Bufonidae

I Úvod

Dlouhodobá představa teorie pohlavního výběru je, že pouze samci zvyšují svůj reprodukční úspěch pářením s více samicemi (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Nedávný pokrok v molekulárních technikách určování otcovství však odhalil, že polyandrie, při níž se samice páří s více než jedním samcem, je mezi živočichy velmi rozšířená (Birkhead, 1995). Kopulace je pro samice potenciálně nákladná v důsledku časových a energetických nákladů (Sih et al., 1990), vystavení predátorům (Fairbairn, 1993), zvýšeného rizika přenosu chorob (Thrall et al., 1997) a mechanického poškození (Eberhard, 1996). Pochopení toho, proč se samice běžně páří s více samci, je proto nyní jednou z nejzávažnějších otázek evoluční biologie (Andersson a Simmons, 2006; Simmons, 2005).

Polyandrie se mohla vyvinout ve dvou hlavních souvislostech. Zaprvé může jít o jev řízený samci, kdy se samice páří s více samci jako důsledek vytrvalého obtěžování. V těchto případech mohou být samice neschopné ovlivnit, zda k páření dojde (vynucená kopulace), nebo se mohou podrobit zbytečnému páření, protože je to méně nákladné než snaha se mu bránit (pohodlná polyandrie) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). Za druhé, samice mohou vyžadovat páření s více samci, protože jim toto chování poskytuje adaptivní výhody.

Argumenty o výhodách polyandrie pro samice se dělí do dvou kategorií: přímé výhody a nepřímé „genetické“ výhody. Přímé výhody vznikají, pokud samice získávají rodičovskou péči od více než jednoho samce (Birkhead, 1995), získávají dodatečné živiny pro potomstvo (Zeh a Smith, 1985) nebo snižují důsledky neplodnosti samců nebo vyčerpání spermií (Byrne a Whiting, 2008; Walker, 1980). Nepřímé nebo genetické výhody vzniknou, pokud polyandrické samice zaznamenají zvýšení fitness, když vícenásobné otcovství (i) zvýší pravděpodobnost, že samice získají kompatibilní partnery (buď v okamžiku oplodnění, nebo ve vývoji; Zeh, 1997), (ii) dodá „dobré geny“ pro jejich potomstvo nebo (iii) zvýší genetickou diverzitu jejich potomstva (Yasui, 1998).

Bez ohledu na základní příčiny může mít polyandrie dalekosáhlé evoluční důsledky, protože obvykle vede k tomu, že k oplodnění vajíček jsou současně k dispozici spermie více samců. Výsledek, konkurence spermií (Parker, 1970), může mít hluboký dopad na reprodukční chování, fyziologii a morfologii obou pohlaví (např. Simmons, 2001). Primárním dopadem na samice je selekce znaků, které umožňují diskriminaci proti oplodnění suboptimálními spermiemi: kryptický výběr samic (Eberhard, 1996). U samců by selekce měla upřednostňovat znaky, které zvyšují konkurenceschopnost jejich spermií, nebo znaky, které brání úspěchu konkurenčních spermií (Simmons, 2005). Snaha samců o vítězství v oplození a snaha samic o kontrolu otcovství mohou být také v konfliktu, což vede k tomu, že jedno pohlaví uvaluje na druhé značné náklady (sexuální konflikt: např. Arnqvist a Rowe, 2005). Sexuální konflikt může být vyřešen ve prospěch samců nebo samic, nicméně snaha vyhnout se nákladům uvaleným opačným pohlavím může často přerůst v koevoluční závody ve zbrojení, kdy obě pohlaví vstupují do cyklu adaptací a kontraadaptací, protože se snaží maximalizovat svůj reprodukční úspěch. Tento proces může vést k velmi rychlým změnám v chování při páření a potenciálně ke speciaci (např. Hosken et al., 2009; Martin a Hosken, 2003). Pochopení příčin a důsledků polyandrie nám může poskytnout klíčový pohled na evoluci pohlavního rozmnožování a evoluci reprodukční izolace a speciace.

Velké množství empirických prací o polyandrii se zaměřilo na živočichy s vnitřním oplozením (např. Birkhead a Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Polyandrie je u živočichů s vnitřním oplozením běžná, protože spermie od více samců mohou být uloženy a/nebo smíchány v reprodukčním traktu samic, což poskytuje rozšířené možnosti pro konkurenci spermií a oplození více samci. Polyandrické systémy páření jsou známy také u mnoha vnějších oplodňovatelů (např. Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), které byly použity v kritických analýzách modelů evoluce polyandrie (např. kompatibilita, Evans a Marshall, 2005; Marshall a Evans, 2005a,b). Vnější oplození představují řadu jedinečných vlastností, které zjednodušují zkoumání evolučních příčin a důsledků polyandrie: (1) časové prodlevy mezi ejakulací a oplozením jsou omezené; (2) neexistují pořadové efekty způsobené pořadím páření samců; (3) přímý přístup k neoplozeným vajíčkům poskytuje možnost experimentálně manipulovat s otcovstvím; (4) absence investic samců do živin eliminuje potřebu kontroly této matoucí proměnné (ačkoli složky ejakulátu mohou ovlivňovat vlastnosti spermií, interakce mezi spermiemi a vajíčky nebo konkurenční úspěšnost oplození, viz Chapman, 2008; Karn et al., 2008); a (5) samice nemají možnost vybírat spermie nebo manipulovat s ejakuláty v reprodukčním traktu (Byrne a Roberts, 2000). Anuranoví obojživelníci mají téměř všeobecně vnější oplození (ale viz Wells, 2007 pro některé významné výjimky), což znamená, že také potenciálně nabízejí mnoho z těchto výhod při analýze evoluce polyandrie a navazují na již rozsáhlé analýzy pohlavního výběru u anuránů.

V průběhu posledních 30 let přinesly studie na anuranových obojživelnících klíčová data při oživování a budování našeho současného chápání pohlavního výběru. Wells (1977) shrnul působivý soubor dat o sociálních systémech anuranů, po němž rychle následovaly některé klíčové studie o pohlavním výběru v rámci jednotlivých druhů (např. Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Tyto studie prokázaly význam přímých výhod (např. zdroje hájené samci jako kritické pro vývoj vajíček, Howard, 1978b) a dokumentovaly vzorce úspěšnosti páření v závislosti na velikosti samců, struktuře volání nebo taktice páření (přehled Gerhardt a Huber, 2002; Halliday a Tejedo, 1995; Sullivan a kol., 1995). Práce na anuranových obojživelnících vedly také k některým důležitým teoretickým příspěvkům, jako je využívání smyslů (např. Ryan, 1998). Tyto specifické studie se zaměřovaly na výběr partnera, zejména na vzorce preferencí samic a signály, které by mohly výběr umožnit. Záměrně nebo náhodou si vybrali studijní druhy, u kterých se polyandrie nevyskytovala nebo alespoň nebyla zjištěna.

Vyšly dva velké přehledy o konkurenci spermií u obojživelníků, které obsahovaly krátké diskuse o polyandrii u anuránů: Halliday a Verrell (1988) a Halliday (1998). Další relevantní komentáře jsou v přehledech pářících systémů anuránů nebo obojživelníků a alternativních taktik páření od Hallidaye a Tejeda (1995), Sullivana et al. (1995), Wellse (2007) a Zamudia a Chana (2008), včetně několika příkladů, které zahrnují polyandrii. V těchto dřívějších přehledech nebyla polyandrie zdůrazněna, protože bylo jen málo zpráv o chování, které by odpovídalo jejímu výskytu, i když Halliday a Verrell (1988) i Halliday (1998) naznačili, že polyandrie může být u anuránů častější, než se uvádí.

U anuránů s vnějším oplodněním může být polyandrie buď simultánní, nebo sekvenční. Simultánní (nebo synchronní) polyandrii použili Roberts et al. (1999) pro definici páření, kdy se samice páří s více samci současně. U externích oplodňovatelů, jako jsou anurani, však samci nemusí být nutně přítomni při páření, protože mohou získat oplodnění vypuštěním svých spermií do prostředí předtím, než samice uvolní vajíčka (např. Limerick, 1980), nebo velmi brzy po jejich uložení (srov. Vieties et al., 2004), nebo mohou spermie přežívat delší dobu (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) ve vajíčkách a v jejich okolí, přestože se samci účastní páření postupně. Proto u anuránů a obecně u vnějších oplodňovatelů definujeme simultánní polyandrii jako každou událost kladení vajíček, při níž mohou o oplodnění vajíček soupeřit spermie dvou nebo více samců. Sekvenční polyandrie nastává, když se samice páří s řadou samců v průběhu hodin, dnů, týdnů nebo měsíců, kdy nehrozí konkurence spermií, například když jsou vajíčka kladena na několika různých místech s různými samci (Backwell a Passmore, 1990). Obě formy polyandrie jsou známy u anuránů.

V této kapitole se sekvenční polyandrií nezabýváme. Evoluce sekvenční polyandrie může zahrnovat mnoho z výše uvedených genetických otázek (např. kompatibilitu, genetickou variabilitu, dobré geny), ale může mít také silnou ekologickou složku související s optimalizací přežití vajíček. O sekvenční polyandrii u anuránů existuje rozvíjející se literatura, která je však zatím převážně popisná (např. Backwell a Passmore, 1990; Byrne a Keogh, 2009; Pröhl, 2002) a nestačí k vyvození jasných závěrů o tom, proč se tento způsob rozmnožování mohl vyvinout. Byrne a Keogh (2009) uvádějí některé pádné argumenty o roli nepředvídatelnosti v přežívání vajec jako obecného vysvětlení evoluce sekvenční polyandrie a tyto a další otázky související se sekvenční polyandrií jsou zvažovány jinde (Byrne a Roberts, v přehledu).

Polyandrie může být silným selekčním tlakem na párovací systémy anuránů se značným potenciálem vytvářet stejné vzorce postkopulačního pohlavního výběru, jaké lze pozorovat u mnoha jiných organismů (např, Andersson, 1994; Andersson a Simmons, 2006; Simmons, 2001). Lze se domnívat, že naše znalosti o polyandrii anuranů jsou zhruba na úrovni znalostí o polyandrii ptáků před více než 40 lety, kdy Lack (1968) tvrdil, že více než 90 % ptáků je monogamních a jen malý počet druhů je polyandrických. Genetické práce s ptáky nyní prokázaly polyandrii u více než 90 % ptačích druhů (Griffith et al., 2002). Žádná současná studie o pohlavním výběru u ptáků by neměla ignorovat možnost polyandrie. Polyandrií je nyní třeba se u anuránů vážně zabývat a případně ji přehodnotit v kontextu několika klasických studií o sexuálním chování anuránů a sexuálním výběru. Stejně jako u ptáků bude rozhodujícím krokem v těchto hodnoceních cílené použití genetických technik k analýze vzorců rodičovství.

Tato kapitola zahrnuje čtyři hlavní oblasti: (i) jak a kdy dochází k simultánní polyandrii u anuránů; (ii) náklady a přínosy polyandrie; (iii) dopad polyandrie na evoluci spermií a varlat; a (iv) dopad polyandrie na evoluci orgánů pro uchovávání spermií a strategickou ejakulaci, velikost těla, strukturu volání a diverzitu anuránů. Náš přehled se výrazně zaměřuje na práce o australské myobatrachidní žábě Crinia georgiana, neboť rozmnožovací biologie tohoto druhu, včetně akustického chování, fyziologie vajíček, polyandrie, systematiky, mateřského zásobování vajíček a plasticity vývoje pulců, byla od roku 1995 popsána ve 29 publikacích (Ayre et al., 1984 až Dziminski et al., 2010a). Výzkum výskytu a evoluce polyandrie u anurans je zatím v počátcích. Proto tato kapitola nutně obsahuje množství pozorovacích údajů a přírodovědných informací, které využíváme k naznačení problémů a směrů výzkumu.