Frica creează un efect Allee: dovezi experimentale de la populațiile sezoniere

Introducere

Datorită faptului că multe populații prezintă o puternică dependență negativă de densitate, extincția animalelor este oarecum paradoxală, deoarece indivizii din populațiile deprimate ar trebui să aibă o fitness ridicată. Efectele Allee, sau dependența pozitivă de densitate, sunt fenomene care conduc la relații pozitive între densitatea populației și fitness-ul individual și, prin urmare, pot juca un rol important în conducerea populațiilor de animale mici spre extincție . Exemplele clasice de efecte Allee s-au axat pe limitările intrinseci la o populație de dimensiuni mici, cum ar fi depresia de consangvinizare și blocajele genetice, stocasticitatea demografică, condiționarea habitatului de mediu, căutarea de hrană prin cooperare și limitarea parteneriatului . Deși prădătorii sunt adesea implicați în dispariția animalelor, rolul prădătorilor în crearea efectelor Allee poate fi limitat, deoarece dimensiunea populației (adică răspunsul numeric) a prădătorilor specialiști ar trebui să scadă pe măsură ce dimensiunea populației de pradă scade, în timp ce prădătorii generaliști pot dezvolta imagini de căutare alternative și pot trece la alte prăzi, ambele fenomene ducând la o dependență negativă de densitate a prăzii . Excepțiile implică adesea condiții specifice, cum ar fi mamiferele sociale sau răspunsurile funcționale de tip II în habitate nestructurate .

În timp ce rezumatele din manualele de specialitate privind efectul prădătorilor se concentrează pe consumul direct al prăzii de către prădători, există tot mai multe dovezi că teama de prădători poate fi la fel de importantă ca și consumul direct. Atunci când animalele se tem de prădători, acestea petrec adesea mai mult timp fiind vigilente, mai puțin timp căutând hrană și mai puțin timp în habitate cu o calitate mai bună a hranei, dar mai riscante . Astfel de răspunsuri comportamentale la frică pot duce la schimbări fiziologice legate de stres și pot avea un impact negativ asupra stării corporale , care poate influența apoi atât succesul reproductiv, cât și supraviețuirea , influențând în cele din urmă dinamica populației pe termen lung și chiar funcția ecosistemului . Impactul fricii poate fi, de asemenea, transgenerațional, datorită efectelor materne care influențează dezvoltarea descendenților. Într-adevăr, în medie, în multe studii, efectul la nivel de populație al fricii asupra condiției fizice a prăzii poate fi echivalent cu efectul consumului direct de prădători .

Frica de prădători ar putea accentua efectele Allee deoarece indivizii sunt mai vigilenți pe măsură ce densitatea scade. Studiile de teren asupra mamiferelor sociale au arătat că vigilența individuală crește pe măsură ce dimensiunea grupului scade și că grupurile mai mici au mai multe șanse de a dispărea din cauza prădătorilor . Cu toate acestea, este posibil ca un astfel de efect să nu se limiteze la mamiferele sociale dacă frica compensează dependența negativă de densitate. De exemplu, dacă densitățile mai mici duc la mai puține interacțiuni sociale, atunci vigilența care rezultă din teama de prădători poate deveni mai importantă, având ca rezultat densități reduse de facto în ceea ce privește interacțiunile sociale. Astfel, frica ar putea crea un efect Allee care crește riscul de extincție și, de asemenea, poate destabiliza dinamica, prin diminuarea capacității populațiilor de a se reface prin procese negative dependente de densitate.

Pentru a examina experimental efectul densității asupra răspunsului de frică, am expus Drosophila la mirosul unui prădător mantid fie într-un sezon de reproducere simulat, fie într-un sezon de nereproducere simulat, fie în niciunul dintre acestea, iar apoi am examinat fecunditatea și masa corporală a puilor la patru densități diferite. Răspunsurile de frică sunt, de obicei, multimodale, iar efectul fricii provocate de mantid se datorează probabil unei combinații de vibrații și de mirosul mantidului, precum și de mirosul muștelor moarte defecate de mantid. Anterior, am demonstrat că expunerea Drosophilei la un prădător mantid în afara sezonului de împerechere a redus fecunditatea în următorul sezon de împerechere și că expunerea la mantid în sezonul de împerechere a făcut ca puii să se dezvolte mai repede și să cântărească mai puțin la vârsta adultă, probabil pentru că mamele stresate au influențat dezvoltarea urmașilor . Astfel, efectele fricii în sezonul de neîmperechere au avut un impact asupra fecundității în următorul sezon de reproducere, iar efectele fricii în timpul dezvoltării au avut un impact asupra masei corporale la vârsta adultă. Pentru a înțelege efectul densității asupra răspunsurilor de frică, am examinat cele două puncte finale evidențiate de studiul nostru anterior: fecunditatea și masa corporală a urmașilor. Am prezis că răspunsul efectului de transfer al fricii atât asupra fecundității, cât și asupra masei corporale a urmașilor ar fi mai mare în cazul unor populații de dimensiuni mai mici, deoarece indivizii petrec mai mult timp fiind vigilenți. Având în vedere că parametrii populaționali pentru populația studiată de noi au fost anterior cuantificați în detaliu , am modelat apoi impactul acestor efecte asupra stabilității și persistenței populației.

Materiale și metode

Multe animale au etape distincte în ciclul lor anual (anotimpuri) care corespund cu variația mediului, în principal disponibilitatea hranei. Aici, luăm în considerare un sistem cu două anotimpuri definite de faptul că un animal se reproduce sau nu se reproduce (; a se vedea materialul electronic suplimentar, Metode detaliate, figura S1), deși principiile ar putea fi extinse la o sezonalitate mai complexă. Sistemul nostru imită mai multe elemente-cheie ale sezonalității în sălbăticie: (i) sezonul de reproducere este mai scurt decât sezonul de nereproducere; (ii) muștele nu sunt restricționate din punct de vedere alimentar în timpul sezonului de nereproducere la cele mai multe densități, dar femelele nu au nicio sursă de proteine și niciun mediu de ouat și, prin urmare, nu depun ouă; și (iii) fecunditatea scade cu timpul în timpul sezonului de reproducere, deoarece ouăle depuse târziu au o supraviețuire scăzută .

Am folosit ca prădători mantia chinezească de rugăciune, Tenodera aridifolia sinensis (denumită în continuare „mantia”). Lucrările anterioare au arătat că mantidele pot provoca răspunsuri puternice de frică în sălbăticie, prada erbivoră emigrând din zonele în care sunt introduse mantidele . Am testat Drosophila cu mantide unice de primul stadiu, care s-au hrănit cu Drosophila adultă pe tot parcursul vieții lor înainte de începerea experimentului. Pentru a controla vârsta și masa corporală, am folosit numai Drosophila adulte individuale cu vârsta cuprinsă între 1 și 3 zile, provenite de la părinți crescuți la o densitate scăzută. Pentru a obține acești descendenți, am selectat masculi și femele și am plasat 16 indivizi (raport de sex 50 : 50) în flacoane separate cu hrană proaspătă timp de 24 h. Am folosit numai indivizi care au apărut între zilele 10 și 12 după depunere. Apoi am combinat acești pui și am grupat la întâmplare proporții egale de masculi și femele într-unul dintre cele trei tratamente „prădător”: „control”, fără mantid, „mantid nereproducător”, cu mantid prezent, dar care nu este vizibil în timpul sezonului nereproducător și „mantid reproducător”, cu miros de mantid impregnat timp de 24 de ore înainte de măsurători. Pentru fiecare tratament „prădător”, am avut patru tratamente de „densitate” (n = 15 replici la fiecare densitate și tratament „prădător”): 4, 16, 80 și 160 de indivizi (raport de sex 50 : 50).

Toate tratamentele au început la începutul sezonului de neîmperechere și s-au încheiat la sfârșitul sezonului de reproducere, pe care l-am etichetat ca fiind ziua 0. După 4 zile în sezonul de neîmperechere, am mutat supraviețuitorii în sezonul de împerechere, dar am controlat densitatea (astfel încât să existe aceeași densitate în sezonul de împerechere și în sezonul de neîmperechere, chiar dacă unii indivizi au murit în timpul sezonului de neîmperechere), prin combinarea tuturor supraviețuitorilor din fiecare tratament la sfârșitul perioadei de neîmperechere și apoi am plasat în fiecare flacon de împerechere aceeași densitate de muște (50 : 50 sex ratio) ca cea prezentă în sezonul de neîmperechere (n = 9-14 replici la fiecare densitate și tratament „prădător” în timpul sezonului de împerechere).

Pentru a investiga efectele tratamentului „prădător” și ale densității asupra randamentului reproductiv, am numărat numărul total de puiet apărut, pe care l-am numit „fecunditate”. Având în vedere că peste 90 % din ouă eclozează, numărul de urmași ieșiți este foarte asemănător și foarte corelat cu numărul de ouă depuse . Am măsurat, de asemenea, „masa puilor femelelor”, care a fost masa medie a puilor femele în ziua în care au apărut muștele tinere.

(a) Modelul de populație

Pentru a explora consecințele fricii la nivel de populație, am folosit un model de populație bi-stațional construit și validat de Betini et al. pe aceleași linii de muște pe care le-am folosit în acest studiu. Modelul descrie răspunsurile la nivel de populație în cadrul sistemului nostru experimental sezonier prin intermediul unui model Ricker bi-stațional. Mărimea populației la sfârșitul sezonului de împerechere, Xt, pentru generația t este dată de

și mărimea populației la sfârșitul sezonului de neîmperechere, Yt, este dată de:

în care rmax este rata intrinsecă maximă de creștere în sezonul de reproducere, c un coeficient care reprezintă efectul de transfer asociat cu densitatea de reproducere, Kb capacitatea de încărcare în sezonul de reproducere, rnb rata intrinsecă de creștere în sezonul de repaus și Knb capacitatea de încărcare în sezonul de repaus. Pentru a construi modelul, am presupus că efectul reducerii fecundității asociate cu frica în sezonul de neîmperechere ar determina o creștere proporțională a c și o scădere a rmax (dimensiunea redusă a descendenților; ), în timp ce efectul reducerii timpului de dezvoltare asociat cu frica în sezonul de reproducere a fost o scădere proporțională a rmax (dimensiunea redusă a descendenților; ).

Prezentăm rezultatele a 10 000 de simulări cu zgomot aleatoriu multiplicat la aceleași modele de populație (raport de sex de 50 : 50) atât în timpul sezonului de reproducere, cât și în timpul sezonului de neîmperechere (2σ = ±80%, dar cu supraviețuirea în timpul sezonului de neîmperechere constrânsă să nu fie mai mare de 1), astfel încât mărimea populației la sfârșitul sezonului de neîmperechere și al sezonului de reproducere să aibă o componentă stocastică. Dacă populația a scăzut sub un individ, atunci populația a fost considerată dispărută.

(b) Analiza statistică

Pentru a compara fecunditatea și timpul de dezvoltare între tratamentele „prădător”, densitățile și interacțiunile acestora, am folosit modele liniare generale. Toate analizele au fost efectuate în R. v. 3.2.0, iar semnificația statistică a fost stabilită la α = 0,05.

Rezultate

Fecunditatea a variat în funcție de tratamentul „prădător” (model liniar general: F2,139 = 7,6, p = 0,0005), de densitate (F1,139 = 344, p < 0,00001) și de interacțiunea dintre tratamentul „prădător” și densitate (F2,139 = 3,85, p = 0,02). Astfel, fecunditatea a scăzut odată cu densitatea și a fost mai mică în cazul tratamentului cu mandibule care nu se reproduc, dar efectul tratamentului cu mandibule care nu se reproduc a fost evident doar la densități scăzute (figura 1). Masa corporală a puilor femelelor a variat în funcție de tratamentul „prădător” (F2,139 = 7,51, p = 0,0008), de densitate (F1,139 = 31,4, p < 0,00001) și de interacțiunea dintre tratamentul „prădător” și densitate (F2,139 = 5,58, p = 0,005). Astfel, masa corporală a puilor de femelă a scăzut odată cu densitatea și a fost mai mică în ambele tratamente experimentale cu „prădători”, dar efectul ambelor tratamente cu „prădători” a fost evident doar la densități scăzute (figura 1). Un efect Allee relativ a fost prezent în ambele trăsături, impactul fricii fiind mai mare la densități scăzute, iar nivelurile trăsăturilor scăzând sau rămânând stabile la densități scăzute în comparație cu densitățile moderate.

Modelele de populație care încorporează efectul fricii au fost mai puțin stabile decât modelele care nu au încorporat frica (figura 2). Mai exact, populațiile sezoniere au devenit instabile la o rată intrinsecă de creștere de aproximativ 3,6 atunci când frica a fost încorporată în model, comparativ cu 4,2 atunci când frica nu a fost încorporată. În schimb, populațiile sezoniere fără efect de reportaj sau frică au devenit instabile la o rată intrinsecă de creștere de 3,2. Probabilitatea de dispariție a scăzut odată cu capacitatea de transport și cu mărimea inițială a populației (figura 3). Probabilitatea de dispariție la capacități de transport și dimensiuni inițiale scăzute ale populației a fost mai mare pentru populațiile cu frică decât pentru cele fără frică (figura 3). Probabilitatea de dispariție pentru o dimensiune inițială a populației de 4 și o capacitate de încărcare de 10 a fost de aproximativ 48% cu frică și de aproximativ 33% fără frică. În schimb, probabilitatea de dispariție pentru o populație inițială de 20 și o capacitate de suport de 60 a fost de aproximativ 0,15 % în cazul în care populația era speriată și de aproximativ 0,02 % în cazul în care nu era speriată. Astfel, deși diferența absolută în ceea ce privește probabilitatea de extincție cu frică a fost cea mai mare la o dimensiune inițială a populației și o capacitate de suport scăzute, diferența relativă a fost cea mai mare la dimensiuni inițiale ale populației și capacități de suport mai mari (figura 3b).

Discuție

După cum am prezis, efectul fricii asupra fecundității și creșterii descendenților a fost cel mai pronunțat la densități scăzute. La densități scăzute, așa cum s-a arătat anterior , mirosul unui mantid în timpul sezonului de neîmperechere a făcut ca femelele să se înmulțească în condiții proaste și să depună mai puține ouă care au crescut în muște mai mici, în timp ce mirosul unui mantid în timpul sezonului de împerechere a făcut ca femelele să depună ouă care s-au dezvoltat în muște mai mici. La densități mari, se pare că muștele nu au resimțit impactul fricii, fie pentru că muștele se aflau deja la niveluri maxime de stres, fie pentru că au petrecut mai puțin timp fiind vigilente în prezența multor conspecifici. Indiferent de mecanismul proxim, frica a compensat parțial efectul dependenței negative de densitate, creând un efect demografic Allee.

Sistemul nostru experimental a demonstrat în mod clar un efect Allee similar cu cele raportate ca apărând în studiile de teren asupra mamiferelor sociale. De exemplu, supraviețuirea mieilor la oile bighorn (Ovis canadensis) este corelată pozitiv cu densitatea populației, deoarece turmele mai mari își pot proteja mai bine puii, dar nu există o relație generală între densitatea populației și creștere din cauza altor variabile de confuzie în mediul natural. Mortalitatea este mai mare în grupurile mici de suricate (Suricata suricatta) decât în grupurile mari, dar numai în zonele cu prădători numeroși și, în aceste zone, toate grupurile mici de suricate dispar în cele din urmă . În mod similar, studiile de teren au documentat efectele Allee asociate cu răspunsuri funcționale de tip II . De exemplu, prădătorii copleșesc sistemele de apărare din coloniile de păsări mici, populațiile mici de animale indigene sunt eliminate de prădătorii generaliști introduși, iar stocurile de pește sunt diminuate pe măsură ce pescăriile comerciale își concentrează resursele asupra populațiilor în scădere. În cele din urmă, interacțiunile complexe între mai multe prăzi au condus la efecte Allee la caribu . Studiul nostru extinde aceste studii anterioare pentru a oferi dovezi experimentale clare că prădătorii pot crea efecte Allee dincolo de situațiile înguste prevăzute anterior, care implică prădarea de tip II în habitatele nestructurate sau mamiferele sociale .

Alte studii au demonstrat efecte Allee la Drosophila pe baza unor factori intrinseci populației, mai degrabă decât pe baza efectului prădătorilor . La o dimensiune scăzută a populației, nivelurile de feromoni de agregare și, în consecință, ratele de ovipoziție ale femelelor sunt reduse . Densitatea mai mică a larvelor care rezultă nu poate tempera creșterea fungică, ceea ce duce la reducerea supraviețuirii larvelor . Lucrările noastre extind aceste idei la sisteme care includ prădători și sezonalitate.

Frica a avut tendința de a destabiliza populațiile prin scăderea capacității populațiilor mici de a se reface prin dependența negativă de densitate. Într-adevăr, probabilitatea de dispariție a fost mai mare pentru populațiile în prezența fricii decât fără frică. În schimb, efectele de reportare mediate de densitate, care au fost raportate în aceeași populație sezonieră experimentală utilizată în acest studiu, au avut tendința de a stabiliza populațiile . Astfel, ne-am putea aștepta ca frica să sporească stabilitatea populației datorită efectelor de transfer sporite de la non-reproducție la reproducere și de la mamă la urmași. Într-adevăr, chiar și în cazul fricii, stabilitatea populației a fost mai mare cu efecte de transfer decât fără efecte de transfer. Cu toate acestea, deoarece aceste efecte au fost pronunțate doar la densități scăzute, ceea ce a dus la o fecunditate și o creștere a populației mai mici, efectul net al fricii a fost acela de a destabiliza populațiile.

Lucrarea noastră poate avea implicații practice directe. Prădătorii artropode generaliste invazive, cum ar fi mantia chinezească de rugăciune, au perturbat multe ecosisteme din întreaga lume, deși efectele lor sunt adesea dificil de prezis . Într-adevăr, artropodele prădătoare generaliste exercită adesea un puternic control de sus în jos asupra populațiilor de pradă, în primul rând prin intermediul fricii, mai degrabă decât prin prădare directă, și conduc adesea la cascade trofice . Se știe că mantidele sporesc frica în rândul populațiilor de pradă, determinându-le să emigreze din zonele cu densități ridicate de mantide , iar munca noastră sugerează că speciile de pradă cu cele mai mici densități pot fi cele mai afectate. Sugerăm că efectele destabilizatoare și Allee asociate cu frica de acești prădători pot fi unul dintre motivele pentru care impactul lor este imprevizibil. Deși mandibulele noastre au mâncat doar Drosophila, deoarece am menținut o densitate constantă de mantide în loc să prezentăm un răspuns numeric tipic unui prădător specialist, rezultatele noastre pot fi mai degrabă tipice unui prădător generalist a cărui abundență este menținută la un nivel ridicat de către prada alternativă, chiar și atunci când o specie de pradă este în declin.

Probabilitatea de extincție a fost cea mai mare în experimentele noastre sezoniere pentru dimensiuni mici ale populației inițiale și capacități de suport mici, ceea ce nu este surprinzător, având în vedere că multe extincții din trecut au avut loc atunci când dimensiunea populației a fost redusă (de exemplu, vânătoarea excesivă) sau capacitatea de suport este în mod inerent scăzută (de exemplu, speciile insulare) . Arătăm în mod clar că reducerile capacității de suport (de exemplu, pierderea habitatului) pot lăsa populațiile vulnerabile la evenimente stocastice (de exemplu, variabilitatea climatică) care reduc dimensiunea populației, dar că aceste efecte sunt exacerbate în prezența fricii. În mod interesant, impactul relativ al fricii a fost cel mai mare la dimensiuni relativ mari ale populației și la capacități de suport, deoarece frica a redus capacitatea dependenței de densitate de a salva aceste populații în timpul prăbușirilor (figura 3). Ca atare, frica este încă un exemplu de efecte Allee multiple, care probabil interacționează, care complică gestionarea populației .

Predatorii au cauzat dispariția multor animale sălbatice și este posibil ca efectele Allee asociate cu frica să fi jucat un rol în aceste dispariții . În special, se știe că frica este asociată cu declinul populației în multe sisteme sălbatice. De exemplu, creșterea populațiilor de păsări de pradă a dus la scăderea populațiilor de păsări de apă, în primul rând prin faptul că păsările de apă au redus timpul petrecut la căutarea hranei sau și-au abandonat în masă puii, care sunt apoi mâncați de alte păsări . Sugerăm că astfel de efecte de frică pot deveni mai pronunțate pe măsură ce dimensiunea populației scade, așa cum a observat Gilchrist , ceea ce duce la o reziliență redusă a populațiilor mici și la o probabilitate crescută de dispariție.

Accesibilitatea datelor

Datele apar în materialul electronic suplimentar.

Contribuțiile autorilor

K.H.E. a scris manuscrisul, a efectuat experimentele și a efectuat analiza cu asistența lui G.S.B. și D.R.N. D.R.N. D.R.N. a supravegheat activitatea și a conceput studiul împreună cu K.H.E. Toți autorii au dat aprobarea finală pentru publicare.

Interesele concurente

Declarăm că nu avem interese concurente.

Finanțare

D.R.N. a fost finanțat de o bursă de descoperire de la Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada (NSERC) și de o catedră de cercetare de la University of Guelph. K.H.E. a primit o bursă postdoctorală de la NSERC.

Notele de subsol

Materialul electronic suplimentar este disponibil online la https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3800203.