Fear creates an Allee effect: experimental evidence from seasonal populations｜ Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences

Introduction

多くの集団が強い負の密度依存を示すことを考えると，落ち込んだ集団から得られる個体は高い適応度を持つはずなので動物の絶滅はやや逆説的である．アリー効果（正の密度依存性）は、集団密度と個体の適応度の間に正の関係をもたらす現象であり、したがって小動物集団を絶滅に追いやる上で重要な役割を果たす可能性がある。近親交配抑制や遺伝的ボトルネック、人口動態の確率性、生息地の環境条件、協調的採餌、交尾制限など、小集団サイズにおける内在的制限に焦点を当てたアレ-効果の古典的事例がある。動物の絶滅には捕食者が関与することが多いが、獲物の個体数が減少すると専門家捕食者の個体数（すなわち数的反応）は減少するはずであり、一般家捕食者は代替探索イメージを開発し他の獲物に切り替える可能性があり、どちらの現象も獲物の負の密度依存につながるため、捕食がアレー効果を生み出す役割は限定的であると考えられる …。

捕食の影響に関する教科書のまとめでは、捕食者による獲物の直接消費に焦点が当てられているが、捕食者に対する恐怖が直接消費と同じくらい重要である可能性があるという証拠が増えてきている。動物が捕食者を恐れると、警戒する時間が増え、採餌の時間が減り、餌の質は高いがリスクの高い生息地で過ごす時間が短くなることが多い。恐怖に対するこうした行動反応は、ストレスに関連した生理的変化を引き起こし、体調に悪影響を及ぼす可能性がある。その結果、繁殖成功率と生存率の両方に影響を与え、最終的には長期的な個体群動態、さらには生態系機能にも影響を及ぼす可能性がある。恐怖の影響はまた、母親の影響によって子孫の発達に影響を与えるため、世代を超えて続く可能性がある。実際，多くの研究を平均すると，被食者の適応度に対する恐怖の集団レベルの効果は，捕食者を直接消費する効果と同等になる可能性がある。

密度が低下すると個体の警戒心が強まるため，捕食者に対する恐怖は近接効果を高める可能性がある。社会性哺乳類の野外研究では，集団のサイズが小さくなると個体の警戒心が高まり，小さな集団は捕食によって絶滅する可能性が高くなることが示されている。しかし、恐怖が負の密度依存性を補うのであれば、このような効果は社会性哺乳類に限ったことではないかもしれない。例えば、密度の低下によって社会的相互作用が減少する場合、捕食者に対する恐怖から生じる警戒心がより重要になり、社会的相互作用に関して事実上の密度低下が生じる可能性がある。

恐怖反応に対する密度の効果を実験的に調べるために、繁殖期を模擬したもの、非繁殖期を模擬したもの、あるいはどちらでもないもののいずれかにショウジョウバエをカマキリ捕食者の匂いに暴露し、4種類の密度で繁殖力と子孫の体量を調査した。恐怖反応は一般にマルチモーダルであり、カマキリによる恐怖の効果は、カマキリの振動と匂い、カマキリが排泄したハエの死骸の匂いの組み合わせによるものと考えられる。我々は以前、ショウジョウバエを非繁殖期にカマキリ捕食者にさらすと翌繁殖期の繁殖力が低下すること、繁殖期にカマキリにさらすと成虫の発育が早くなり体重が減ることを示したが、これはストレスを受けた母親が子孫の成長に影響したからだと考えられる。このように、非繁殖期の恐怖の影響は翌繁殖期の繁殖力に影響を与え、発育期の恐怖の影響は成体体重に影響を与えることがわかった。恐怖反応に対する密度の影響を理解するために、我々は前回の研究で注目した2つのエンドポイント、すなわち繁殖力と子孫の体格を調べた。我々は、個体が警戒に費やす時間が長いため、恐怖が繁殖力と子孫の体格の両方に及ぼす繰越効果反応は、個体数が少ないほど高くなると予想した。

材料と方法

多くの動物は、環境変動、主に餌の入手可能性に対応する年周期の明確な段階（季節）を持っている。ここでは、動物が繁殖するかしないかで定義される2つの季節を持つシステムを考えるが（電子補足資料、詳細方法、図S1参照）、原理はより複雑な季節性に拡張することができる。本システムは、野生における季節性のいくつかの重要な要素を模倣している。 (i) 繁殖期は非繁殖期より短い、(ii) ハエはほとんどの密度において非繁殖期には食物が制限されないが、雌はタンパク質源も産卵媒体もないため産卵しない、(iii) 遅く産卵した卵は生存率が低いため繁殖期には時間とともに繁殖率が減少する。カマキリは野生で強い恐怖反応を引き起こし、カマキリが導入された地域から草食性の獲物が移住することが以前の研究で示されている。我々は、実験開始前に成虫のショウジョウバエをずっと食べていた1齢のカマキリをショウジョウバエに与えた実験を行った。年齢と体格をコントロールするために、低密度に繁殖させた親から生まれた生後1日から3日の成虫の個体のみを使用した。これらの子孫を得るために、雄と雌を選別し、16個体（性比50：50）を新鮮な餌を入れた別々のバイアルに24時間置いた。その後、これらの子ガメを組み合わせ、同じ比率のオスとメスを3つの「捕食者」処理のいずれかにランダムにグループ化した。カマキリ無しの「コントロール」、カマキリはいるが非繁殖期には見えない「非繁殖カマキリ」、測定前に24時間カマキリの匂いを付けた「繁殖カマキリ」である。各「捕食者」処理について、4つの「密度」処理（各密度および「捕食者」処理でn = 15反復）を行った：4、16、80、160個体（50 : 50性比）

すべての処理は非繁殖期の開始時に始まり、繁殖期の終了時、これを0日目とラベル付けを行った。非繁殖期の4日後、生存者を繁殖期に移したが、非繁殖期終了時に各処理からの生存者をすべて組み合わせることで密度を制御し（非繁殖期に死んだ個体があっても、繁殖期と非繁殖期で同じ密度となるように）、各繁殖バイアルに非繁殖期に存在したのと同じ密度のハエ（50 : 50性比）を入れた（n = 9-14 replicates at each density and ‘predator’ treatment during the breeding season)．

繁殖出力に対する「捕食者」処理と密度の影響を調べるために、我々は「繁殖力」と呼ぶ、出現した子供の総数を数えた。 90%以上の卵が孵化することを考えると、出現した子供の数は産卵数と非常によく似ており、高い相関がある。

(a) 集団モデル

恐怖の集団レベルでの影響を探るため、本研究で用いたのと同じ系統のハエについてBetiniらが構築・検証した二季型集団モデルを使用した。このモデルは、二季型リッカーモデルにより、我々の季節実験システム内の集団レベルの反応を記述する。世代tの繁殖期終了時の集団サイズXtは

で、非繁殖期終了時の集団サイズYtは次式で与えられる。

ここで、rmaxは繁殖期の最大固有成長率、cは繁殖密度に関連する持ち越し効果を表す係数、Kbは繁殖期の環境容量、rnbは非繁殖期の固有成長率、Knbは非繁殖期の環境容量とする。モデルを構築するために、非繁殖期の恐怖に伴う繁殖力低下の効果はcの増加とrmaxの減少（子孫サイズの減少；）に比例し、繁殖期の恐怖に伴う発育時間短縮の効果はrmaxの減少（子孫サイズの減少；）に比例すると仮定した。

繁殖期と非繁殖期（2σ=±80%、ただし非繁殖期の生存率は1より大きくならないように制約）に同じ個体群モデル（性比50 : 50）にランダムノイズを乗じ、非繁殖期と繁殖期終了時の人口サイズが確率的要素を持つように1万回シミュレーションした結果を提示する。 2393>

(b) 統計解析

「捕食者」処理、密度およびそれらの相互作用間で繁殖力と発育時間を比較するために、一般線形モデルを使用した。すべての解析はR.v.3.2.0で行い、統計的有意性はα=0.05とした。

結果

繁殖力は「捕食者」処理（general linear model: F2,139 = 7.6, p = 0.0005）、密度（F1,139 = 344, p < 0.00001 ）および「捕食者」処理と密度との相互作用（F2,139 = 3.85, p = 0.02）によって変動があった。このように、繁殖力は密度とともに低下し、非繁殖カマキリ処理で低くなったが、非繁殖カマキリ処理の効果は低密度でしか現れなかった（図1）。雌の子実体量は「捕食者」処理 (F2,139 = 7.51, p = 0.0008) 、密度 (F1,139 = 31.4, p < 0.00001) および「捕食者」処理と密度の相互作用 (F2,139 = 5.58, p = 0.005) で変化した。このように、雌の子実体量は密度とともに減少し、両方の実験的「捕食者」処理で低くなったが、両方の「捕食者」処理の効果は低密度のときのみ明らかであった（図1）。どちらの形質にも相対的なアリー効果が見られ、恐怖の影響は低密度で大きく、形質レベルは中程度の密度に比べて低密度では低下するか安定したままであった。

図1.

図1. (a)一人当たりの繁殖力および(b)雌の子実体数の繁殖密度（雄と雌の総個体数）の関数として、カマキリ香なし（コントロール、赤）、繁殖期のカマキリ香（グレー）または非繁殖期（黒）の処理後の結果。同じ文字が使われている処理は、統計的に互いに差がない。 (オンライン版はカラー)

恐怖の効果を取り入れた個体群モデルは、恐怖を取り入れないモデルより安定性が低かった(図2)。具体的には、恐怖を取り入れない場合の固有成長率4.2に対して、恐怖をモデルに取り入れた場合は約3.6で季節性集団は不安定になった。一方、持ち越し効果も恐怖もない季節性集団は、3.2%の固有成長率で不安定になることがわかった。絶滅の確率は、環境収容力と初期個体数によって減少した（図3）。低い環境容量と初期個体数における絶滅確率は、恐怖を持つ個体群の方が持たない個体群よりも高かった（図3）。初期集団サイズが4で環境収容力が10の場合の絶滅確率は、恐怖心がある場合は約48%、恐怖心がない場合は約33%であった。一方、初期集団サイズが20で環境収容力が60の場合の絶滅確率は、恐怖心がある場合は約0.15％、恐怖心がない場合は約0.02％であった。このように、恐怖を伴う絶滅確率の絶対的な差は初期人口サイズと環境収容力が低いときに最も大きかったが、相対的な差は初期人口サイズと環境収容力が高いときに最も大きかった（図3b）

図3. 各初期集団サイズから始めて10世代以内に絶滅するモデル集団の割合と与えられた環境容量について，（a）捕食者の非消費的効果なし，（b）捕食者の非消費的効果ありで示した。 (c) 10世代以内に絶滅する個体群の割合の、捕食者の非消費的効果がない場合の割合に対する、捕食者の非消費的効果がある場合の割合。 (オンライン版はカラー)

考察

予想通り、恐怖による繁殖力と子孫の成長への影響は低密度で最も顕著であった。低密度では、以前示したように、非繁殖期にカマキリの香りを嗅ぐと、メスのハエの繁殖状態が悪くなり、産卵数が減り、小さなハエに成長した。一方、繁殖期にカマキリの香りを嗅ぐと、メスのハエが産卵し、より小さなハエに発達した。高密度の環境では、ハエはすでに最大レベルのストレスを受けているか、あるいは多くの共産生物の存在下で警戒する時間が短いため、恐怖の影響を受けなかったようである。その結果、恐怖は負の密度依存性の影響を部分的に補い、人口学的なアリー効果を生み出した。例えば、オオツノヒツジ（Ovis canadensis）の子羊の生存率は、より大きな群れがよりよく子孫を保護できるため、人口密度と正の相関があるが、野生では他の交絡変数があるため、人口密度と成長の間に全体的な関係はない。スリカタ（Suricata suricatta）の小集団は大集団よりも死亡率が高いが、それは捕食の多い地域のみで、そのような地域ではすべての小スリカタ集団は最終的に絶滅する。同様に、野外調査でもタイプIIの機能的反応に関連したアリー効果が記録されている。例えば、小さな鳥のコロニーでは捕食者が防御を圧倒し、小さな在来動物の集団は一般的な移入捕食者によって排除され、商業漁業は減少する集団に資源を集中させるため、魚類資源は減少する。さらに、複数の餌生物の複雑な相互作用がカリブーのアレ-効果を引き起こしている。本研究では、これらの先行研究を拡張し、構造化されていない生息地や社会性哺乳類におけるタイプII捕食など、これまで想定されていた狭い状況を超えて、捕食者がアレー効果を生み出すことができるという明確な実験的証拠を提供する。

他の研究では、ショウジョウバエにおいて捕食者の効果ではなく、集団に固有の要素に基づいてアレー効果を示した。低個体数では、メスによる集合フェロモンレベル、ひいては産卵率が低下する。その結果、幼虫の密度が低下し、菌類の繁殖を抑制することができなくなり、幼虫の生存率が低下する。私たちの研究はこれらの考えを捕食者や季節性を含む系に拡張した。

恐怖は負の密度依存性によって小さな集団の回復能力を減少させ、集団を不安定にする傾向があった。実際、絶滅の確率は恐怖のある集団の方が恐怖のない集団よりも高かった。一方、本研究で用いたのと同じ季節性実験集団で報告されている密度を介したキャリーオーバー効果では、集団が安定化する傾向があった。したがって、恐怖があると、非繁殖から繁殖、母から子への持ち越し効果が高まるため、集団の安定性が増すと予想される。実際、恐怖がある場合でも、繰越効果がある場合の方が、繰越効果がない場合よりも個体群の安定性が高いことが確認された。しかし、それらの効果は低密度でしか顕著にならず、繁殖力や個体数の増加を低下させるため、恐怖の正味の効果は個体群を不安定にすることであった。

我々の研究は直接的な実用的意義を持つと考えられる。中国のカマキリのような外来節足動物の一般捕食者は、世界中の多くの生態系を混乱させているが、その影響を予測することは困難であることが多い。実際、節足動物の捕食者は、直接捕食するというよりも、主に恐怖を介して、被食者集団に対して強いトップダウン制御を行うことが多く、しばしば栄養カスケードを引き起こす。カマキリは被食者集団の恐怖心を高め、カマキリ密度の高い地域から移住させることが知られており、我々の研究は、密度が最も低い被食者種が最も影響を受ける可能性があることを示唆している。我々は、これらの捕食者に対する恐怖に関連した不安定化効果や近接効果が、その影響を予測できない理由の一つである可能性を示唆している。私たちのカマキリはショウジョウバエしか食べなかったが、専門家捕食者に典型的な数値反応を示すのではなく、カマキリ密度を一定に保ったため、この結果は、ある餌種が減少しても代替餌によって存在量を高く維持する一般家捕食者の典型であるかもしれない。

私たちの季節実験では、初期集団サイズが小さく、環境収容力が小さい場合に絶滅の可能性が最も高かったが、これは過去の多くの絶滅が集団サイズが減少した場合（例：乱獲）または環境収容力が本質的に低い場合（例：島の種）に起きていることを考えれば当然といえるだろう。我々は、環境収容力の低下（生息地の喪失など）は、個体群を確率的事象（気候変動など）に対して脆弱にし、個体群のサイズを減少させるが、その影響は恐怖が存在すると悪化することを明確に示している。興味深いことに、恐怖の相対的影響は、比較的大きな個体群サイズと環境収容力において最も大きく、これは恐怖が密度依存性によって、クラッシュ時にそれらの個体群を救出する能力を低下させるためであった（図3）。

捕食者は多くの野生動物の絶滅の原因となっており、恐怖に関連するアリー効果はそれらの絶滅に一役買っている可能性がある。特に、恐怖は多くの野生システムで個体数の減少に関連することが知られている。例えば、猛禽類の個体数が増加すると、水鳥は採餌時間を減らしたり、子供を捨てて他の鳥に食べられたりすることで、水鳥の個体数が減少している。このような恐怖効果は、Gilchristが観察したように、個体数が減少するとより顕著になり、小さな個体群の回復力が低下し、絶滅の可能性が高まることが示唆された。S.B.とD.R.N.はK.H.E.と共同で研究を監督し設計した。

競合利益

私たちは競合利益がないことを宣言する

資金

D.R.N. はカナダ自然科学工学研究会議（NSERC）からの発見助成とゲルフ大学からの研究椅子によって資金提供されました。

Acknowledgements

B. Felipe, R. Scarfone, L. Teeger, A. Van Natto and R. Wolachに感謝する。また、カマキリ-ハエシステムのセットアップを手伝ってくれたI. Dworkinに感謝する。

脚注

電子補足資料はhttps://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203でオンラインで入手できる。

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