria può essersi evoluta in due contesti principali. In primo luogo, può essere un fenomeno guidato dal maschio, con le femmine che si accoppiano con più maschi come conseguenza di molestie persistenti. In questi casi, le femmine possono essere incapaci di controllare se un accoppiamento ha luogo (copulazione forzata), o possono sottomettersi ad accoppiamenti superflui perché questo è meno costoso del tentativo di resistere (poliandria di convenienza) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). In secondo luogo, le femmine possono sollecitare l’accoppiamento con più maschi perché questo comportamento fornisce vantaggi adattativi.

Le argomentazioni sui benefici della poliandria per le femmine rientrano in due categorie: benefici diretti e benefici “genetici” indiretti. I benefici diretti sorgono se le femmine ottengono cure parentali da più di un maschio (Birkhead, 1995), acquisiscono nutrienti extra per la progenie (Zeh e Smith, 1985), o riducono le conseguenze dell’infertilità maschile o dell’esaurimento dello sperma (Byrne e Whiting, 2008; Walker, 1980). Benefici indiretti o genetici sorgeranno se le femmine poliandriche sperimentano guadagni di fitness quando la paternità multipla (i) aumenta la probabilità che le femmine ottengano partner compatibili (al momento della fecondazione o durante lo sviluppo; Zeh, 1997), (ii) fornisce “buoni geni” alla loro progenie, o (iii) migliora la diversità genetica della loro progenie (Yasui, 1998).

A prescindere dalle cause sottostanti, la poliandria può avere conseguenze evolutive di vasta portata perché di solito risulta che lo sperma di più maschi è disponibile contemporaneamente per fecondare le uova. Il risultato, la competizione spermatica (Parker, 1970), può avere profondi impatti sul comportamento riproduttivo, la fisiologia e la morfologia di entrambi i sessi (ad esempio, Simmons, 2001). L’impatto principale sulle femmine è la selezione per tratti che permettono la discriminazione contro la fecondazione da parte di spermatozoi non ottimali: scelta femminile criptica (Eberhard, 1996). Nei maschi, la selezione dovrebbe favorire i tratti che aumentano la competitività del loro sperma, o i tratti che inibiscono i successi degli spermatozoi rivali (Simmons, 2005). La spinta dei maschi a vincere le fecondazioni e quella delle femmine a controllare la paternità possono anche entrare in conflitto, con il risultato che un sesso impone costi significativi all’altro (conflitto sessuale: per esempio, Arnqvist e Rowe, 2005). Il conflitto sessuale può essere risolto a favore dei maschi o delle femmine; tuttavia, la lotta per evitare i costi imposti dal sesso opposto può spesso degenerare in una corsa agli armamenti coevolutiva in cui i sessi entrano in un ciclo di adattamento e contro-adattamento mentre lottano per massimizzare il loro successo riproduttivo. Questo processo può portare a cambiamenti molto rapidi nei comportamenti di accoppiamento e potenzialmente alla speciazione (ad esempio, Hosken et al., 2009; Martin e Hosken, 2003). Comprendere le cause e le conseguenze della poliandria può darci intuizioni chiave sull’evoluzione della riproduzione sessuale, e l’evoluzione dell’isolamento riproduttivo e della speciazione.

Una grande quantità di lavoro empirico sulla poliandria si è concentrato sugli animali con fecondazione interna (ad esempio, Birkhead e Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). La poliandria è comune nei fecondatori interni perché lo sperma di più maschi può essere immagazzinato e/o mescolato nel tratto riproduttivo delle femmine, fornendo opportunità estese per la competizione spermatica e la fecondazione da parte di più maschi. Sistemi di accoppiamento poliandrico sono noti anche in molti fecondatori esterni (ad esempio, Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), che sono stati utilizzati in analisi critiche di modelli di evoluzione della poliandria (ad esempio, compatibilità, Evans e Marshall, 2005; Marshall ed Evans, 2005a,b). I fertilizzanti esterni presentano una serie di caratteristiche uniche che semplificano l’indagine delle cause e delle conseguenze evolutive della poliandria: (1) ci sono limitati ritardi temporali tra l’eiaculazione e la fecondazione; (2) non ci sono effetti di ordine dovuti alla sequenza di accoppiamento maschile; (3) l’accesso diretto alle uova non fecondate fornisce l’opportunità di manipolare sperimentalmente la paternità; (4) la mancanza di investimento di nutrienti da parte dei maschi elimina la necessità di controllare questa variabile di confondimento (anche se i componenti dell’eiaculato possono influenzare le proprietà dello sperma, le interazioni sperma/uovo, o il successo competitivo della fecondazione, cfr. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); e (5) non vi è alcuna opportunità per le femmine di selezionare lo sperma o manipolare gli eiaculati nel tratto riproduttivo (Byrne e Roberts, 2000). Gli anfibi anuri, quasi universalmente, hanno la fecondazione esterna (ma si veda Wells, 2007 per alcune eccezioni degne di nota), il che significa che essi offrono potenzialmente molti di questi vantaggi nell’analisi dell’evoluzione della poliandria e si basano sulla già vasta analisi della selezione sessuale negli anuri.

Negli ultimi 30 anni, gli studi sugli anfibi anuri hanno generato dati fondamentali nel riaccendere e costruire la nostra attuale comprensione della selezione sessuale. Wells (1977) ha riassunto una serie impressionante di dati sui sistemi sociali degli anuri, e questo è stato rapidamente seguito da alcuni studi chiave sulla selezione sessuale all’interno di singole specie (ad esempio, Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Questi studi hanno dimostrato l’importanza dei benefici diretti (ad esempio, le risorse difese dai maschi come critiche per lo sviluppo delle uova, Howard, 1978b) e hanno documentato i modelli di successo dell’accoppiamento in relazione alle dimensioni maschili, alla struttura del richiamo o alle tattiche di accoppiamento (rivisto da Gerhardt e Huber, 2002; Halliday e Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Il lavoro sugli anfibi anuri ha anche portato ad alcuni importanti contributi teorici, come lo sfruttamento sensoriale (per esempio, Ryan, 1998). Questi studi specifici si sono concentrati sulla scelta del compagno, in particolare sui modelli di preferenza femminile e sugli indizi che potrebbero consentire la scelta. Intenzionalmente, o per caso, hanno scelto specie di studio in cui la poliandria non si è verificata o, almeno, non è stata rilevata.

Ci sono state due importanti revisioni sulla competizione spermatica negli anfibi che hanno incluso brevi discussioni sulla poliandria negli anuri: Halliday e Verrell (1988) e Halliday (1998). Ci sono ulteriori commenti rilevanti nelle revisioni dei sistemi di accoppiamento degli anuri o degli anfibi e delle tattiche di accoppiamento alternative di Halliday e Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007), e Zamudio e Chan (2008), compresi diversi esempi che coinvolgono la poliandria. La poliandria non era prominente in queste revisioni precedenti in quanto c’erano poche segnalazioni di comportamenti coerenti con il suo verificarsi, anche se sia Halliday e Verrell (1988) che Halliday (1998) hanno suggerito che la poliandria potrebbe essere più comune negli anuri di quanto riportato.

Per gli anuri con fertilizzazione esterna, la poliandria può essere simultanea o sequenziale. La poliandria simultanea (o sincrona) è stata usata da Roberts et al. (1999) per definire gli accoppiamenti in cui una femmina si accoppia con più maschi allo stesso tempo. Tuttavia, per i fecondatori esterni come gli anuri, i maschi non devono necessariamente essere presenti ad un accoppiamento perché possono ottenere fecondazioni rilasciando il loro sperma nell’ambiente prima che una femmina rilasci le uova (ad esempio, Limerick, 1980) o molto presto dopo la deposizione (cfr. Vieties et al., 2004), o lo sperma può sopravvivere per lunghi periodi (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) dentro e intorno alle masse di uova nonostante i maschi partecipino in sequenza. Pertanto, per gli anuri, e per i fecondatori esterni in generale, definiamo poliandria simultanea qualsiasi evento di deposizione di uova in cui lo sperma di due o più maschi può essere in competizione per fecondare le uova. La poliandria sequenziale si verifica quando una femmina si accoppia con una serie di maschi nel corso di ore, giorni, settimane o mesi in cui non vi è alcun rischio di concorrenza di sperma, per esempio, quando le uova sono depositate in diversi luoghi con diversi maschi (Backwell e Passmore, 1990). Entrambe le forme di poliandria sono note negli anuri.

In questo capitolo, non discutiamo la poliandria sequenziale. L’evoluzione della poliandria sequenziale può coinvolgere molte delle questioni genetiche descritte sopra (per esempio, compatibilità, variazione genetica, geni buoni), ma può anche avere una forte componente ecologica legata all’ottimizzazione della sopravvivenza delle uova. C’è una letteratura in via di sviluppo sulla poliandria sequenziale negli anuri, ma finora è in gran parte descrittiva (ad esempio, Backwell e Passmore, 1990; Byrne e Keogh, 2009; Pröhl, 2002) e inadeguata per trarre conclusioni chiare sul perché questo modello di allevamento potrebbe essersi evoluto. Byrne e Keogh (2009) fanno alcune forti argomentazioni sul ruolo dell’imprevedibilità nella sopravvivenza delle uova come spiegazione generica per l’evoluzione della poliandria sequenziale, e queste e altre questioni relative alla poliandria sequenziale sono considerate altrove (Byrne e Roberts, in revisione).

La poliandria può essere una forte pressione selettiva sui sistemi di accoppiamento degli anuri con un notevole potenziale di generare gli stessi modelli di selezione sessuale postcopulatoria visti in molti altri organismi (es, Andersson, 1994; Andersson e Simmons, 2006; Simmons, 2001). È plausibile credere che la nostra conoscenza della poliandria negli anuri si trovi più o meno dove si trovava la conoscenza della poliandria negli uccelli più di 40 anni fa, quando Lack (1968) sosteneva che più del 90% degli uccelli erano monogami e solo un piccolo numero di specie erano poliandriche. Il lavoro genetico sugli uccelli ha ora dimostrato la poliandria in più del 90% delle specie di uccelli (Griffith et al., 2002). Nessuno studio attuale sulla selezione sessuale negli uccelli ignorerebbe la possibilità della poliandria. La poliandria deve ora essere seriamente considerata negli anuri, e possibilmente riconsiderata, nel contesto di diversi studi classici sul comportamento sessuale degli anuri e sulla selezione sessuale. Come per gli uccelli, l’applicazione mirata di tecniche genetiche per analizzare i modelli di parentela sarà un passo critico in queste valutazioni.

Questo capitolo copre quattro aree principali: (i) come e quando si verifica la poliandria simultanea negli anuri; (ii) i costi e i benefici della poliandria; (iii) l’impatto della poliandria sull’evoluzione dello sperma e dei testicoli; e (iv) l’impatto della poliandria sull’evoluzione degli organi di stoccaggio dello sperma e dell’eiaculazione strategica, le dimensioni del corpo, la struttura dei richiami e la diversità degli anuri. La nostra revisione è fortemente incentrata sul lavoro sulla rana australiana Myobatrachid, Crinia georgiana, poiché la biologia riproduttiva di questa specie, compreso il comportamento acustico, la fisiologia delle uova, la poliandria, la sistematica, la fornitura materna delle uova e la plasticità dello sviluppo dei girini, è stata riportata in 29 pubblicazioni dal 1995 (Ayre et al., 1984 a Dziminski et al., 2010a). La ricerca sulla presenza e l’evoluzione della poliandria negli anuri è ancora agli inizi. Pertanto, questo capitolo contiene necessariamente molti dati osservativi e informazioni di storia naturale che utilizziamo per suggerire problemi e direzioni di ricerca.