Introduction
拡大する殺虫剤抵抗性とヒトおよび環境衛生への影響は、バイオコントロールへの昆虫病原性菌（EPF）の使用を奨励している（Inglis et al, 2001）。 熱帯環境は、節足動物の多くの寄生虫（Maheら、2017）を含む、印象的な微生物の生物多様性（Thompsonら、2017）を支えている。 しかし、熱帯および亜熱帯の農業生態系で商業的に利用可能なEPFは、圧倒的に2つの属に属している。 Beauveria と Metarhizium (Ascomycota: Hypocreales) (Faria and Wraight, 2007; Li et al., 2010; Kumar et al., 2018; Mascarin et al., 2019)である。 ここでは、昆虫病原体による節足動物害虫の防除に焦点を当てた文献を、特にこの2属に重点を置いてレビューする。
Metarhizium とBeauveriaは、著しい遺伝的多様性を示す汎地球規模の分布を持ち、広い昆虫宿主域と広大な生態的ニッチを持つ（Driverら、2000；RehnerとBuckley、2005；Zimmermann、2007）。 したがって、これらのEPFを用いた害虫防除の多くの側面は緯度勾配にまたがっており、これらについて一般的に考察する。 しかし、環境条件や種の構成は熱帯と温帯で大きく異なる可能性があるため、熱帯の研究に特化してこれらの要因を論じ、モデルシステムから得られる一般論を用いて現在の文献におけるギャップを埋め、さらなる研究を刺激する。 しかし、特定の真菌が生息する環境に適している場合、真菌の散布が接種放飼として機能し、EPFが土壌に残り、昆虫の発生を防ぐことができる可能性がある。 本論文では、害虫の発生を防ぐためにEPFを使用する際の参考として、昆虫病原性真菌のニッチ嗜好について述べる。 Beauveria bassianaとMetarhizium anisopliaeの2種に焦点を当てたが、それぞれはこれまで一緒に分類されていたより広範囲の種や菌株を表している可能性が高い。 したがって、これらの真菌種に関する引用論文の大半は、最近の分類学的改訂（例えば、Driverら、2000年；Bidochkaら、2001年；Inglisら、, 2019）。
Beauveria and Metarhizium
Entomopathogenic fungal species, B. bassiana and M. anisopliae are controlling a wide range of pests (Kassa et al., 2004; Castrillo et al., 2010; Migiro et al., 2010; Singha et al., 2010; Skinner et al., 2012; Akmal et al., 2013; Wraight et al., 2016)。 また、これらの菌は、様々な植物種や環境の葉面に生息し（Meyling and Eilenberg, 2006a; Garrido-Jurado et al.、2015）、土壌に腐生菌として生息し（Evans, 1982）、あるいはエンドファイト的に増殖する（Greenfield et al.） これらの真菌が攻撃する病原体宿主の明らかに広い分布と多様性、および宿主が稀な場合の環境における持続性は、多様な場所や条件にわたる統合的な害虫管理プログラムにおける潜在的価値を示唆している（Lacey et al,2015）。
植物上の真菌の増殖体の持続性と効果は、温度、湿気、日光、植物体の微生物活性によって直接影響を受ける（Jaronski, 2010）。 我々の知識の多くはin vitro研究によるものである（Farguesら，1997；LuzとFargues，1997；FarguesとLuz，2000；Deviら，2005；Shinら，2017）。 しかしながら、感染能、分生子の持続性、および実験室環境ではほとんど再現されない複雑な生物学的および生物学的相互作用などのプロセスに対する環境の影響により、in vitroデータを圃場条件に外挿できるかどうかは不明である（Keyserら、2017）（Inglisら、, 2001; Lacey et al., 2015）。
MetarhiziumとBeauveriaは、植物の根圏に容易に定着し、内生協同体を形成する（Vega et al., 2009; Behie et al., 2015）。 ボーベリア種は、カカオ（Posada and Vega, 2005）、バナナ（Akello et al, 2008）、コーヒー（Vega, 2008）など、いくつかの熱帯または亜熱帯の植物種と会合する。 内生植物のコロニー形成後、Metarhizium robertsiiは昆虫由来の窒素を植物に移行させることもできます（Behie et al.、2012年）。 BeauveriaとMetarhiziumは、農業における植物宿主の所属と生態系サービス（すなわち、植物における有益な共生と害虫個体群の制御）により、熱帯農業における生物農薬としての応用が有望視されている。 様々な農業生態系における生物農薬としての EPF の利用は、刺激的で持続可能な農場管理の機会を提供するが、昆虫病原体が最も効果を発揮するシナリオや環境を特定するには、固有真菌種の深い知識が不可欠である（Meyling and Eilenberg, 2007; Meyling et al, 2009; Perez-Gonzalez et al., 2014）。
Life in the Soil
Soil can act as a reservoir for fungal inoculates (Castrillo et al., 2010), dispersing above-ground by wind, rain-splash and insect activity, or via infection of soil-delling insects and radial hyphal growth (Meyling and Eilenberg, 2007).土壌は、菌類接種物のリザーバーとして機能する。 ハイポクレア菌の効力と持続性は、土壌の種類、水分レベル、微生物間の相互作用に影響される（Inglis et al.、2001）。 熱帯土壌は非常に高い有機物および微生物多様性を含む可能性があるが、それぞれの農業レベルは主に農場管理慣行に依存し（Moeskopsら、2010；Baiら、2018）、質感は温帯システムとの明確な区別なく熱帯土壌の間で大きく変化している（Pullaら、2016）。 したがって、EPFの持続性と効力に対する土壌物理特性の影響を記述した温帯の研究は、熱帯のシステムに直接適用できる可能性が高い。
有機物の多い土壌は、しばしば微生物であふれ、微生物間の拮抗的相互作用を潜在的に可能にする（Inglisら、1998; Pal and Gardener、2006）。 温帯での研究では、土壌中の微生物活性の上昇による拮抗作用が、B. bassiana (Studdert and Kaya, 1990; Kessler et al., 2003; Quesada-Moraga et al., 2007), B. brongniartii (Kessler et al., 2004) および M. anisopliae (Jabbour and Barbercheck, 2009) の抑制に寄与していることが分かった。 例えば、土壌水分が高いと拮抗菌の発生が促進されることから、土壌水分が直接または間接的に分生子生存率を低下させることが示唆された (Lingg and Donaldson, 1981; Jabbour and Barbercheck, 2009)。 しかし、温帯地域における他の研究では、土壌水分とEPFの発生との間にほとんどあるいは全く関係がないことが分かっており、サンプルの土壌水分レベルのばらつきや酸素欠乏に起因する可能性があるとして、これに反論している (Griffin, 1963; Ali-Shtayeh et al., 2003; Kessler et al.)。 2003）。
感染時の土壌酸素レベルは、菌糸の成長、熱耐性、発芽、および昆虫に対する病原性を促進することができる（Garza-López et al., 2012; Miranda-Hernández et al., 2014; Garcia-Ortiz et al., 2015; García-Ortiz et al., 2018; Oliveira and Rangel, 2018）。 In vitroの研究では、通常の大気中の酸素レベル（21％O2）と比較した場合、濃縮酸素濃度（26および30％O2）と分生子の質の間に正の相関があることが明らかになった（Miranda-Hernándezら, 2014; Garcia-Ortiz ら, 2015; García-Ortiz ら, 2018）。 同様に、酸素欠乏レベルでは、分生子成長および病原性において同じコントラストが適用され、周囲酸素濃度下で減少する（Garza-Lópezら、2012；OliveiraおよびRangel、2018）。 低酸素条件下での発芽は、通常の大気レベルよりも低く（Garza-Lópezら、2012）、酸素条件が濃縮されるにつれて増加する（Miranda-Hernándezら、2014）。 したがって，菌糸の成長中に土壌を通気することで，最適な昆虫病原性真菌の発達と害虫駆除が促進される可能性がある。
土壌の質感は，真菌の伝播と保持に影響する。 粘土含有量の増加は昆虫病原性真菌の残留を促進するが，これはおそらく細孔径が小さいため，および／または分生子が粘土や有機粒子に吸着するためである（Ignoffoら，1977；Storey and Gardner，1988；Quesada-Moragaら，2007）。 しかし、粘土が多いと、土壌深層部への分生子侵入のための空隙率が低下し、潜在的な感染力が低下するため、宿主が別の宿主に出会うのを阻害することもある (Vänninen et al., 2000; Fuxa and Richter, 2004)。 したがって、土壌構造の機械的ろ過は、土壌に適用した場合の昆虫病原性真菌の持続性と有効性の主要な決定要因となり得る（Storey and Gardner, 1988）。 例えば、アカヒアリSolenopsis invictaに対するB. bassianaの効果は、湿潤な土壌に適用すると向上し、分生子の伝播と感染率が促進された（Fuxa and Richter, 2004）。
Niche Preference
The Habitat Selection Hypothesis
Biotic interactions may alter tropical EPF persistence (Jaronski, 2010), particularly The Metarhizium species for habitat selection hypothesis suggests this is a key difference between temperate and tropical region (Bidochka et al..), 2002). Bidochka and Small (2005) は、Metarhizium の遺伝子型は温帯および極域の生息地の種類と関連しており、（亜）熱帯地域では特定の宿主昆虫と関連している可能性が高いことを示唆した。 また、M. anisopliaeは東南アジアに起源を持つが、現在は隠蔽種の集合体であり、その多くは大きな地理的障壁を越えていることが示唆された。 BeauveriaとMetarhiziumに関する温帯域の研究では、昆虫を宿主とするよりも生息地を選択することが強調されている（Meyling and Eilenberg, 2006b; Meyling et al, 2009; Ormond et al, 2010）。 高緯度におけるM. anisopliaeの宿主昆虫との関係は、昆虫の生息環境に起因しており、生物学的要因が集団遺伝的構造を駆動している可能性が示唆された(Bidochka et al., 2010), 210>
Takatsuka (2007)は、ISSR-PCRを用いて日本から分離したBeauveriaの特徴を調べ、本菌と宿主昆虫との長期的な共進化の証拠を見出せず、Bidochkaら（2002）の、昆虫病原体の自由生活・腐敗ステージの持続性の変動が集団遺伝構造を駆動するという仮説を支持している。 一方、Bridgeら（1997）は、単一の遺伝子型を持つ熱帯のM. flavoviride var. minus分離株とアブラ虫綱に属する昆虫の共進化を示唆した。 また、宿主選択性を持つM. flavoviride var. minusの熱帯分離株は、ヨーロッパ由来のものとは異なっていた。 興味深いことに、Metarhizium spp.と昆虫宿主種との関連についてBidochka and Small（2005）の仮説を支持する出版物の分離株の大半は熱帯由来である（Rombachら、1986；St. Legerら、1992；Bridgeら、1993、1997；Lealら、1994；Tigano-Milaniら、1995）。 しかし、これらの関係を明確にするためには、今後の解析が必要である。
メタリジウム株は特定の環境に適応し、多目的な生命史戦略を支えている（Lovett and St.Leger, 2015）。 環境ストレス反応の調整は、宿主の感染に関連する環境的なアビオティック要因（例えば、温度、紫外線、湿度）およびバイオティック要因（例えば、抗菌および行動のストレス要因）に対する適応から生じ得る（Lovett and St.Leger, 2015; Ortiz-Urquiza and Keyhani, 2015）。 アビオティックおよびバイオティックストレス下で生産されたコニディアは、より広い環境範囲に耐え、昆虫に対する病原性を向上させることができる（Liら、2015；Rangelら、2015）。 例えば、感染時の刺激的な宿主の行動熱を克服することで、より耐熱性の高い昆虫病原真菌分離体が得られる（Fargues et al., 1997; Blanford and Thomas, 2000; Rangel et al.） バッタの行動的防御形質により、昆虫病原真菌の種間、および異なる温度での害虫個体群の防除効果に相違が生じることがある（Inglisら、1999）。 B. bassiana と M. acridum に感染したバッタの幼虫は、温度が上昇すると死亡率が低下し、M. acridum は高温での幼虫の死亡率において B. bassiana を大幅に上回った (Inglis et al.)。 メタリジウムについて主に提示された証拠から、我々はEPFについて2つの一般的な仮説を提案する：（i）昆虫病原体が季節性と極端な環境条件に適応する必要があるため、高緯度における集団遺伝構造の主要な決定要因は、生物学的要因である。 (ii)逆に、生物的要因（他の種との相互作用や菌類-宿主間の感染経路）は、低緯度におけるEPF集団の遺伝的構造の主要な制御因子である。 以下、これらの仮説を最近の研究に照らして評価する。 我々の仮説を視覚的に提示するために、概念モデルを構築した（図1）。 これは、数学的モデルとして独立したものではなく、将来の研究を刺激するために、我々の仮説を定性的に記述することを意図している
Figure 1. 我々のレビューで開発した仮説に基づく定性的な概念モデル。 昆虫病原真菌群集の特異性は緯度によって変化し，生物的・環境的要因に対応する。 生物的要因とは、宿主や他の微生物との相互作用（共進化的な軍拡競争や感染経路など）に関わるものである。 生物的要因には、温度、湿度、紫外線、酸化的・浸透圧的ストレス要因などの環境変数が含まれる。 緯度範囲は北緯60°と南緯60°を上限とした。この図では、これらの閾値を超えた気候の極限が真菌群に与える影響を考慮していないためである。 低緯度では、昆虫病原真菌は他の真菌種からの圧力が強くなるにもかかわらず、より理想的な環境条件で生息し、宿主防御も強くなると仮定する（詳細は本文の「生物条件と適応」「生物相互作用と適応」セクションを参照）。 これは昆虫病原真菌の特殊化が進んだことに相当する。
Abiotic Conditions and Adaptation
高緯度に生息する真菌は季節性によってより広い温度範囲を経験する（Wielgolaski and Inouye, 2003）。 したがって、高緯度における生物的ストレス要因（特に温度）は、EPFの集団遺伝学と適応性を優位に導く可能性がある。 温帯地域では、EPFは広範囲の、より大きなレベルの気候強度に適応しなければならず（Maggiら、2013；Wangら、2017）、それによって、非生物的要因は主にジェネラリスト病原体の生存に影響を与える（Bidochkaら、2001；Lennonら、2012）。 一方、低緯度の生物学的要因としては、種の豊富さや病原体と昆虫の関連性など、共進化的な腕力がEPFの生活史に大きく影響すると仮定している。 系統的なB. bassianaは、季節的に変動する高緯度でより生息地タイプによってクラスター化するが（Ormond et al., 2010）、ある研究では亜熱帯気候の地域には季節の影響がないことがわかった（Garrido-Jurado et al., 2015）。 系統的に構造化された調査は、B. bassianaが遺伝子調節を環境条件に適応させ、生息地適応が集団動態を駆動することを示唆している（Bidochkaら、2002年；Xiaoら、2012年）。 したがって、異なる緯度における季節的環境条件の大きさの違いが、研究間で観察されたB. bassianaの集団動態の時間的異同に寄与している可能性がある。
昆虫病原真菌の生存限界に近い環境条件は、これらの限界を定期的に経験した場合、局所適応を促すことができる（Doberski、1981；Vidal et al.、1997）。 Metarhizium と Beauveria 種の昆虫宿主に対する増殖と病原性の最適温度は、一般に 25～30°C である (Luz and Fargues, 1997; Ekesi et al., 1999; Devi et al., 2005; Bugeme et al., 2009)。 しかし、真菌病原体種の熱嗜好と潜在的宿主への影響には、病原体が進化した環境による大きな変動が存在し（Fargues et al., 1997; Bugeme et al., 2009; Alali et al., 2019）、個々の菌株はその熱最適性が異なる可能性がある（Doberski, 1981; Thomas and Jenkins, 1997; Alali et al., 2019）。 暑い環境から得られたM. acridum分離株は、はるかに涼しい気候に由来するものよりも高温でより高い性能を示した（Thomas and Jenkins, 1997）。 同様に、シリアの暑い地域から収集された亜熱帯のB. bassiana株は、より低い気温を経験している場所から収集された外れ値よりも大きな耐熱能力を示した（Alali et al.、2019）。 昆虫に対する病原性については、B. bassianaの温帯分離株は、熱帯・亜熱帯緯度に由来するM. anisopliaeの分離株よりも低温（2～6℃）でニレハリタケムシ（Scolytus scolytus F. ）に対して著しく有効だったが（Doberski、1981）、菌種の差異と2菌種の由来に由来する差異を分離することは不可能であった。 B. bassianaとM. anisopliaeは紫外線にも感受性があり、油性のフィールドスプレーに紫外線保護剤を使用するよう促している（Inglisら、1995；Shinら、2017；Kumarら、2018）。 紫外線耐性は、異なる緯度の分離株（Bragaら、2001；Fernandesら、2008）、および生息地タイプ（Bidochkaら、2001）間でしばしば異なる。 赤道に近いB. bassianaとM. anisopliaeの分離体は、より高い紫外線耐性を示し、高緯度からの寒冷適応集団は一般的に低温で最適条件を経験する（Fernandes et al.、2008）。 カナダでは、森林に生息するMetarhizium分離株は、農耕地と比較して紫外線に対する耐性が低く、寒冷適応性が高い（Bidochka et al.、2001）。 したがって、高緯度における生物学的選択（例, 特に、分離株が森林や生け垣の生息地から得られたものである場合は、農業におけるその有効性に影響を与える可能性がある。
生物学的相互作用と適応
熱帯林は高い昆虫病原真菌の多様性を支えており、そこでは低クレア菌のテレオモルフ（性段階）がほとんど見られ、無性形態型よりもその宿主範囲に特化していることが多い（Evans，1982；Vega et al． 2012; Hu et al., 2014）。 一方、無性に発育するEPF（anamorphs）は、熱帯と温帯の両方に生息している（Vega et al.） 生物多様性を高めたモデル系のラボ研究では、宿主と寄生虫間の進化の軍拡競争に対応する激化が観察されました（Betts et al.） 同様に、いくつかの真菌種の遺伝的多様性と宿主特異性は、宿主昆虫が防御・反防御機構のカスケードを通じて病原体に強い選択圧を及ぼすことができることを示唆している（Maurerら、1997；Evansら、2011；MukherjeeとVilcinskas、2018）。 例えば、Metarhiziumはしばしばスペシャリストからジェネラリストの昆虫病原体に進化した；宿主範囲の拡大は、拡大する緯度範囲での真菌の占有と一致する（Bidochka and Small, 2005; Hu et al, 2014）。 しかし、種密度の高い熱帯雨林地域では、高い菌類熱帯多様性が宿主や競合相手から強い圧力を受け、テレオモルフのCordyceps属 (Evans, 1982; Sung et al., 2007; Aung et al., 2008) やOphiocordyceps属の専門菌類昆虫病原菌 (Aung et al., 2008; Evans et al., 2011; Araújo et al., 2015) といった病原菌の発生が有利となるかもしれない。 系統解析の結果、ボーベリア属は冬虫夏草系統の無性生命体であることが示唆されている（Xiaoら、2012）。 Beauveriaは冬虫夏草と直接的な遺伝的つながりがあるにもかかわらず、ジェネラリストのBeauveriaとMetarhiziumは熱帯雨林の生息地内であまり見られず、農業でより頻繁に遭遇する（Rehner、2005；Aung et al.、2008）。 これらのスペシャリストとジェネラリストの菌の生活史の対比は、これらの真菌病原体が遺伝子ファミリーを拡大するための必須条件であったB. bassianaとMetarhizium属の繰り返し誘発点突然変異の消失（両菌で性周期が稀であると推測される）に起因している可能性がある（Xiao et al, 2012; Lovett and St. Leger, 2017）。
Metarhiziumの起源が東南アジア（最も遺伝子型の多様性が高い大陸）である可能性が高く（Bidochka and Small, 2005; Lovett and St. Leger, 2017）、その後の特異性の進化的変化（Hu et al., 2014）を考えると、温帯域への地理的範囲の拡大はより一般主義者向けのホスト範囲と対応していたかもしれない。 これは、温帯地域における宿主種の豊かさが低いこと（Thompson et al.、2017）、および生物学的条件への適応に焦点を当てた気候条件の大きな変動に適応する必要があることが一因ではないかと推測している。 残された疑問は、熱帯環境における潜在的な宿主の多様性が、これらの選択圧をどのように変化させるかということである。 今後、昆虫と病原体の軍拡競争が緯度の変化により群集組成をどのように変化させるかを研究すれば、異なる緯度における昆虫病原体の管理が改善されるだろう。 さらに、異なる緯度で採取した真菌の実証的評価と実験室実験により、固有真菌種に関する知識と特定のシステム内での関連性、および生物防除レジームでの適切な利用が向上すると考えられる。 cosmopolitan in nature）は、真菌病原体を農業用生物農薬として適用すれば、真菌の持続性が確保されるということを意味しない。 むしろ，個々の生物的・環境的要因の相互作用を含めて，対象環境に特異的な真菌病原体の適正を研究することが必要である。 そのためには、固有菌群に着目し、その派生系に適用する努力が必要である。 また，適用菌種，宿主範囲（generalist vs specialist），病原体の性能に及ぼす主要な環境要因（biotic/abiotic）の地域差から，昆虫病原生物防除の長期的成功を予測し，昆虫の発生を防止するのに役立つと思われる。 AMとTNはその後のドラフトに大きく貢献した。
Funding
AMはTNへのAusIndustry Innovations Connections grantによって支援された。
利益相反
著者は、研究が、利益相反の可能性として解釈できる商業または財務関係がない状態で行われたと宣言した。
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