Abstract
Forniamo le prime informazioni sul comportamento di un piccolo primate (Callithrix jacchus) che abita un ambiente caatinga semiarido nel Brasile nord-orientale. Abbiamo osservato variazioni comportamentali in risposta alla fluttuazione della temperatura durante il giorno. A causa delle alte temperature, delle basse precipitazioni e della scarsità di risorse nella Caatinga, così come la mancanza di adattamenti fisiologici (ad esempio, un’urina altamente concentrata e una rete carotidea per raffreddare il cervello) di questi primati, ci aspettavamo che le uistitì comuni esibissero adattamenti comportamentali, come un periodo di riposo prolungato o l’uso di un ampio home range. Durante il periodo di sei mesi, abbiamo raccolto 246 ore di dati comportamentali di due gruppi (10 individui) di Callithrix jacchus. La maggior parte dei modelli comportamentali osservati sono stati influenzati dalla fluttuazione della temperatura. Gli animali riposavano più a lungo e riducevano altre attività, come il foraggiamento, quando le temperature erano più alte. Entrambi i gruppi di studio hanno sfruttato home range di 2,21-3,26 ettari, che è all’interno della gamma descritta per le uistitì comuni che abitano la foresta atlantica. I nostri risultati confermano che le uistitì comuni che abitano la Caatinga adattano i loro modelli comportamentali per far fronte alle alte temperature che caratterizzano questo ambiente ed evidenziano la loro capacità di sopravvivere in una vasta gamma di condizioni ambientali diverse.
1. Introduzione
Le uistitì comuni (Callithrix jacchus) sono distribuite in tutto il Brasile nord-orientale e sfruttano una serie di tipi di foreste tra cui la Foresta Atlantica umida e le macchie semiaride di Caatinga. La foresta atlantica è una foresta tropicale umida che riceve più di 2000 mm di pioggia all’anno e contiene un’alta diversità biologica. Le temperature medie variano tra i 14 e i 21°C, raggiungendo un massimo di 35°C. La Caatinga, al contrario, è un mosaico di macchie e chiazze di foresta stagionalmente secca con temperature che raggiungono fino a 40°C ; riceve circa 500 mm di pioggia all’anno e ha una biodiversità più limitata, in particolare in termini di fauna mammifera .
Pirtualmente tutti gli studi ecologici e comportamentali di gruppi selvatici di Callithrix jacchus sono stati condotti nella foresta atlantica (ad esempio, ). Al contrario, finora solo tre studi sono stati fatti con C. jacchus che vive nella Caatinga. Moura ha riferito che, nella Caatinga, C. jacchus si presenta in densità inferiori e in gruppi di dimensioni minori (media di 2,9 ± SD 1,67 individui/gruppo) rispetto alle aree della Foresta Atlantica (8,7 individui/gruppo). de Freitas et al. si riferiscono a C. jacchus nella Caatinga come relativamente abbondante (169,7 e 116,7 individui/km2). Amora et al. hanno riportato il consumo di nuovi alimenti (ad esempio, parti di specie di cactus (fiori e frutti), nettare di una bromeliacea terrestre (Encholirium spectabile), foglie di sette diverse specie di alberi, e l’uso di Capparaceae, Celastraceae e Vitaceae).
Anche se i recenti risultati sugli uistitì comuni che abitano la Caatinga sono di valore, mancano indagini più ampie e sistematiche sul loro comportamento in questo ambiente. Questo è particolarmente importante perché gli studi suggeriscono che i mammiferi del Caatinga mancano di pronunciati adattamenti fisiologici, un fattore che rende essenziali gli adattamenti comportamentali e la presenza di rifugi mesici (ad es.) Vale la pena notare che nessun primate (con l’eccezione dei lorisidi) possiede la rete carotidea per raffreddare il cervello (es.).
Il modo in cui il comportamento è influenzato dalle alte temperature nei primati selvatici è stato dimostrato in diversi ambienti in babbuini, scimpanzé, scimmie urlatrici, cappuccini dalla faccia bianca, scimmie ragno, lemuri bruni e scimmie vervet. I risultati precedenti in ambienti semiaridi sono di particolare interesse per il nostro studio a causa delle temperature solitamente più elevate che caratterizzano tali ambienti. A questo proposito, babbuini che abitano la vegetazione savana aumentato il loro periodo di riposo a temperature elevate durante il giorno e anche visualizzato comportamento di balneazione sabbia . Similmente ai babbuini, i cercopitechi che abitano i boschi ripariali semiaridi hanno trascorso periodi di riposo più lunghi per far fronte alle temperature più elevate, anche se questa scelta ha portato a un tempo ridotto di alimentazione.
Finora tutti gli studi che hanno coinvolto l’effetto della temperatura nel comportamento dei primati sono stati condotti con primati dal corpo medio-grande. Avere una dimensione corporea più grande significa essere più adatti a far fronte a temperature più elevate a causa della loro superficie corporea relativamente più piccola. Così, date le condizioni e le sfide del Caatinga, cioè, alte temperature e meno risorse disponibili, e a causa della mancanza di adattamenti fisiologici per vivere in ambienti caldi e le loro piccole dimensioni, ci aspettiamo che le uistitì comuni mostrino chiari adattamenti comportamentali. Più specificamente, ci aspettiamo di trovare (i) un periodo di riposo prolungato e (ii) lo sfruttamento di un ampio home range per far fronte alle difficili condizioni del Caatinga.
Quindi, l’obiettivo principale di questa ricerca è stato quello di osservare sistematicamente come il comportamento delle uistitì comuni nell’ambiente Caatinga varia in risposta alla fluttuazione della temperatura durante il giorno. Inoltre, abbiamo anche raccolto informazioni più generali sulla loro ecologia e il loro comportamento (ad esempio, i siti di riposo, il ciclo del sonno e gli incontri tra gruppi), poiché sappiamo molto poco sul modo in cui questi piccoli primati vivono in condizioni semiaride. Infine, abbiamo confrontato, quando possibile, i nostri risultati con quelli riportati in letteratura per l’uistitì comune della foresta atlantica. Questo studio farà probabilmente più luce sul successo ecologico degli uistitì comuni in ambienti diversi.
2. Materiali e metodi
2.1. Sito di studio
Lo studio è stato condotto presso la Fazenda Marimbondo, vicino al Comune di Cabaceiras (384 m di altitudine) nello stato di Paraíba, Brasile nord-orientale (7°31′42′S e 36°17′50′W) (Figura 1). Copre un’area di 400 ha nella microregione del Cariri orientale, che ha una superficie totale di 424,213 ha.
Secondo la classificazione climatica di Köppen, l’area di studio è considerata di tipo BSh (caldo semiarido). La temperatura massima media durante il periodo di studio è stata di 34,1°C (la più alta: 36°C), la temperatura minima media 22,4°C (la più bassa: 20,4°C), l’umidità minima media 32,4% e l’umidità massima media 86,6%. Le temperature sono state ottenute dall’INMET (Istituto Nazionale di Meteorologia; stazione di Cabaceiras, a circa 5 km dal sito di studio) e si riferiscono all’intervallo di tempo tra le 5 del mattino e le 5 del pomeriggio, che corrisponde all’orario in cui sono state condotte le sessioni di osservazione (es.) La media delle precipitazioni annuali su 86 anni (dal 1926 al 2011) è stata di 336,6 mm, rendendo la zona una delle più aride del Brasile. Durante il periodo di studio, i livelli di precipitazione sono stati molto bassi, con una media di 10,7 mm/mese . Il tipo di vegetazione è caratterizzato da arbusti arborei, tipici di questa regione semiarida, ed è dominato da un piccolo numero di specie arboree sparse (es.) Per misurare la densità media della vegetazione, abbiamo usato il metodo del vicino più vicino (per maggiori dettagli vedi Beasom e Haucke; es.) La vegetazione è prevalentemente bassa (altezza media della chioma 3,55 ± SD 0,54 m) con una bassa densità di alberi/arbusti (4,460 individui/ha; DBH medio (diametro all’altezza del petto) = 10,75 ± SD 2,97 cm); la distanza media tra gli alberi (105 ± SD 23,86 cm) è il risultato di precipitazioni limitate e terreni generalmente poco profondi e rocciosi con una bassa capacità di ritenzione dell’acqua.
2.2. Soggetti
Per il presente studio, abbiamo osservato due gruppi selvatici di Callithrix jacchus con un totale di 16 individui all’inizio dello studio (Tabella 1). La composizione di entrambi i gruppi è cambiata nel corso dello studio: nel gruppo A, la femmina riproduttrice e un’altra femmina adulta sono scomparse (gennaio 2013), e una nuova femmina è entrata nel gruppo ed è diventata l’allevatrice primaria. Nel gruppo B, quattro degli otto individui sono scomparsi (dicembre 2012) durante la notte. In entrambi i gruppi, gli animali sono stati identificati individualmente utilizzando i segni naturali, il sesso, l’età e lo status sociale all’interno del gruppo (es, ).
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| Numero di individui scomparsi durante il periodo di osservazione. Questi individui non sono stati inclusi nelle analisi statistiche. | |||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
2.3. Procedura
Dopo tre mesi di assuefazione, sono state effettuate osservazioni sistematiche da María Fernanda Castellón De la Fuente da novembre 2012 ad aprile 2013, 10 giorni al mese, per un totale di 246 h di osservazione diretta (146 h per il gruppo A e 100 h per il gruppo B). I dati comportamentali quantitativi sono stati raccolti utilizzando metodi di campionamento degli animali focali. Ogni sessione consisteva in un periodo di 10 minuti di osservazione continua e la registrazione dei modelli comportamentali di cui alla tabella 2. Durante la sessione di 10 minuti, quando un animale era fuori dalla vista (“timeout”) per più di 60 s, la sessione è stata interrotta e scartata. I dati comportamentali osservati sono stati registrati utilizzando un registratore vocale (Sony ICD-PX312; Sony Corporation, Tokyo).
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Gli home range sono stati stimati utilizzando il metodo del poligono minimo convesso. Abbiamo usato un GPS (eTrex20; Garmin International Inc., Kansas) per segnare ogni nuova posizione in cui gli individui di ogni gruppo sono stati osservati. Le posizioni dei siti di riposo sono state determinate e contrassegnate con il GPS quando alla fine della giornata tutti gli animali del gruppo erano riuniti su un certo albero e sono stati trovati nella stessa posizione la mattina successiva.
Lo studio non era invasivo e aderiva alle leggi brasiliane che regolano la ricerca sugli animali selvatici.
2.4. Analisi statistica
Per l’analisi statistica, abbiamo usato i dati dei 10 animali che non erano scomparsi durante il periodo di studio. I dati degli adulti e dei giovani sono stati analizzati insieme poiché i giovani del nostro studio avevano ≥ 5 mesi, un fattore che rende il loro comportamento abbastanza comparabile a quello degli adulti. Ogni modello comportamentale è stato considerato un’unità discreta con un inizio e una fine chiari (; ad esempio, ). Abbiamo stimato la frequenza di un modello comportamentale contando l’inizio o la fine del comportamento. La durata media dei modelli comportamentali osservati era breve rispetto alla durata della sessione scelta.
La procedura del coefficiente di correlazione di Spearman è stata utilizzata per verificare se la frequenza di un comportamento era correlata alle temperature tra gli intervalli di tempo. Così, abbiamo correlato la temperatura massima media per ogni intervallo di tempo () con il valore medio della frequenza comportamentale osservata in relazione al numero di sessioni per individuo in ogni intervallo di tempo.
Abbiamo usato il test di Friedman per verificare se la frequenza di un dato comportamento (riposo, foraggiamento, locomozione, o gummivory) si è verificato attraverso gli intervalli di tempo variava significativamente. Poiché il numero di sessioni era leggermente diverso tra gli individui per intervallo di tempo, abbiamo diviso il numero totale di un certo comportamento eseguito da una certa scimmia per il numero di sessioni dedicate a quell’individuo in ogni intervallo di tempo. Il test post hoc di Dunn è stato applicato per determinare in quale intervallo di tempo il comportamento è aumentato o diminuito significativamente. A causa delle piccole dimensioni del campione, abbiamo escluso i seguenti modelli comportamentali dall’analisi statistica: i comportamenti di grooming (7,6%), autogrooming (3,8%) e play (1,6%).
Per tutte le analisi, la significatività statistica è stata fissata a . Un test unilaterale è stato impiegato quando i risultati erano previsti da un’ipotesi; altrimenti, sono stati utilizzati test bilaterali. I nostri dati non hanno aderito al modello statistico parametrico, quindi abbiamo impiegato test non parametrici. Tutti i dati sono stati analizzati utilizzando il programma statistico GraphPad InStat3 (GraphPad Software, Inc.) e Excel (Microsoft Corporation).
3. Risultati
3.1. Dati comportamentali
La maggior parte dei modelli comportamentali osservati erano significativamente correlati alle temperature tra gli intervalli di tempo. Così, il comportamento di riposo è aumentato significativamente all’aumentare della temperatura (coefficiente di correlazione di Spearman: , , , e ). Il comportamento di locomozione è diminuito all’aumentare della temperatura (coefficiente di correlazione di Spearman: , , , e ). Anche la gommatura è diminuita significativamente con l’aumento della temperatura. Inoltre, è stata trovata una correlazione negativa e significativa tra il consumo di gomma e la temperatura (coefficiente di correlazione di Spearman: , , , ). Tuttavia, nessuna correlazione significativa tra foraggiamento e temperatura è stata osservata (coefficiente di correlazione di Spearman: , , , e ).
La frequenza dei comportamenti osservati ha anche rivelato differenze significative tra gli intervalli di tempo (Friedman’s: foraggiamento: , , , e ; gummivory: , , , e ; locomozione: , , , e ; riposo: , , , e ). Il foraggiamento e la locomozione sono risultati diminuire significativamente alle 10 del mattino (dal 41% al 19,4% e dal 37,1% al 15,2%, rispettivamente; test di Dunn: ), mentre il gummivory ha mostrato una diminuzione significativa dopo le 8 del mattino (dal 30,2% al 9,5%; test di Dunn: ). Il comportamento di riposo è aumentato significativamente a partire dalle 10 del mattino (dallo 0,7% al 31,5%; test di Dunn: ) e ha mantenuto una frequenza maggiore (tra il 31,5% e il 54,4% di tutte le registrazioni; test di Dunn: ) fino alle 14, quando è nuovamente diminuito significativamente (dal 44,5% al 16,7%; test di Dunn: ). La diminuzione del comportamento di riposo alle 2 del pomeriggio ha coinciso con un aumento significativo del foraggiamento (dal 9% al 34%; test di Dunn: ) e della locomozione (dal 12,4% al 26,4%; test di Dunn: ). Il gummivory è aumentato di nuovo in modo significativo alle 3 del pomeriggio (dall’1,8% al 13%; test di Dunn: ). Il foraggiamento, il gummivory e la locomozione sono stati i comportamenti più frequenti fino a quando gli animali sono andati a dormire sull’albero alle 5 del pomeriggio circa (Figura 2).
3.2. Home Range e incontri intergruppo
L’area media di home range dei due gruppi di studio era di 2,73 ha (gruppo A: 2,21 ha/gruppo B: 3,26 ha) (Figura 1). Abbiamo registrato incontri intergruppo tra il gruppo A e almeno altri due gruppi selvatici di uistitì comuni. L’home range utilizzato dal gruppo B si trovava a 540 m dall’home range del gruppo A. Non sono stati osservati altri gruppi selvatici di uistitì comuni vicino all’home range del gruppo B durante il periodo di studio.
3.3. Ciclo di sonno e siti di sonno
Il gruppo di studio A ha utilizzato sette siti di sonno e il gruppo B ha utilizzato sei siti di sonno durante il periodo di studio di sei mesi. Nessuno dei due gruppi ha utilizzato lo stesso sito di riposo per più di due o tre notti di seguito, con una media di 1,9 notti consecutive. Tutti i siti di riposo erano situati in biforcazioni di alberi in cima agli alberi più alti (circa 5,72 ± SD 3,12 m di altezza media) collegati alla vegetazione circostante. I posti letto erano situati in alberi di P. juliflora, con l’eccezione di un posto letto del gruppo A situato in cima a una palma da cocco (Cocos nucifera, Arecaceae). In P. juliflora, il baldacchino era semicoperto e i siti di sonno potevano essere individuati tra le foglie e i rami degli alberi. Il sito di sonno situato sulla palma da cocco era completamente coperto, e gli animali erano nascosti tra le foglie della palma. Tutti i membri del gruppo dormivano insieme. Gli animali sono usciti dai loro siti di riposo, in media, 5 minuti (±SD 4,3 min) dopo l’alba e sono tornati al loro sito di riposo circa 15 minuti (±SD 9,8 min) prima del tramonto (Tabella 3).
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| Fonte: http://euler.on.br/ephemeris/index.php. | ||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
4. Discussione
I nostri risultati mostrano che le uistitì comuni che abitano il Caatinga hanno modificato i loro modelli comportamentali per adattarsi alle alte temperature e all’apparente scarsità di risorse che caratterizza questo ambiente. Basiamo questa ipotesi sui cambiamenti nei comportamenti come il riposo, il foraggiamento, l’alimentazione della gomma e la locomozione che sono stati osservati con le fluttuazioni della temperatura. I nostri risultati erano paragonabili a quelli trovati in altri primati che vivono in condizioni ambientali simili (babbuini: ; scimmie vervet: ).
Nel nostro studio, un’associazione tra temperatura e riposo è stata ottenuta durante tutto il giorno. Questi risultati si completano a vicenda e rafforzano l’importanza del riposo come meccanismo comportamentale per evitare il rischio di stress termico (ad esempio, ). Mentre i periodi di riposo nelle uistitì comuni nel nostro sito di studio si sono verificati prevalentemente dalle 10 alle 14, gli stessi periodi sono stati visualizzati in un intervallo molto più breve (due ore) nei siti della foresta atlantica (: 11 am-1 pm). Inoltre, i cicli di sonno giornalieri sembravano anche essere più lunghi nella Caatinga; cioè, le uistitì comuni lasciavano il loro sito di sonno solo cinque minuti dopo l’alba e tornavano a dormire solo 15 minuti prima del tramonto. Questi valori sono sorprendentemente più brevi rispetto a quelli ottenuti nelle condizioni della foresta atlantica: 30 minuti dopo l’alba e la stessa durata prima del tramonto (ad esempio, ). Questo comportamento nella Caatinga potrebbe essere una possibile strategia per evitare l’aumento della temperatura corporea, poiché il caldo dalle 10 alle 14 sembra ridurre la frequenza delle attività di locomozione e foraggiamento.
In contrasto con il riposo, che è stato mostrato più frequentemente nel periodo di mezzogiorno (cioè, la temperatura diventa sempre più calda), il foraggiamento non ha seguito un tale modello. Invece, ha mantenuto un livello di presenza fino alle 10 del mattino (~31°C) e poi è diminuito bruscamente. Come osservato nelle scimmie velluto nelle foreste ripariali semiaride, questo risultato suggerisce che l’ambiente Caatinga costringe le piccole uistitì comuni a mantenere la ricerca di cibo per tutto il tempo che possono tollerare termicamente. Per rafforzare l’idea di quanto sia importante procurarsi il cibo nella Caatinga, la locomozione è stata progressivamente ridotta all’aumentare della temperatura, mentre il foraggiamento non è diminuito. Cioè, poiché il compito di locomozione richiede uno sforzo fisico maggiore da parte degli uistitì comuni con l’aumentare della temperatura, essi hanno ridotto questo comportamento, tuttavia hanno continuato a cercare il cibo fino a un certo punto.
La necessità di compensare la scarsità di cibo sembra anche interferire nella gummivoria. Nel corso della giornata, i nostri gruppi di studio hanno dedicato un lungo periodo di tempo (fino alle 8 del mattino) a questa attività, soprattutto durante le ore mattutine. Questo contrasta anche con i dati dei siti della foresta atlantica (ad esempio: ~6 a 7 del mattino; ~4 a 5 del pomeriggio). Tale contrasto suggerisce una forte dipendenza dagli essudati vegetali da parte degli uistitì comuni che vivono nella Caatinga, poiché la gomma è una risorsa facilmente disponibile durante tutto l’anno. Amora et al. hanno osservato che invece di fare affidamento principalmente sullo sfruttamento della gomma, gli uistitì della Caatinga hanno utilizzato elementi alimentari alternativi come le foglie. Questa strategia non è stata osservata durante il nostro studio. La loro dieta consisteva principalmente di gomma, frutta, artropodi e piccoli vertebrati, simile alle uistitì comuni della foresta atlantica. Non è ancora chiaro come gli uistitì comuni regolano la loro dieta verso la scarsità di cibo, e quindi ulteriori studi devono essere condotti nell’habitat Caatinga.
Il comportamento di gomma da C. jacchus è anche associato alla dimensione del loro home range. Nell’home range del nostro gruppo di studio, le dimensioni erano all’interno della variazione descritta per la foresta atlantica (: 2-5 ha; : 0.72-1.62 ha; : 0.5-3 ha; : 4.98 ha; : 2.5-6.5 ha; : 4.11 ha). Apparentemente, le condizioni dure come nel Caatinga non hanno portato ad un home range più grande come ci aspettavamo. Il costo di esplorare un home range più grande sotto temperature elevate in tale ambiente può superare i suoi benefici. Tuttavia, gli incontri tra gruppi sembrano influenzare la dimensione dell’home range. Così, il più piccolo home range del gruppo A potrebbe essere spiegato, come questo gruppo ha avuto incontri intergruppo con i gruppi vicini. Al contrario, il gruppo B non ha avuto conflitti con altri gruppi, il che potrebbe aver dato loro una maggiore libertà di movimento per esplorare un’area più ampia.
Infine, durante il nostro periodo di studio (6 mesi), sono stati utilizzati fino a sette siti di riposo per gruppo, e ogni sito non è stato utilizzato più di tre notti di seguito. I rapporti precedenti sul numero di siti per dormire nelle aree della Foresta Atlantica variano considerevolmente (ad esempio, : (11 mesi); : (10 mesi); : (20 mesi); : (4 mesi)). I siti di sonno nella foresta atlantica sono di solito situati in alberi ad alto fusto con un baldacchino chiuso e sono vicini a fonti immediate di cibo come la gomma. In generale, i siti di sonno sono selezionati per fornire comfort e sicurezza generale. Durante il nostro periodo di studio, i siti di sonno erano situati in baldacchini più aperti. Ciononostante, gli animali hanno scelto di dormire nelle vicinanze o addirittura nell’albero della gomma stesso.
5. Conclusione
In generale, le uistitì comuni che abitano il Caatinga hanno esibito una serie di adattamenti comportamentali verso le fluttuazioni della temperatura. Il periodo prolungato in cui mostrano i periodi di riposo esprime particolarmente l’effetto che le alte temperature possono avere su questo piccolo primate. È chiaro che la capacità di sopravvivenza di questi piccoli primati in un ambiente così difficile può essere pienamente compresa solo quando le dimensioni comportamentali sono prese in considerazione. Le nostre scoperte possono aiutarci a capire meglio come le uistitì comuni sono diventate uno dei primati di maggior successo, così come il modo in cui colonizzano ambienti notevolmente diversi come il Caatinga e la foresta atlantica.
Conflitto di interessi
Gli autori dichiarano che non c’è nessun conflitto di interessi riguardo alla pubblicazione di questo articolo.
Riconoscimenti
Gli autori ringraziano il Dr. Paul Garber, la Dr. Hannah Buchanan-Smith, e due revisori anonimi per i loro preziosi commenti e suggerimenti sulla versione precedente del presente articolo. Gli autori sono anche molto grati al Dr. Geraldo Baracuhy per aver facilitato la Fazenda Marimbondo per condurre il loro studio. Vorrebbero anche ringraziare il Dr. André Santos per la sua consulenza statistica. Questa ricerca è stata sostenuta da una borsa di studio della FACEPE (IBPG-1280-2.05/11) a María Fernanda Castellón De la Fuente.