Po ukončení závodní kariéry ve věku 25 let podepsal Horner smlouvu s Viktorem Maslovem a Marcem Goossensem pro sezónu 1999 FIA F3000. Před začátkem tohoto roku koupila organizace Prodrive Davea Richardse jménem ruské ropné společnosti Lukoil, jejímž šéfem byl Maslovův otec, 50procentní podíl ve společnosti Arden. Po jedné sezóně Horner podíl Prodrive v Ardenu odkoupil zpět. Pro sezónu 2000-2001 byl podepsán kontrakt s Darrenem Manningem, který nahradil Goossense a získal jedno pole position a dvě umístění na stupních vítězů.
Arden v roce 2000 startoval také v italské F3000, kde vyhrál tři závody a skončil druhý v šampionátu společně s Warrenem Hughesem.
Po rozchodu s Lukoilem byla pro rok 2002 přijata nová jezdecká sestava: Tomáš Enge a Björn Wirdheim, kteří nahradili Manninga a Maslova. Tým získal pět vítězství (čtyři pro Engeho, jedno pro Wirdheima) a Enge získal v tomto roce titul, ale po neúspěšném dopingovém testu byl odsunut na třetí místo, čímž předal titul Sébastienu Bourdaisovi. Arden vyhrál týmový šampionát.
Wirdheim zůstal i v roce 2003, Engeho nahradil Townsend Bell. Björn Wirdheim získal titul s náskokem 35 bodů na druhého Ricarda Sperafica. Arden si udržel mistrovský titul v týmech.
Závěrečnou sezónu F3000 2004 ovládl vedoucí jezdec týmu Arden Vitantonio Liuzzi; podpora Roberta Doornbose pomohla s velkým náskokem získat titul mistra jezdců i konstruktérů. Tým v tomto roce vyhrál osm z deseti kol šampionátu, Liuzzi sedm a Doornbos jedno. Liuzziho přivedl do týmu jeho manažer Helmut Marko a sponzoroval ho Red Bull. V té době Horner založil svůj tým Arden International v areálu Prodrive v Banbury, než jej přestěhoval do nedalekého bývalého areálu 22 Motorsport.
V té době Horner hledal příležitost, jak se přesunout do formule jedna. Poté, co jednání s Eddiem Jordanem o koupi Jordan Grand Prix ztroskotala na neshodách ohledně nákladů, koupila v listopadu 2004 rakouská společnost Red Bull, vyrábějící energetické nápoje, tým Jaguar F1, který se stal Red Bull Racing. V lednu 2005 byl Horner jmenován do čela týmu a stal se v té době nejmladším ředitelem týmu. Přestože byl jmenován pouhých osm týdnů před úvodní Velkou cenou Austrálie, tým pod jeho vedením dobře odstartoval: jezdci David Coulthard a Christian Klien skončili v Austrálii čtvrtý a sedmý a získali pro tým celkem 34 bodů oproti devíti, které získal Jaguar v předchozím roce. Hrál také klíčovou roli při získávání Adriana Neweyho, který byl v listopadu 2005 oznámen jako technický ředitel týmu.
Rok 2006 byl přechodný: v době, kdy Newey v únoru 2006 nastoupil do Red Bullu, byl již vůz pro tento rok (RB2) navržen a tým přešel z motorů Cosworth na zákaznické motory Ferrari, které se přehřívaly a byly nespolehlivé. Tým však získal své první pódiové umístění na Velké ceně Monaka, kde Horner na oslavu skočil do bazénu jen v pláštěnce Supermana.
V roce 2007 přišel RB3, první vůz navržený Neweyem, a příchod Marka Webbera a motorů Renault, tým však nadále trpěl problémy se spolehlivostí, vůz 14krát odstoupil a získal jediné pódium, zatímco tým se v následujícím roce propadl na sedmé místo v šampionátu konstruktérů.
Tým skončil v roce 2009 v šampionátu konstruktérů na skvělém druhém místě, přičemž jezdci Sebastian Vettel a Mark Webber obsadili v závodě o titul mezi jezdci druhé, resp. čtvrté místo a získali mezi sebou šest vítězství. V roce 2010 tým vyhrál svůj první šampionát konstruktérů s jedním závodem k dobru a Sebastian Vettel získal v posledním závodě sezóny titul mistra světa jezdců, čímž se stal nejmladším mistrem světa. Ve svých 36 letech se Horner stal nejmladším šéfem týmu, který vyhrál šampionát konstruktérů Formule 1. V roce 2011 tým vyhrál svůj druhý šampionát konstruktérů tři závody před koncem a Sebastian Vettel se stal nejmladším dvojnásobným mistrem světa. V roce 2012 tým vyhrál svůj třetí šampionát konstruktérů s jedním závodem k dobru. Sebastian Vettel se stal nejmladším trojnásobným mistrem světa. V roce 2013 získal tým Red Bull Racing počtvrté za sebou titul mistra světa konstruktérů F1, když Sebastian Vettel získal svůj čtvrtý titul mistra světa jezdců.