I Introducere
O noțiune de lungă durată a teoriei selecției sexuale este că numai masculii își sporesc succesul reproductiv prin împerecherea cu mai multe femele (Bateman, 1948; Trivers, 1972). Cu toate acestea, progresele recente în tehnicile moleculare pentru atribuirea paternității au arătat că poliandria, în care femelele se împerechează cu mai mulți masculi, este larg răspândită în rândul animalelor (Birkhead, 1995). Copulația este potențial costisitoare pentru femele ca urmare a cheltuielilor de timp și energie (Sih et al., 1990), a expunerii la prădători (Fairbairn, 1993), a riscului crescut de transmitere a bolilor (Thrall et al., 1997) și a daunelor mecanice (Eberhard, 1996). În consecință, înțelegerea motivului pentru care femelele se împerechează în mod obișnuit cu mai mulți masculi este acum una dintre cele mai convingătoare întrebări din biologia evoluționistă (Andersson și Simmons, 2006; Simmons, 2005).
Poliandria poate să fi evoluat în două contexte principale. În primul rând, poate fi un fenomen determinat de masculi, femelele împerecheindu-se cu mai mulți masculi ca o consecință a hărțuirii persistente. În aceste cazuri, femelele pot fi incapabile să controleze dacă are loc o împerechere (copulație forțată) sau se pot supune împerecherilor superflue deoarece acest lucru este mai puțin costisitor decât încercarea de a le rezista (poliandrie de conveniență) (Rice et al., 2006; Rowe, 1992). În al doilea rând, femelele pot solicita împerecheri cu mai mulți masculi deoarece acest comportament oferă avantaje adaptative.
Argumentele privind beneficiile poliandriei pentru femele se împart în două categorii: beneficii directe și beneficii „genetice” indirecte. Beneficiile directe apar dacă femelele obțin îngrijire parentală de la mai mulți masculi (Birkhead, 1995), dobândesc nutrienți suplimentari pentru descendență (Zeh și Smith, 1985) sau reduc consecințele infertilității masculine sau ale epuizării spermei (Byrne și Whiting, 2008; Walker, 1980). Beneficiile indirecte sau genetice vor apărea în cazul în care femelele poliandrice înregistrează câștiguri de fitness atunci când paternitatea multiplă (i) crește probabilitatea ca femelele să obțină parteneri compatibili (fie în momentul fertilizării, fie pe parcursul dezvoltării; Zeh, 1997), (ii) furnizează „gene bune” pentru urmașii lor sau (iii) sporește diversitatea genetică a urmașilor lor (Yasui, 1998).
Indiferent de cauzele subiacente, poliandria poate avea consecințe evolutive de anvergură, deoarece, de obicei, are ca rezultat faptul că sperma de la mai mulți masculi este disponibilă simultan pentru a fertiliza ouăle. Rezultatul, competiția spermei (Parker, 1970), poate avea un impact profund asupra comportamentului reproductiv, fiziologiei și morfologiei ambelor sexe (de exemplu, Simmons, 2001). Impactul principal asupra femelelor este selecția pentru trăsăturile care permit discriminarea împotriva fertilizării de către spermatozoizii suboptimi: alegerea criptică a femelei (Eberhard, 1996). La masculi, selecția ar trebui să favorizeze trăsăturile care sporesc competitivitatea spermatozoizilor lor sau trăsăturile care inhibă succesele spermatozoizilor rivali (Simmons, 2005). Dorința masculilor de a câștiga fertilizări și a femelelor de a controla paternitatea pot intra, de asemenea, în conflict, ceea ce duce la impunerea de către un sex a unor costuri semnificative asupra celuilalt (conflict sexual: de exemplu, Arnqvist și Rowe, 2005). Conflictul sexual ar putea fi rezolvat în favoarea masculilor sau a femelelor; cu toate acestea, lupta pentru a evita costurile impuse de sexul opus poate escalada adesea într-o cursă de înarmare coevoluționară în care sexele intră într-un ciclu de adaptare și contraadaptare pe măsură ce se luptă pentru a-și maximiza succesul reproductiv. Acest proces poate duce la o schimbare foarte rapidă a comportamentelor de împerechere și, eventual, la speciație (de exemplu, Hosken et al., 2009; Martin și Hosken, 2003). Înțelegerea cauzelor și consecințelor poliandriei ne poate oferi informații cheie despre evoluția reproducerii sexuale, precum și despre evoluția izolării reproductive și a speciației.
O mare parte din lucrările empirice privind poliandria s-au concentrat asupra animalelor cu fertilizare internă (de exemplu, Birkhead și Møller, 1992, 1998; Simmons, 2001). Poliandria este frecventă în cazul fecundării interne deoarece sperma de la mai mulți masculi poate fi stocată și/sau amestecată în tractul reproducător al femelelor, oferind oportunități extinse pentru competiția spermei și fertilizarea de către mai mulți masculi. Sistemele de împerechere poliandrică sunt, de asemenea, cunoscute în multe fertilizatoare externe (de exemplu, Brockmann et al., 1994; Oliveira et al., 2008; Taborsky, 1998), care au fost utilizate în analizele critice ale modelelor de evoluție a poliandriei (de exemplu, compatibilitate, Evans și Marshall, 2005; Marshall și Evans, 2005a,b). Îngrășămintele externe prezintă o serie de caracteristici unice care simplifică investigarea cauzelor și consecințelor evolutive ale poliandriei: (1) există întârzieri limitate de timp între ejaculare și fertilizare; (2) nu există efecte de ordine datorate secvenței de împerechere a masculilor; (3) accesul direct la ouăle nefertilizate oferă posibilitatea de a manipula experimental paternitatea; (4) lipsa investițiilor în nutrienți de către masculi elimină necesitatea de a controla această variabilă de confuzie (deși componentele ejaculatului pot afecta proprietățile spermatozoizilor, interacțiunile dintre spermatozoizi și ouă sau succesul fertilizării competitive, cf. Chapman, 2008; Karn et al, 2008); și (5) nu există posibilitatea ca femelele să selecteze sperma sau să manipuleze ejaculatele în tractul reproducător (Byrne și Roberts, 2000); și (5) nu există posibilitatea ca femelele să selecteze sperma sau să manipuleze ejaculatele în tractul reproducător (Byrne și Roberts, 2000). Amfibienii anurieni, aproape în mod universal, au fertilizare externă (dar a se vedea Wells, 2007 pentru câteva excepții notabile), ceea ce înseamnă că, de asemenea, oferă potențial multe dintre aceste avantaje în analiza evoluției poliandriei și se bazează pe analiza deja extinsă a selecției sexuale la anurieni.
În ultimii 30 de ani, studiile asupra amfibienilor anurieni au generat date esențiale în revigorarea și construirea înțelegerii noastre actuale a selecției sexuale. Wells (1977) a rezumat un set impresionant de date privind sistemele sociale ale anurienilor, iar acesta a fost urmat rapid de câteva studii cheie privind selecția sexuală în cadrul unei singure specii (de exemplu, Howard, 1978a, 1980; Ryan, 1980, 1983). Aceste studii au demonstrat importanța beneficiilor directe (de exemplu, resursele apărate de masculi ca fiind esențiale pentru dezvoltarea ouălor, Howard, 1978b) și au documentat modele de succes la împerechere în funcție de mărimea masculului, de structura apelurilor sau de tacticile de împerechere (analizate de Gerhardt și Huber, 2002; Halliday și Tejedo, 1995; Sullivan et al., 1995). Lucrările asupra amfibienilor anurieni au condus, de asemenea, la unele contribuții teoretice importante, cum ar fi exploatarea senzorială (de exemplu, Ryan, 1998). Aceste studii specifice s-au axat pe alegerea partenerului, în special pe modelele de preferințe ale femelelor și pe indicii care ar putea permite alegerea. În mod intenționat, sau din întâmplare, au ales specii de studiu în care poliandria nu a avut loc sau, cel puțin, nu a fost detectată.
Au existat două recenzii majore despre competiția spermei la amfibieni care au inclus scurte discuții despre poliandria la anurieni: Halliday și Verrell (1988) și Halliday (1998). Există și alte comentarii relevante în recenziile privind sistemele de împerechere și tacticile alternative de împerechere ale anurienilor sau amfibienilor realizate de Halliday și Tejedo (1995), Sullivan et al. (1995), Wells (2007) și Zamudio și Chan (2008), inclusiv câteva exemple care implică poliandria. Poliandria nu a fost proeminentă în aceste revizuiri anterioare, deoarece au existat puține rapoarte de comportamente compatibile cu apariția sa, deși atât Halliday și Verrell (1988), cât și Halliday (1998) au sugerat că poliandria ar putea fi mai frecventă la anurani decât s-a raportat.
Pentru anurani cu fertilizare externă, poliandria poate fi fie simultană, fie secvențială. Poliandria simultană (sau sincronă) a fost folosită de Roberts et al. (1999) pentru a defini împerecherile în care o femelă se împerechează cu mai mulți masculi în același timp. Cu toate acestea, pentru fertilizatorii externi, cum ar fi anurienii, masculii nu trebuie neapărat să fie prezenți la un împerechere, deoarece aceștia pot obține fertilizări prin eliberarea spermei lor în mediul înconjurător înainte ca o femelă să își elibereze ouăle (de exemplu, Limerick, 1980) sau foarte curând după depunere (cf. Vieties et al., 2004), sau sperma poate supraviețui pentru perioade îndelungate (Edwards et al., 2004; Sherman et al., 2008a) în și în jurul maselor de ouă, în ciuda faptului că masculii participă secvențial. Prin urmare, pentru anurani și, în general, pentru fertilizatorii externi, definim poliandria simultană ca fiind orice eveniment de depunere a ouălor în care sperma de la doi sau mai mulți masculi poate fi în competiție pentru a fertiliza ouăle. Poliandria secvențială are loc atunci când o femelă se împerechează cu o serie de masculi pe parcursul a câteva ore, zile, săptămâni sau luni în care nu există riscul de concurență între spermatozoizi, de exemplu, atunci când ouăle sunt depuse în mai multe locuri diferite cu masculi diferiți (Backwell și Passmore, 1990). Ambele forme de poliandrie sunt cunoscute la anurieni.
În acest capitol, nu discutăm despre poliandria secvențială. Evoluția poliandriei secvențiale poate implica multe dintre aspectele genetice prezentate mai sus (de exemplu, compatibilitate, variație genetică, gene bune), dar poate avea și o componentă ecologică puternică legată de optimizarea supraviețuirii ouălor. Există o literatură în curs de dezvoltare cu privire la poliandria secvențială la anurieni, dar până în prezent aceasta este în mare parte descriptivă (de exemplu, Backwell și Passmore, 1990; Byrne și Keogh, 2009; Pröhl, 2002) și inadecvată pentru a trage concluzii clare cu privire la motivul pentru care ar fi putut evolua acest model de reproducere. Byrne și Keogh (2009) aduc argumente puternice cu privire la rolul imprevizibilității în supraviețuirea ouălor ca explicație generică pentru evoluția poliandriei secvențiale, iar aceste și alte aspecte legate de poliandria secvențială sunt luate în considerare în altă parte (Byrne și Roberts, în curs de revizuire).
Pe baza observării directe a comportamentelor de împerechere sau a datelor genetice din loturile de ouă, poliandria simultană este cunoscută în șapte familii de broaște: Bufonidae (1 gen), Hylidae (1 gen), Leptodactylidae (1 gen), Myobatrachidae (1 gen), Leiopelmatidae (1 gen), Rhachophoridae (4 genuri) și Ranidae (1 gen; tabelul I). Răspândirea sistematică a exemplelor poate indica
Tabel I. Rezumat al apariției poliandriei simultane la anurieni
| Specii | Distribuție | Proporție de împerecheri poliandrice | Numărul de masculi pe împerechere | Evidență | Mecanism | Referință | |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Agalychnis callidryas | Sudul Mexicului până în Panama | Incunoscut | 2 | Doi masculi amplexați dorsal unul peste altul sau unul lângă altul. Date privind amprentele ADN de la două împerecheri | Amplexus simultan. Masculii se luptă pentru apoziția cloacală | D’Orgeix și Turner (1995) | |
| Agalychnis saltator | America Centrală | Nu se știe | 4 încercări de amplexus, 2 în timpul depunerii ouălor | Multiplii masculi amplexează o singură femelă, toți dorsal. | Prezumată eliberare simultană de spermă | Roberts (1994) | |
| Ascaphus truei | USA | Nu se știe | 2, un mascul în amplexus dorsal și un al doilea mascul în amplexus ventral | În împerecherile de laborator, masculii s-au împerecheat secvențial din perechi similare | Copulexus secvențial: sperma este stocată intern, permițând competiția spermei | Stephenson și Verrell (2009) | |
| Bufo americanus | USA | Nu se știe | 2 | Maci mici mențin contactul cu cloaca masculilor mai mari în amplexus, stau în spatele, dar se deplasează cu perechea amplexată | Prezumabil eliberare simultană de spermă | Kaminsky (1997) | |
| Bufo bufo | Austria, Regatul Unit | 25-33% pe teren | 1-2 | Mai mulți masculi amplexând o singură femelă, simultan. Date de microsateliți de la clusterele de ouă individuale | Prezumabil eliberare simultană de spermă | Sztatecsny et al. (2006) | |
| Chiromantis dudhwaensis | Nordul Indiei | Nu se știe | 1-6 | Multiplii masculi amplexând femela dorsal | Prezumată eliberare simultană de spermatozoizi în masele de ouă spumă | Biswas (2000) | |
| Chiromantis rufescens | Liberia | Nu se știe | 3 | Multiplii masculi amplexând femela dorsal | Prezumată eliberare simultană de spermă în spumă mase de ouă | Coe (1967) | |
| Chiromantis xerampelina | Africa de Sud | Incert | Mediu de 5.5 pe masă de ouă | Mase de ouă din spumă în copaci, mai mulți masculi pe cuib de spumă de la o singură femelă. Femela amplexează un mascul, dar poate schimba masculii între episoadele de depunere a ouălor într-un singur cuib de spumă. Excluderea spermei masculului amplexat duce la fecundarea de către masculii periferici | Prezumată eliberare simultană de spermă | Jennions et al. (1992) și Jennions și Passmore (1993) | |
| Crinia georgiana | Sud-vestul Australiei | Variază de la o populație la alta: 33-73% (6-96 împerecheri pe sit) Alozomi: 50% Microsateliți: 27-75% | 1-8 | Observarea împerecherilor care implică mai mulți masculi, amplexus dorsal și ventral plus alți masculi periferici. Date alozimetrice: două împerecheri. Doi tați (≈ 50% fiecare). Microsateliți: 4-13 clutch-uri analizate pe situri, 10 situri | Marii eliberează simultan spermă | Roberts et al. (1999), Byrne (2002) și Dziminski et al. (2010a) | |
| Kurixalus eiffingeri | Taiwan | 60% (5 cuiburi) | 1-2 | Maci periferici amplexează în spatele masculului amplexat inghinal. Analiza genetică a patru loci microsateliți |
Se presupune că masculii eliberează simultan spermatozoizii pe ouă în timp ce acestea sunt depuse pe substratul de la suprafața apei în interiorul bambușilor sau în golurile copacilor | Chen et al. (comunicare personală, 2009) | |
| Leptodactylus podicipinus | Brazilia | Nu se știe | Până la 8 | Mascul mare focal amplexează femela, construiește cuib de spumă, masculii periferici mai mici presupun că eliberează sperma în cuibul de spumă | Principalii masculi eliberează sperma în spumă | Prado și Haddad (2003) | |
| Osteopilus septentrionalis | Populații introduse în Florida, originar din Cuba | Nu se știe | Nu se știe | Posibilitatea dedusă din apropierea strânsă a masculilor nepereche de perechile amplexate | Sugerată masculii nepereche ar putea elibera spermă în apropierea perechilor amplexate care depun ouă | Salinas (2006) | |
| Phyllomedusa distincta | Brazilia, Pădurea tropicală atlantică | Nu se știe | 1-4 | Mai mulți masculi se alătură unei perechi amplexate în timpul depunerii ouălor. Masculi suplimentari dorsali și laterali față de masculul amplexat | Amplexus simultan, se presupune că toți masculii au eliberat spermă pe ouă | Prado et al. (2006) | |
| Phyllomedusa rohdei | Brazilia, pădurea tropicală atlantică | ≈ 2% | 1-3 | Malul s-a alăturat unei perechi amplexate și a rămas amplexat – deplasat în mod normal | Amplexus simultan în timpul depunerii ouălor | Wogel et al. (2005) | |
| Polypedates leucomystax | SE Asiei | Nu se știe | 3 | Mai mulți masculi amplexând dorsal o singură femelă. Cloacae ale tuturor celor trei masculi înghițite de spuma care formează cuibul | Se presupune că toți masculii au eliberat spermă în spumă | Feng și Narins (1991) | |
| Rhachophorus arboreus | Japonia | Nu se știe | 3-4 | Mulți masculi amplexând dorsal o singură femelă | Liberare simultană de spermă într-un cuib de spumă | Kusano et al. (1991) | |
| Rhacophorus megacephahlus Notă: raportat ca Polypedates megacephalus | Taiwan | 31% din 61 de împerecheri | 2-5 | Mai mulți masculi care amplexează dorsal o singură femelă | Liberare simultană de spermă într-un cuib de spumă: arboricol sau pe malul de deasupra apei | Yang (1998) și Zhang (1988) | |
| Rhachophorus moltrechti | Taiwan | Un singur împerechere | 2-4 | Mai mulți masculi. amplexând dorsal o singură femelă | Prezumată eliberare simultană de spermă într-un cuib de spumă pe sol | Wen (2001) | |
| Rhachophorus schlegelli | Japonia | 44.4% | 1-4 | Mai mulți masculi amplexând dorsal o singură femelă | Maci periferici introduc cloaca în cuibul de spumă făcut de perechea amplexată | Fukuyama (1991) | |
| Rhachophorus taipeianus | Taiwan | 10.3% din 87 de împerecheri | 2-4 | Din observațiile comportamentului de împerechere | Prezintă eliberarea simultană a spermei într-un cuib de spumă pe sol | Yang (1987, 1998) | |
| Rhachophorus smaragdinus | Taiwan | 12.9% din 70 | 2-3 | Multiplii masculi amplexând dorsal o singură femelă | Prezumată eliberare simultană de spermă într-un cuib de spumă pe sol | Chen (1991) | |
| Rana arvalis | Suedia | 14% (Colonie1.2) sau 29% (Gerud) | 1-2 | Genotipuri microsatelit (9 loci). Paternitatea a fost evaluată cu ajutorul software-ului Gerud, sau Colony1.2. Nicio observație comportamentală | Nu se cunoaște, s-au colectat mase de ouă proaspăt depuse | Knopp și Merilä (2009) | |
| Rana dalmatina | Franța | Variază de la o populație la alta, mai mare dacă prădarea masculilor este diminuată experimental | 1-2 | Date alozimetrice: modele de segregare în loturile de ouă. Nicio observație comportamentală | Nu se cunoaște | Lodé și Lesbarrères (2004) și Lodé et al. (2004) | |
| Rana temporaria | Suedia | 48-55% | Nicio observație a împerecherilor | Date alozomiale: modele de segregare în ciorchinii de ouă estimând înrudirea și numărul minim de părinți pentru distribuțiile genotipurilor | Nicio observație: speculații cu privire la masculi multipli care eliberează spermă sau spermă care înoată liber în apă la locurile comune de depunere a ouălor | Laurila și Seppä (1998) | |
| Rana temporaria | Spania | 84% | 1 inițial,1 secvențial, dar uneori ≥ 2 secvențial | Analize cu microsateliți ale unor cuiburi unice | Piraterie a cuiburilor în care masculii pirat intră în cuib după depunere și îmbunătățesc succesul fertilizării | Vieites et al. (2004) |
În unele cazuri, denumirile speciilor și/sau genurilor au fost modificate față de denumirile originale pentru a fi în conformitate cu utilizarea din Frost et al. (2006) și cu actualizarea din „Amphibian Species of the World 5.4, an Online Reference” (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/index.php—last accesat la 13 aprilie 2010).
a.
o evoluție foarte limitată și independentă a acestei trăsături;
b.
că poliandria este mai răspândită, dar în mare parte neraportată – acest punct de vedere este în concordanță cu observațiile recente care raportează poliandria la Bufo bufo și Rana temporaria, ambele specii care au avut anterior studii extinse ale sistemelor lor de împerechere (B. bufo, de ex, Davies și Halliday, 1977, 1979; R. temporaria, de ex, Elmberg, 1990; Ryser, 1989); sau
c.
datorită faptului că 4 genuri din familia Rhacophoridae conțin mai multe specii poliandrice, poliandria ar putea fi un caracter bazal în unele clade.
Poliandria poate fi o presiune selectivă puternică asupra sistemelor de împerechere ale anurenilor, cu un potențial considerabil de a genera aceleași modele de selecție sexuală postcopulatorie observate la multe alte organisme (de ex, Andersson, 1994; Andersson și Simmons, 2006; Simmons, 2001). Este plauzibil să credem că cunoștințele noastre despre poliandria anurienilor se află cam în același punct în care se aflau cunoștințele despre poliandria la păsări cu mai bine de 40 de ani în urmă, când Lack (1968) susținea că peste 90% dintre păsări erau monogame și doar un număr mic de specii erau poliandrice. Lucrările genetice cu păsări au demonstrat acum poliandria la peste 90% din speciile de păsări (Griffith et al., 2002). Niciun studiu actual privind selecția sexuală la păsări nu ar ignora posibilitatea poliandriei. Poliandria trebuie acum să fie luată în considerare în mod serios la anurani și, eventual, reconsiderată, în contextul mai multor studii clasice privind comportamentul sexual și selecția sexuală la anurani. Ca și în cazul păsărilor, aplicarea țintită a tehnicilor genetice pentru a analiza modelele de filiație va fi un pas critic în aceste evaluări.
Acest capitol acoperă patru domenii majore: (i) cum și când are loc poliandria simultană la anurani; (ii) costurile și beneficiile poliandriei; (iii) impactul poliandriei asupra evoluției spermei și a testiculelor; și (iv) impactul poliandriei asupra evoluției organelor de stocare a spermei și a ejaculării strategice, a dimensiunii corpului, a structurii apelurilor și a diversității anurienilor. Revizuirea noastră se concentrează în special pe lucrările privind broasca australiană Myobatrachid, Crinia georgiana, deoarece biologia de reproducere a acestei specii, inclusiv comportamentul acustic, fiziologia ouălor, poliandria, sistematica, aprovizionarea maternă cu ouă și plasticitatea dezvoltării mormolocului, a fost raportată în 29 de publicații începând cu 1995 (Ayre et al., 1984 până la Dziminski et al., 2010a). Cercetările privind apariția și evoluția poliandriei la anurieni sunt încă în fază incipientă. Prin urmare, acest capitol conține în mod necesar o mulțime de date de observație și informații de istorie naturală pe care le folosim pentru a sugera probleme și direcții de cercetare.
.