După ce s-a retras din pilotajul de competiție la vârsta de 25 de ani, Horner a semnat cu Viktor Maslov și Marc Goossens pentru sezonul 1999 al FIA F3000. Înainte de începutul acelui an, organizația Prodrive a lui Dave Richards a cumpărat o participație de 50% din Arden în numele companiei petroliere rusești Lukoil, al cărei patron era tatăl lui Maslov. Horner a răscumpărat participația Prodrive la Arden după un sezon. Darren Manning a fost semnat pentru a-l înlocui pe Goossens pentru sezonul 2000-2001, obținând un pole și două clasări pe podium.
Arden a concurat și în F3000 italiană în 2000, câștigând trei curse și terminând pe locul doi în campionat cu Warren Hughes.
După despărțirea de Lukoil, o nouă linie de piloți a fost recrutată pentru 2002, cu Tomáš Enge și Björn Wirdheim care au fost aduși pentru a-i înlocui pe Manning și Maslov. Echipa a obținut cinci victorii (patru pentru Enge, una pentru Wirdheim), iar Enge a câștigat titlul în acel an, dar a fost retrogradat pe locul trei după un test antidrog nereușit, cedând titlul lui Sébastien Bourdais. Arden a câștigat campionatul pe echipe.
Wirdheim a rămas în 2003, iar Enge a fost înlocuit de Townsend Bell. Björn Wirdheim a câștigat titlul cu o diferență de 35 de puncte față de al doilea clasat, Ricardo Sperafico. Arden a păstrat campionatul pe echipe.
Ultimul sezon de F3000, 2004, a fost dominat de pilotul principal al lui Arden, Vitantonio Liuzzi; sprijinul lui Robert Doornbos a ajutat la asigurarea atât a titlului de campion la piloți, cât și a celui la constructori, cu o diferență mare. Echipa a câștigat opt din cele zece etape de campionat din acel an, Liuzzi câștigând șapte, iar Doornbos una. Liuzzi a fost adus la echipă de către managerul său, Helmut Marko, cu sponsorizare de la Red Bull. În acest moment, Horner și-a bazat echipa Arden International Team la sediul Prodrive din Banbury, înainte de a o muta în fosta facilitate 22 Motorsport din apropiere.
În acest moment, Horner căuta o oportunitate de a se muta în Formula 1. După ce discuțiile cu Eddie Jordan privind cumpărarea Jordan Grand Prix au rămas fără rezultat din cauza unor neînțelegeri privind costurile, în noiembrie 2004 compania austriacă de băuturi energizante, Red Bull, a cumpărat Jaguar F1 Team, care a devenit Red Bull Racing. În ianuarie 2005, Horner a fost numit la conducerea echipei, devenind cel mai tânăr director de echipă la acea vreme. În ciuda faptului că a fost numit în funcție cu numai opt săptămâni înainte de Marele Premiu al Australiei, care a deschis sezonul, echipa a avut un start bun sub conducerea sa, piloții David Coulthard și Christian Klien terminând pe locurile patru și șapte în Australia, iar aceștia au obținut un total de 34 de puncte pentru echipă, față de cele nouă obținute de Jaguar în anul precedent. El a jucat, de asemenea, un rol cheie în recrutarea lui Adrian Newey, care a fost anunțat ca director tehnic al echipei în noiembrie 2005.
2006 a fost un an de tranziție: când Newey a început să lucreze la Red Bull în februarie 2006, mașina din acel an (RB2) fusese deja proiectată, iar echipa a trecut de la motoare Cosworth la motoare Ferrari client, care se supraîncălzeau și nu erau fiabile. Cu toate acestea, echipa a obținut primul podium la Marele Premiu de la Monaco, unde Horner a sărit într-o piscină purtând doar o pelerină de Superman pentru a sărbători.
2007 a adus RB3, prima mașină proiectată de Newey, și sosirea lui Mark Webber și a motoarelor Renault, însă echipa a continuat să sufere de probleme de fiabilitate, mașina suportând 14 abandonuri și obținând un singur podium, în timp ce echipa a coborât pe locul șapte în Campionatul Constructorilor în anul următor.
Echipa a terminat pe un puternic loc doi în Campionatul Constructorilor 2009, piloții Sebastian Vettel și Mark Webber terminând pe locurile doi și, respectiv, patru în cursa pentru titlul piloților și obținând șase victorii între ei. În 2010, echipa a câștigat primul său Campionat al Constructorilor cu o cursă înainte de final, iar Sebastian Vettel a câștigat Campionatul Piloților la ultima cursă a sezonului, devenind cel mai tânăr campion mondial. La 36 de ani, Horner a fost cel mai tânăr director de echipă care a câștigat un Campionat al Constructorilor de Formula 1. În 2011, echipa a câștigat al doilea Campionat al Constructorilor cu trei curse înainte de final, iar Sebastian Vettel a devenit cel mai tânăr dublu campion mondial. În 2012, echipa a câștigat al treilea Campionat al Constructorilor cu o cursă înainte de final. Sebastian Vettel a devenit cel mai tânăr triplu campion mondial din lume. În 2013, Red Bull Racing a câștigat al patrulea campionat consecutiv al constructorilor în F1, în timp ce Sebastian Vettel a câștigat al patrulea său campionat al piloților.
.