Fear creates an Allee effect: experimental evidence from seasonal populations

Úvod

Vzhledem k tomu, že mnoho populací vykazuje silnou negativní závislost na hustotě, je vymírání zvířat poněkud paradoxní, protože jedinci z populací v depresi by měli mít vysokou fitness. Alleeho efekty neboli pozitivní závislost na hustotě jsou jevy, které vedou k pozitivním vztahům mezi hustotou populace a fitness jedinců, a proto mohou hrát důležitou roli při dohánění populací malých živočichů k vymírání . Klasické příklady Alleeho efektů se zaměřují na vnitřní omezení při malé velikosti populace, jako je inbreedingová deprese a genetické úzké hrdlo, demografická stochasticita, environmentální podmíněnost stanoviště, kooperativní hledání potravy a omezení páření . Ačkoli se predátoři často podílejí na vymírání živočichů, úloha predace při vzniku Alleeho efektů může být omezená, protože velikost populace (tj. početní odezva) specializovaných predátorů by měla klesat s poklesem velikosti populace kořisti, zatímco generalističtí predátoři si mohou vytvořit alternativní vyhledávací obrazy a přejít na jinou kořist, přičemž oba jevy vedou k negativní závislosti na hustotě kořisti . Výjimky se často týkají specifických podmínek, jako jsou sociální savci nebo funkční reakce typu II v nestrukturovaných biotopech .

Zatímco učebnicová shrnutí vlivu predace se zaměřují na přímou konzumaci kořisti predátory, přibývá důkazů, že strach z predátorů může být stejně důležitý jako přímá konzumace. Když se zvířata bojí predátorů, často tráví více času ostražitostí, méně času hledáním potravy a méně času na kvalitnějších, ale rizikovějších stanovištích . Takové behaviorální reakce na strach mohou vést k fyziologickým změnám souvisejícím se stresem a mít negativní dopad na tělesnou kondici , což pak může ovlivnit reprodukční úspěch i přežití , případně ovlivnit dlouhodobou populační dynamiku , a dokonce i funkci ekosystému . Dopady strachu mohou být také transgenerační v důsledku mateřských účinků ovlivňujících vývoj potomků . V průměru mnoha studií může být totiž účinek strachu na úrovni populace na kondici kořisti rovnocenný účinku přímé konzumace predátora .

Strach z predátorů by mohl zesílit Alleeho efekt, protože jedinci jsou s klesající hustotou ostražitější. Terénní studie sociálních savců ukázaly, že ostražitost jednotlivců se zvyšuje s klesající velikostí skupiny a že menší skupiny častěji vymírají v důsledku predace . Takový účinek však nemusí být omezen na sociální savce, pokud strach kompenzuje negativní závislost na hustotě. Například pokud nižší hustota vede k menšímu počtu sociálních interakcí, pak se ostražitost vyplývající ze strachu z predátorů může stát důležitější, protože vede k faktickému snížení hustoty s ohledem na sociální interakce. Strach by tak mohl vytvářet Alleeho efekt, který zvyšuje riziko vymírání a také potenciálně destabilizuje dynamiku tím, že snižuje schopnost populací obnovovat se prostřednictvím negativních procesů závislých na hustotě.

Pro experimentální zkoumání vlivu hustoty na reakci na strach jsme vystavili drozofily pachu mantidového predátora buď v simulovaném období rozmnožování, simulovaném období mimo rozmnožování, nebo v žádném z těchto období, a poté jsme zkoumali plodnost a tělesnou hmotnost potomků při čtyřech různých hustotách. Reakce na strach jsou obvykle multimodální a účinek strachu z mantidy je pravděpodobně způsoben kombinací vibrací a pachu mantidy a pachu mrtvých mušek vyprázdněných mantidou. Již dříve jsme prokázali, že vystavení drozofil predátorovi v podobě mantidy v období mimo rozmnožování snižuje plodnost v následujícím období rozmnožování a že vystavení mantidě v období rozmnožování způsobuje rychlejší vývoj potomků a jejich nižší hmotnost v dospělosti, pravděpodobně proto, že stresované matky ovlivňují vývoj potomků . Vliv strachu v období mimo rozmnožování se tedy přenesl na plodnost v následujícím období rozmnožování a vliv strachu během vývoje se přenesl na tělesnou hmotnost dospělců. Abychom pochopili vliv hustoty na reakce strachu, zkoumali jsme dva konečné body, na které upozornila naše předchozí studie: plodnost a tělesnou hmotnost potomků. Předpokládali jsme, že přenesený účinek reakce strachu na plodnost i tělesnou hmotnost potomků bude vyšší u menších populací, protože jedinci tráví více času ostražitostí. Vzhledem k tomu, že populační parametry naší studované populace byly již dříve podrobně kvantifikovány , modelovali jsme poté dopad těchto efektů na stabilitu a perzistenci populace.

Materiál a metody

Mnoho živočichů má ve svém ročním cyklu odlišné fáze (roční období), které odpovídají proměnlivosti prostředí, především dostupnosti potravy. Zde uvažujeme systém se dvěma sezónami definovanými tím, zda se živočich rozmnožuje, nebo nerozmnožuje (; viz elektronický doplňkový materiál, Podrobné metody, obrázek S1), ačkoli principy lze rozšířit na složitější sezónnost. Náš systém napodobuje několik klíčových prvků sezónnosti v přírodě: (i) období rozmnožování je kratší než období mimo rozmnožování; (ii) mouchy nejsou v období mimo rozmnožování při většině hustot potravně omezeny, ale samice nemají žádný zdroj bílkovin a žádné médium pro kladení, a proto nekladou vajíčka; a (iii) plodnost během období rozmnožování s časem klesá, protože pozdě nakladená vajíčka mají nízké přežití .

Jako predátory jsme použili čínské kudlanky Tenodera aridifolia sinensis (dále jen „kudlanky“). Předchozí práce ukázaly, že kudlanky mohou v přírodě vyvolávat silné reakce strachu, přičemž býložravá kořist emigruje z oblastí, kam jsou kudlanky vysazovány . Testovali jsme drozofily s jednotlivými mantidami prvního instaru, které se před zahájením pokusu celý život živily dospělými drozofilami. Abychom kontrolovali věk a tělesnou hmotnost, použili jsme pouze jednotlivé dospělé drozofily staré 1 až 3 dny od rodičů chovaných v nízké hustotě. Pro získání těchto potomků jsme vybrali samce a samice a umístili 16 jedinců (poměr pohlaví 50 : 50) do oddělených lahviček s čerstvou potravou na 24 h. Použili jsme pouze jedince, kteří se objevili mezi 10. a 12. dnem po snesení. Poté jsme tyto potomky spojili a náhodně rozdělili stejný poměr samců a samic do jedné ze tří „predátorských“ skupin: „kontrola“ bez kapustňáků, „nehnízdící kapustňák“ s kapustňáky přítomnými, ale neviditelnými v období mimo rozmnožování a „hnízdící kapustňák“ s kapustňákovým pachem impregnovaným po dobu 24 h před měřením. Pro každé ošetření „predátorem“ jsme měli čtyři ošetření „hustoty“ (n = 15 opakování u každé hustoty a ošetření „predátorem“): 4, 16, 80 a 160 jedinců (poměr pohlaví 50 : 50).

Všechna ošetření začínala na začátku nerozmnožovacího období a končila na konci rozmnožovacího období, které jsme označili jako den 0.

Všechna ošetření začala na začátku rozmnožovacího období a skončila na konci rozmnožovacího období. Po 4 dnech v nerozmnožovacím období jsme přeživší jedince přesunuli do rozmnožovacího období, ale kontrolovali jsme hustotu (aby byla stejná hustota v rozmnožovacím i nerozmnožovacím období, i když někteří jedinci během nerozmnožovacího období uhynuli), a to tak, že jsme na konci nerozmnožovacího období spojili všechny přeživší jedince z každého ošetření a poté jsme do každé rozmnožovací lahvičky umístili stejnou hustotu much (poměr pohlaví 50 : 50), jaká byla přítomna v nerozmnožovacím období (n = 9-14 opakování při každé hustotě a ošetření „predátor“ během rozmnožovacího období).

Pro zkoumání vlivu ošetření „predátorem“ a hustoty na reprodukční produkci jsme počítali celkový počet vylíhnutých potomků, který jsme označili jako „plodnost“. Vzhledem k tomu, že se líhne více než 90 % vajec, je počet vylíhnutých potomků velmi podobný a vysoce koreluje s počtem nakladených vajec . Měřili jsme také „hmotnost samičích potomků“, což byla průměrná hmotnost samičích potomků v den, kdy se objevily mladé mušky.

(a) Populační model

Pro zkoumání důsledků strachu na úrovni populace jsme použili dvousezónní populační model, který zkonstruovali a ověřili Betini et al. na stejných liniích mušek, které jsme použili v této studii. Tento model popisuje reakce na úrovni populace v rámci našeho sezónního experimentálního systému prostřednictvím bi-sezónního Rickerova modelu. Velikost populace na konci období rozmnožování, Xt, pro generaci t je dána vztahem

a velikost populace na konci období mimo rozmnožování, Yt, je dána vztahem:

kde rmax je maximální vlastní rychlost růstu v období rozmnožování, c koeficient vyjadřující efekt přenosu spojený s hustotou chovu, Kb únosnost v období rozmnožování, rnb vlastní rychlost růstu v období mimo rozmnožování a Knb únosnost v období mimo rozmnožování. Při konstrukci modelu jsme předpokládali, že vliv snížené plodnosti spojené se strachem v mimohnízdním období způsobí úměrné zvýšení c a snížení rmax (snížení velikosti potomstva; ), zatímco vliv zkrácené doby vývoje spojené se strachem v hnízdním období znamená úměrné snížení rmax (snížení velikosti potomstva; ).

Předkládáme výsledky 10 000 simulací s náhodným šumem násobeným stejnými populačními modely (poměr pohlaví 50 : 50) v období rozmnožování i mimo rozmnožování (2σ = ±80 %, ale s omezením přežití v období mimo rozmnožování tak, aby nebylo větší než 1), takže velikost populace na konci období mimo rozmnožování i v období rozmnožování měla stochastickou složku. Pokud početnost populace klesla pod jednoho jedince, byla populace považována za vyhynulou.

(b) Statistická analýza

Pro porovnání plodnosti a doby vývoje mezi „predátorskými“ úpravami, hustotami a jejich interakcemi jsme použili obecné lineární modely. Všechny analýzy byly provedeny v programu R. v. 3.2.0 se statistickou významností nastavenou na α = 0,05.

Výsledky

Fekundance se lišila v závislosti na ošetření „predátorem“ (obecný lineární model: F2,139 = 7,6, p = 0,0005), hustotě (F1,139 = 344, p < 0,00001) a interakci mezi ošetřením „predátorem“ a hustotou (F2,139 = 3,85, p = 0,02). Plodnost tedy klesala s hustotou a byla nižší v případě ošetření nehnízdícími kudlankami, ale vliv ošetření nehnízdícími kudlankami byl patrný pouze při nízkých hustotách (obr. 1). Tělesná hmotnost potomstva samic se lišila v závislosti na ošetření „predátorem“ (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), hustotě (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) a interakci mezi ošetřením „predátorem“ a hustotou (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Tělesná hmotnost samičích potomků tedy klesala s hustotou a byla nižší v obou experimentálních ošetřeních „predátorem“, ale vliv obou ošetření „predátorem“ byl patrný pouze při nízkých hustotách (obr. 1). U obou znaků byl přítomen relativní Alleeho efekt, přičemž vliv strachu byl větší při nízkých hustotách a úroveň znaků klesala nebo zůstávala stabilní při nízkých hustotách ve srovnání se středními hustotami.

Populační modely zahrnující vliv strachu byly méně stabilní než modely, které strach nezahrnovaly (obr. 2). Konkrétně se sezónní populace staly nestabilními při vnitřní rychlosti růstu přibližně 3,6, když byl do modelu zahrnut strach, ve srovnání s 4,2, když strach zahrnut nebyl. Naproti tomu sezónní populace bez efektu přenosu nebo strachu se staly nestabilními při vnitřní rychlosti růstu 3,2. Pravděpodobnost vymření se snižovala s nosnou kapacitou a počáteční velikostí populace (obr. 3). Pravděpodobnost vymření při nízké nosné kapacitě a počáteční velikosti populace byla vyšší u populací se strachem než bez strachu (obr. 3). Pravděpodobnost vymření pro počáteční velikost populace 4 a nosnou kapacitu 10 byla přibližně 48 % u populací se strachem a přibližně 33 % bez strachu. Naproti tomu pravděpodobnost vymření pro počáteční velikost populace 20 a nosnou kapacitu 60 byla přibližně 0,15 % se strachem a přibližně 0,02 % bez strachu. Ačkoli tedy absolutní rozdíl v pravděpodobnosti vymírání se strachem byl nejvyšší při nízké počáteční velikosti populace a nosné kapacitě, relativní rozdíl byl nejvyšší při vyšší počáteční velikosti populace a nosné kapacitě (obr. 3b).

Diskuse

Jak jsme předpokládali, vliv strachu na plodnost a růst potomstva byl nejvýraznější při nízkých hustotách. Při nízkých hustotách, jak se již dříve ukázalo , pach mantidy v období mimo rozmnožování způsobil, že samičky mušek se rozmnožovaly ve špatné kondici a kladly méně vajíček, z nichž vyrostly menší mušky, zatímco pach mantidy v období rozmnožování způsobil, že samičky mušek kladly vajíčka, z nichž se vyvinuly menší mušky. Při vysoké hustotě mouchy zřejmě nepocítily vliv strachu buď proto, že mouchy již byly v maximální míře stresu, nebo proto, že trávily méně času ostražitostí v přítomnosti mnoha konspecifických jedinců. Bez ohledu na proximátní mechanismus strach částečně kompenzoval účinek negativní závislosti na hustotě a vytvářel demografický Alleeho efekt.

Náš experimentální systém jasně prokázal Alleeho efekt podobný těm, které se uvádějí v terénních studiích sociálních savců. Například přežití jehňat u ovcí tlustorohých (Ovis canadensis) pozitivně koreluje s hustotou populace, protože větší stáda mohou lépe chránit své potomstvo, ale mezi hustotou populace a růstem není žádný celkový vztah kvůli dalším matoucím proměnným v přírodě. Mortalita je vyšší u malých skupin surikat (Suricata suricatta) než u velkých skupin, ale pouze v oblastech s vysokou mírou predace, a v těchto oblastech všechny malé skupiny surikat nakonec vyhynou . Podobně byly v terénních studiích doloženy Alleeho efekty spojené s funkčními reakcemi typu II . Například predátoři přemáhají obranu malých ptačích kolonií , malé populace původních živočichů jsou likvidovány generalistickými, zavlečenými predátory a populace ryb se snižují, protože komerční rybolov soustřeďuje své zdroje na zmenšující se populace . A konečně komplexní interakce mezi více druhy kořisti vedly k Alleeho efektu u karibu . Naše studie rozšiřuje tyto dřívější studie a poskytuje jasný experimentální důkaz, že predátoři mohou vytvářet Alleeho efekty nad rámec dříve předpokládaných úzkých situací zahrnujících predaci typu II v nestrukturovaných biotopech nebo u sociálních savců .

Další studie prokázaly Alleeho efekty u drozofily založené spíše na faktorech vlastních populaci než na vlivu predátorů . Při nízké velikosti populace se snižuje hladina agregačního feromonu, a tedy i míra ovipozice samicemi . Následná nižší hustota larev není schopna zmírnit růst hub, což vede ke sníženému přežívání larev . Naše práce rozšiřuje tyto myšlenky na systémy, které zahrnují predátory a sezónnost.

Strach má tendenci destabilizovat populace tím, že snižuje schopnost malých populací obnovit se prostřednictvím negativní závislosti na hustotě. Pravděpodobnost vymření byla skutečně vyšší u populací v přítomnosti strachu než bez strachu. Naproti tomu efekty přenosu zprostředkované hustotou, které byly zaznamenány u stejné experimentální sezónní populace použité v této studii, měly tendenci stabilizovat populace . Dalo by se tedy očekávat, že strach zvýší stabilitu populace v důsledku zesíleného efektu přenosu z nerozmnožování do rozmnožování a z matky na potomstvo. Ve skutečnosti byla i v případě strachu stabilita populace vyšší s účinky přenosu než bez těchto účinků. Protože však tyto účinky byly výrazné pouze při nízkých hustotách, což vedlo k nižší plodnosti a růstu populace, čistým účinkem strachu byla destabilizace populací.

Naše práce může mít přímé praktické důsledky. Invazní členovci – generalističtí predátoři, jako jsou kudlanky čínské, narušili mnoho ekosystémů po celém světě, ačkoli jejich účinky jsou často obtížně předvídatelné . Arthropodní generalističtí predátoři totiž často uplatňují silnou kontrolu shora dolů na populace kořisti, především prostřednictvím strachu spíše než přímé predace, a často vedou k trofickým kaskádám . Je známo, že mantidy zvyšují strach v populacích kořisti, což vede k jejich emigraci z oblastí s vysokou hustotou mantid , a naše práce naznačuje, že kořistní druhy s nejnižší hustotou mohou být ovlivněny nejvíce. Předpokládáme, že destabilizační a Alleeho efekty spojené se strachem z těchto predátorů mohou být jedním z důvodů, proč jsou jejich dopady nepředvídatelné. Ačkoli naše mantidy požíraly pouze drozofily, protože jsme udržovali konstantní hustotu mantid, místo abychom prezentovali početní odezvu typickou pro specializovaného predátora, mohou být naše výsledky typičtější pro generalistického predátora, jehož početnost je udržována na vysoké úrovni díky alternativní kořisti, i když jeden druh kořisti klesá.

Pravděpodobnost vymření byla v našich sezónních experimentech nejvyšší pro malou počáteční velikost populace a malou nosnou kapacitu, což není překvapivé, vzhledem k tomu, že k mnoha vymřením v minulosti došlo, když byla velikost populace snížena (např. nadměrným lovem) nebo nosná kapacita byla ze své podstaty nízká (např. ostrovní druhy) . Jasně ukazujeme, že snížení únosné kapacity (např. ztráta stanoviště) může způsobit, že populace jsou zranitelné vůči stochastickým událostem (např. klimatické proměnlivosti), které snižují velikost populace, ale že tyto účinky se zhoršují v přítomnosti strachu. Zajímavé je, že relativní vliv strachu byl největší u relativně větších populačních velikostí a nosných kapacit, protože strach snižoval schopnost závislosti na hustotě zachránit tyto populace při haváriích (obr. 3). Strach jako takový je dalším příkladem vícenásobných, pravděpodobně vzájemně se ovlivňujících Alleeho efektů, které komplikují řízení populací .

Predátoři způsobili vymírání mnoha volně žijících zvířat a Alleeho efekty spojené se strachem mohly hrát v těchto vymíráních určitou roli . Zejména je známo, že strach je spojen s úbytkem populací v mnoha volně žijících systémech. Například zvyšující se populace dravých ptáků vedly k poklesu populací vodních ptáků především tím, že vodní ptáci zkrátili čas strávený hledáním potravy nebo hromadně opouštěli svá mláďata, která pak sežrali jiní ptáci . Předpokládáme, že takové účinky strachu mohou být výraznější s klesající velikostí populace, jak to pozoroval Gilchrist , což vede ke snížené odolnosti malých populací a zvýšené pravděpodobnosti vyhynutí.

Dostupnost údajů

Údaje jsou uvedeny v elektronickém doplňkovém materiálu.

Příspěvky autorů

K.H.E. napsal rukopis, provedl experimenty a provedl analýzu s pomocí G.G.S.B. a D.R.N. D.R.N. dohlížel na práci a navrhl studii společně s K.H.E. Všichni autoři dali konečný souhlas k publikaci.

Konkurenční zájmy

Prohlašujeme, že nemáme žádné konkurenční zájmy.

Financování

D.R.N. byl financován z Discovery Grantu od Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada (NSERC) a Research Chair od University of Guelph. K.H.E. získal postdoktorandské stipendium od NSERC.

Poznámky

Elektronický doplňkový materiál je k dispozici online na adrese https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.

.