Introducere
Rezistența tot mai mare la insecticide și impactul asupra sănătății umane și a mediului au încurajat utilizarea ciupercilor entomopatogene (EPF) pentru biocontrol (Inglis et al., 2001). Mediile tropicale susțin o biodiversitate microbiană impresionantă (Thompson et al., 2017), inclusiv mulți paraziți ai artropodelor (Mahe et al., 2017). Cu toate acestea, de departe cele mai comune EPF disponibile în comerț în agroecosistemele tropicale și subtropicale aparțin la două genuri: Beauveria și Metarhizium (Ascomycota: Hypocreales) (Faria și Wraight, 2007; Li et al., 2010; Kumar et al., 2018; Mascarin et al., 2019). Aici, trecem în revistă literatura de specialitate axată pe controlul dăunătorilor de artropode cu entomopatogeni, cu un accent deosebit pe aceste două genuri.
Metarhizium și Beauveria au distribuții pan-globale care dezvăluie o diversificare genetică semnificativă, cu o gamă largă de gazde de insecte și nișe ecologice vaste (Driver et al., 2000; Rehner și Buckley, 2005; Zimmermann, 2007). Astfel, multe aspecte legate de utilizarea acestor EPF pentru combaterea dăunătorilor se întind pe gradienți latitudinali, iar noi le discutăm în general. Cu toate acestea, condițiile de mediu și compoziția speciilor pot fi foarte diferite între regiunile tropicale și cele temperate, astfel încât discutăm acești factori cu referire specifică la studiile tropicale și folosim teoria generală rezultată din sistemele model pentru a acoperi lacunele din literatura de specialitate actuală și pentru a stimula continuarea studiilor.
FEPF sunt, în general, formulate ca biopesticide și aplicate ca răspuns la apariția unor focare. Cu toate acestea, dacă habitatul este bine adaptat la mediul înconjurător pentru o anumită tulpină fungică, ar putea fi posibil ca aplicațiile fungice să servească drept eliberări inoculative, în care EPF rămân în sol și previn apariția focarelor de insecte. Aici, descriem preferințele de nișă ale ciupercilor entomopatogene pentru a contribui la informarea utilizării EPF în vederea prevenirii apariției unor focare de dăunători. Ne concentrăm asupra a două specii, Beauveria bassiana și Metarhizium anisopliae, dar fiecare dintre acestea reprezintă, cel mai probabil, o gamă mai largă de specii și tulpini care au fost grupate anterior. Prin urmare, majoritatea lucrărilor citate referitoare la aceste specii fungice se referă la Beauveria bassiana și Metarhizium anisopliae sensu lato, datorită revizuirilor taxonomice recente (de exemplu, Driver et al., 2000; Bidochka et al., 2001; Inglis et al, 2019).
Beauveria și Metarhizium
Specii de ciuperci entomopatogene, B. bassiana și M. anisopliae controlează o gamă largă de dăunători (Kassa et al., 2004; Castrillo et al., 2010; Migiro et al., 2010; Singha et al., 2010; Skinner et al., 2012; Akmal et al., 2013; Wraight et al., 2016). Aceste ciuperci pot, de asemenea, să locuiască pe suprafața frunzelor unei varietăți de specii de plante și medii (Meyling și Eilenberg, 2006a; Garrido-Jurado et al., 2015), să locuiască în sol ca saprofite (Evans, 1982) sau să se dezvolte în mod endofit (Greenfield et al., 2016). Distribuția aparent largă și diversitatea aparentă a gazdelor patogene atacate de aceste ciuperci, precum și persistența în mediul înconjurător atunci când gazdele sunt rare sugerează o valoare potențială în programele de combatere integrată a dăunătorilor în diverse locații și condiții (Lacey et al., 2015).
Prezența și eficacitatea propagulelor fungice pe plante este direct influențată de temperatură, umiditate, lumina soarelui și activitatea microbiană pe filoplan (Jaronski, 2010). O mare parte din cunoștințele noastre provin din studii in vitro (Fargues et al., 1997; Luz și Fargues, 1997; Fargues și Luz, 2000; Devi et al., 2005; Shin et al., 2017). Cu toate acestea, nu este clar dacă datele in vitro pot fi extrapolate la condițiile de pe teren (Keyser et al., 2017), din cauza influenței mediului asupra unor procese precum potențialul de infectare, persistența conidială și interacțiunile abiotice și biotice complexe care sunt rareori reproduse în mediile de laborator (Inglis et al, 2001; Lacey et al., 2015).
Metarhizium și Beauveria colonizează cu ușurință rizosferele plantelor, formând asociații endofitice (Vega et al., 2009; Behie et al., 2015). Speciile de Beauveria se asociază cu mai multe specii de plante tropicale sau subtropicale, inclusiv cacao (Posada și Vega, 2005), banane (Akello et al., 2008) și cafea (Vega, 2008). După colonizarea endofită, Metarhizium robertsii poate transfera chiar și azotul provenit de la insecte către plante (Behie et al., 2012). Afilierea Beauveria și Metarhizium la plantele-gazdă în agricultură și serviciile ecosistemice (de exemplu, simbioza benefică în plante și controlul populațiilor de insecte dăunătoare) le fac să fie candidați promițători pentru aplicarea lor ca biopesticide în agricultura tropicală. Utilizarea EPF ca biopesticide într-o varietate de agroecosisteme oferă oportunități interesante și durabile de gestionare a exploatațiilor agricole, dar cunoașterea în profunzime a speciilor fungice endemice este crucială pentru a identifica scenariile și mediile în care insectele patogene vor fi cele mai eficiente (Meyling și Eilenberg, 2007; Meyling și colab, 2009; Perez-Gonzalez et al., 2014).
Life in the Soil
Solul poate acționa ca un rezervor pentru inoculii fungici (Castrillo et al., 2010), dispersându-se deasupra solului prin vânt, stropi de ploaie și activitatea insectelor, sau prin infectarea insectelor care trăiesc în sol și creșterea radială a ifelor (Meyling și Eilenberg, 2007). Eficacitatea și persistența ciupercilor hipocreale sunt influențate de tipul de sol, de nivelul de umiditate și de interacțiunile microbiene (Inglis et al., 2001). În timp ce solurile tropicale pot conține o diversitate foarte mare de materie organică și microbiană, nivelurile agricole pentru fiecare dintre acestea depind în primul rând de practicile de gestionare a fermei (Moeskops et al., 2010; Bai et al., 2018), iar textura variază foarte mult între solurile tropicale, fără distincții clare față de sistemele temperate (Pulla et al., 2016). Prin urmare, studiile temperate care descriu efectele caracteristicilor fizice ale solului asupra persistenței și eficacității EPF sunt probabil direct aplicabile la sistemele tropicale.
Solurile bogate în materie organică abundă adesea în microbi, permițând potențial interacțiuni antagoniste între microbi (Inglis et al., 1998; Pal și Gardener, 2006). În studiile din zonele temperate, efectele antagoniste ale creșterii activității microbiene din sol au contribuit la inhibarea B. bassiana (Studdert și Kaya, 1990; Kessler et al., 2003; Quesada-Moraga et al., 2007), B. brongniartii (Kessler et al., 2004) și M. anisopliae (Jabbour și Barbercheck, 2009). De exemplu, un conținut ridicat de umiditate a solului a favorizat apariția organismelor antagoniste, sugerând că umiditatea solului ar putea reduce direct sau indirect supraviețuirea conidiilor (Lingg și Donaldson, 1981; Jabbour și Barbercheck, 2009). Cu toate acestea, acest lucru a fost infirmat de alte studii efectuate în regiuni temperate, care au constatat o relație mică sau inexistentă între umiditatea solului și apariția EPF, posibil din cauza variației limitate a nivelurilor de umiditate a solului eșantionat sau a deficitului de oxigen (Griffin, 1963; Ali-Shtayeh et al., 2003; Kessler et al, 2003).
Nivelurile de oxigen din sol în timpul infecției pot promova creșterea miceliului, toleranța termică, germinarea și virulența împotriva insectelor (Garza-López et al., 2012; Miranda-Hernández et al., 2014; Garcia-Ortiz et al., 2015; García-Ortiz et al., 2018; Oliveira și Rangel, 2018). Studiile in vitro relevă o corelație pozitivă între concentrațiile de oxigen îmbogățit (26 și 30 % O2) și calitatea conidială în comparație cu nivelurile normale de oxigen atmosferic (21 % O2) (Miranda-Hernández et al., 2014; Garcia-Ortiz et al., 2015; García-Ortiz et al., 2018). În mod similar, la niveluri lipsite de oxigen, se aplică același contrast în ceea ce privește creșterea conidiilor și virulența, reducându-se în cazul concentrațiilor de oxigen din mediul ambiant (Garza-López et al., 2012; Oliveira și Rangel, 2018). Germinația în condiții hipoxice este mai scăzută decât la niveluri atmosferice normale (Garza-López et al., 2012), crescând pe măsură ce condițiile de oxigen se îmbogățesc (Miranda-Hernández et al., 2014). Astfel, aerisirea solului în timpul creșterii miceliului poate facilita dezvoltarea optimă a ciupercilor entomopatogene și controlul dăunătorilor.
Textura solului influențează transmiterea și reținerea propagulelor fungice. Creșterea conținutului de argilă poate favoriza persistența fungilor entomopatogeni, probabil datorită mărimii mai mici a porilor și/sau adsorbției conidiilor pe particule de argilă și organice (Ignoffo et al., 1977; Storey și Gardner, 1988; Quesada-Moraga et al., 2007). Cu toate acestea, un conținut ridicat de argilă poate, de asemenea, să inhibe capacitatea unei gazde potențiale de a întâlni o altă gazdă, datorită porozității reduse pentru penetrarea conidiilor în straturile mai profunde ale solului și pentru transmiterea potențială (Vänninen et al., 2000; Fuxa și Richter, 2004). Prin urmare, filtrarea mecanică a structurii solului poate fi un factor determinant major al persistenței și eficacității ciupercilor entomopatogene atunci când sunt aplicate pe sol (Storey și Gardner, 1988). De exemplu, eficacitatea B. bassiana împotriva furnicilor roșii de foc Solenopsis invicta s-a îmbunătățit atunci când a fost aplicată pe soluri mai umede, favorizând transmiterea conidiilor și ratele de infecție (Fuxa și Richter, 2004).
Preferința de nișă
Ipoteza selecției habitatului
Interacțiunile biotice pot modifica persistența EPF tropicale (Jaronski, 2010), în special Ipoteza selecției habitatului pentru speciile de Metarhizium sugerează că aceasta este o diferență esențială între regiunile temperate și cele tropicale (Bidochka et al., 2002). Bidochka și Small (2005) au sugerat că genotipurile de Metarhizium sunt asociate cu tipurile de habitate din regiunile temperate și polare și sunt mai probabil asociate cu anumite insecte gazdă în regiunile (sub)tropicale. Autorii au sugerat, de asemenea, că M. anisopliae este originar din Asia de sud-est, dar că în prezent cuprinde un ansamblu de specii criptice, dintre care multe traversează bariere geografice mari. Studiile temperate privind Beauveria și Metarhizium au evidențiat preferința acestora pentru selectarea habitatului în detrimentul asocierii cu insectele-gazdă (Meyling și Eilenberg, 2006b; Meyling et al., 2009; Ormond et al., 2010). Orice asociere a M. anisopliae cu insecte-gazdă la latitudini mai mari a fost atribuită habitatului insectei, ceea ce sugerează că factorii abiotici ar putea determina structura genetică a populației (Bidochka et al, 2001).
Takatsuka (2007) a caracterizat izolatele de Beauveria din Japonia cu ajutorul ISSR-PCR și nu a găsit nicio dovadă de coevoluție pe termen lung între ciupercă și insectele-gazdă, susținând ipoteza lui Bidochka et al. (2002) potrivit căreia variația în persistența stadiului saprofit, cu viață liberă, al unui agent patogen facultativ pentru insecte determină structura genetică a populației. În schimb, Bridge et al. (1997) au sugerat o coevoluție între izolatele tropicale de M. flavoviride var. minus ale unui singur genotip și acele insecte aparținând superfamiliei Acridoidea. Izolații tropicali de M. flavoviride var. minus cu trăsături de preferință pentru gazde diferă de cei de proveniență europeană. Este interesant faptul că majoritatea izolatelor din publicațiile care susțin ipoteza lui Bidochka și Small (2005) cu privire la asocierea Metarhizium spp. cu specii de insecte-gazdă au o origine tropicală (Rombach et al., 1986; St. Leger et al., 1992; Bridge et al., 1993, 1997; Leal et al., 1994; Tigano-Milani et al., 1995). Cu toate acestea, sunt necesare analize viitoare pentru a defini aceste relații.
Suferințele de Metarhizium s-au adaptat la medii particulare, susținând strategii versatile de istorie a vieții (Lovett și St. Leger, 2015). Ajustările răspunsurilor la stresul de mediu pot apărea din adaptarea la factorii abiotici de mediu (de exemplu, temperatura, radiațiile UV și umiditatea) și biotici legați de infectarea unei gazde (de exemplu, factori de stres antimicrobieni și comportamentali) (Lovett și St. Leger, 2015; Ortiz-Urquiza și Keyhani, 2015). Conidiile produse în condiții de stres abiotic și biotic pot rezista la o gamă mai largă de medii și pot îmbunătăți virulența împotriva insectelor (Li et al., 2015; Rangel et al., 2015). De exemplu, depășirea febrei acritice a comportamentului gazdei în timpul infecției poate produce izolate de ciuperci entomopatogene mai termotolerante (Fargues et al., 1997; Blanford și Thomas, 2000; Rangel et al., 2005). Trăsăturile comportamentale defensive la lăcuste pot duce la discrepanțe între speciile de ciuperci entomopatogene și eficacitatea acestora în controlul populațiilor de dăunători la diferite temperaturi (Inglis et al., 1999). Nimfele de lăcuste infectate cu B. bassiana și M. acridum au înregistrat niveluri reduse de mortalitate atunci când temperatura a crescut, iar M. acridum a depășit substanțial B. bassiana în ceea ce privește mortalitatea nimfelor la temperaturi mai ridicate (Inglis et al, 1999).
Din dovezile prezentate în primul rând pentru Metarhizium, propunem două ipoteze generale pentru EPF: (i) Factorii abiotici sunt determinanți primari ai structurii genetice a populației la latitudini mai mari, datorită cerinței insectelor patogene de a se adapta sezonalității și condițiilor extreme de mediu. (ii) În schimb, factorii biotici (interacțiunile cu alte specii și căile de infecție asociate ciupercă-gazdă) sunt principalii regulatori ai structurii genetice a populației de EPF la latitudini mai joase. Evaluăm aceste ipoteze în lumina cercetărilor recente de mai jos. Pentru a prezenta vizual ipotezele noastre, am construit un model conceptual (Figura 1). Acesta este menit să descrie calitativ ipotezele noastre pentru a stimula cercetările viitoare, mai degrabă decât să stea singur ca un model matematic.
Figura 1. Modelul conceptual calitativ bazat pe ipotezele dezvoltate de revizuirile noastre. Figura 1. Modificarea specificității comunităților fungice entomopatogene în funcție de latitudine, corespunzător factorilor biotici și abiotici. Factorii biotici sunt legați de interacțiunile cu gazda și cu alți microbi (de exemplu, cursele de arme coevolutive și căile de infectare). Factorii abiotici includ variabile de mediu, cum ar fi temperatura, umiditatea, radiațiile UV și factorii de stres oxidativ și osmotic. Intervalul latitudinal a fost limitat la 60°N și 60°S, deoarece această cifră nu ia în considerare extremele climatice dincolo de aceste praguri asupra comunităților fungice. Formulăm ipoteza că, la latitudini mai joase, ciupercile entomopatogene locuiesc în condiții de mediu mai ideale, în ciuda presiunii crescute din partea altor specii fungice și a unei apărări mai mari a gazdei (pentru mai multe informații, a se vedea secțiunile „Condiții abiotice și adaptare” și „Interacțiuni biotice și adaptare” din textul principal). Acest lucru corespunde unei creșteri a specializării ciupercilor entomopatogene.
Condiții biotice și adaptare
Fungii care locuiesc la latitudini mai mari experimentează o gamă mai largă de temperaturi din cauza sezonalității (Wielgolaski și Inouye, 2003). Astfel, factorii de stres abiotici (în special temperatura) la latitudini mai mari pot determina în mod predominant genetica populației și adaptabilitatea EPF. În regiunile temperate, EPF trebuie să se adapteze la o gamă largă și la niveluri mai mari de intensități climatice (Maggi et al., 2013; Wang et al., 2017), prin care factorii abiotici influențează în principal supraviețuirea patogenilor generaliști (Bidochka et al., 2001; Lennon et al., 2012). În schimb, presupunem că factorii biotici de la latitudini joase, cum ar fi bogăția de specii și asociațiile dintre agenți patogeni și insecte, care conduc cursele de arme coevolutive, influențează în mod predominant istoria vieții EPF. Gruparea filogenetică a B. bassiana în funcție de tipul de habitat mai mult la latitudini înalte variabile din punct de vedere sezonier (Ormond et al., 2010), deși un studiu nu a constatat niciun efect sezonier în regiunile cu climă subtropicală (Garrido-Jurado et al., 2015). Cercetările structurate filogenetic sugerează că B. bassiana adaptează reglarea genelor la condițiile de mediu, adaptarea la habitat determinând dinamica populației (Bidochka et al., 2002; Xiao et al., 2012). Astfel, diferențele în ceea ce privește amploarea condițiilor de mediu sezoniere la diferite latitudini pot contribui la disimilaritățile temporale observate în dinamica populației de B. bassiana între studii.
Condițiile de mediu din apropierea limitelor de supraviețuire a ciupercilor entomopatogene pot conduce adaptarea locală atunci când aceste limite sunt experimentate în mod regulat (Doberski, 1981; Vidal et al., 1997). Temperatura optimă pentru creșterea și virulența împotriva insectelor-gazdă a speciilor Metarhizium și Beauveria este, în general, între 25 și 30°C (Luz și Fargues, 1997; Ekesi et al., 1999; Devi et al., 2005; Bugeme et al., 2009). Cu toate acestea, există o variație semnificativă în ceea ce privește preferința termică a unei specii de agenți patogeni fungici și efectele acestora asupra gazdelor potențiale, datorită mediului în care au evoluat agenții patogeni (Fargues et al., 1997; Bugeme et al., 2009; Alali et al., 2019), iar tulpinile individuale pot diferi în ceea ce privește optimele lor termice (Doberski, 1981; Thomas și Jenkins, 1997; Alali et al., 2019). Izolații de M. acridum obținuți dintr-un mediu cald au prezentat o performanță mai mare la temperaturi mai ridicate decât cei proveniți dintr-un climat mult mai rece (Thomas și Jenkins, 1997). În mod similar, tulpinile subtropicale de B. bassiana colectate din zone mai calde din Siria au demonstrat o capacitate de termotoleranță mai mare decât tulpina aberantă colectată dintr-un sit care se confruntă cu temperaturi mai scăzute (Alali et al., 2019). În ceea ce privește virulența împotriva insectelor, izolatele temperate de B. bassiana au fost semnificativ mai eficiente împotriva gândacului de scoarță de ulm (Scolytus scolytus F.) la temperaturi scăzute (2 până la 6 °C) decât izolatele de M. anisopliae originare din latitudini tropicale și subtropicale (Doberski, 1981), deși este imposibil să se separe diferențele dintre speciile fungice de diferențele care decurg din sursele geografice ale celor două tulpini fungice. B. bassiana și M. anisopliae sunt, de asemenea, sensibile la radiațiile ultraviolete, ceea ce a determinat utilizarea de agenți de protecție UV în pulverizările de câmp pe bază de ulei (Inglis et al., 1995; Shin et al., 2017; Kumar et al., 2018). Toleranța la UV variază adesea între izolatele de la diferite latitudini (Braga et al., 2001; Fernandes et al., 2008), precum și între tipurile de habitate (Bidochka et al., 2001). Izolații de B. bassiana și M. anisopliae mai apropiați de ecuator prezintă o toleranță mai mare la UV, iar populațiile adaptate la frig de la latitudini mai mari cunosc, în general, condiții optime la temperaturi mai scăzute (Fernandes et al., 2008). În Canada, izolatele de Metarhizium întâlnite în habitatele împădurite sunt mai puțin tolerante la radiațiile UV și sunt mai receptive la frig în comparație cu peisajele agricole (Bidochka et al., 2001). Astfel, selecția abiotică la latitudini înalte (de ex, expunerea la UV într-un anumit tip de habitat) pentru grupuri genetice specifice de entomopatogeni fungici ar putea influența eficacitatea acestora în agricultură, în special dacă izolatele provin din habitate împădurite sau de gard viu.
Interacțiuni biotice și adaptare
Pădurile tropicale susțin o mare diversitate de micotaxe entomopatogene, unde se găsesc mai ales teleomorfe (stadii sexuale) ale ciupercilor hipocreale și sunt adesea mai specializate în gama lor de gazde decât morfotipurile asexuale (Evans, 1982; Vega et al, 2012; Hu et al., 2014). În schimb, EPF cu dezvoltare asexuată (anamorfoze) locuiesc atât în climatele tropicale, cât și în cele temperate (Vega et al., 2012). Studiile de laborator în sisteme model care au crescut biodiversitatea au observat o intensificare corespunzătoare a curselor de înarmare evolutive între gazde și paraziți (Betts et al., 2018). În mod similar, diversitatea genetică și specificitatea gazdei unor specii fungice sugerează că insectele-gazdă pot exercita presiuni selective puternice asupra agenților patogeni printr-o cascadă de mecanisme de apărare și contraapărare (Maurer et al., 1997; Evans et al., 2011; Mukherjee și Vilcinskas, 2018). De exemplu, Metarhizium a evoluat adesea de la agenți patogeni specialiști la agenți patogeni generaliști ai insectelor; o extindere a gamei de gazde care coincide cu ocuparea fungică a unei zone latitudinale în expansiune (Bidochka și Small, 2005; Hu et al., 2014). Cu toate acestea, în zonele cu densitate mare de specii din pădurile tropicale, diversitatea tropicală fungică ridicată poate suferi o presiune mai puternică din partea gazdelor și a concurenților, ceea ce poate favoriza apariția unor agenți patogeni, cum ar fi genul teleomorf Cordyceps (Evans, 1982; Sung et al., 2007; Aung et al., 2008) și entomopatogeni fungici specialiști din genul Ophiocordyceps (Aung et al., 2008; Evans et al., 2011; Araújo et al., 2015). Analizele filogenomice sugerează că Beauveria spp. este stadiul de viață asexuat al neamului Cordyceps (Xiao et al., 2012). În ciuda faptului că Beauveria are legături genetice directe cu Cordyceps, Beauveria generalistă și Metarhizium sunt mai puțin frecvente în habitatele din pădurile tropicale și sunt mai des întâlnite în agricultură (Rehner, 2005; Aung et al., 2008). Contrastul în ceea ce privește istoricul vieții între acești specialiști și ciupercile generaliste ar putea fi atribuit pierderii mutațiilor punctuale induse de repetiție la B. bassiana și Metarhizium spp. (de unde rezultă că ciclul sexual este rar la ambele ciuperci), care a fost o condiție prealabilă a acestor ciuperci patogene pentru extinderea familiilor de gene (Xiao et al, 2012; Lovett și St. Leger, 2017).
Datorită originii probabile din Asia de sud-est a Metarhizium (continentul cu cea mai mare diversitate genotipică) (Bidochka și Small, 2005; Lovett și St. Leger, 2017) și schimbărilor evolutive ulterioare în ceea ce privește specificitatea (Hu et al., 2014), este posibil ca o extindere a gamei geografice în regiunile temperate să fi corespuns unei game de gazde mai generaliste. Formulăm ipoteza că acest lucru s-ar putea datora, în parte, bogăției mai reduse a speciilor gazdă în regiunile temperate (Thompson et al., 2017) și necesității de a se adapta la o variație mai mare a condițiilor climatice, concentrându-se adaptarea asupra condițiilor abiotice. O întrebare rămasă este modul în care o mai mare diversitate potențială a gazdei în mediile tropicale modifică aceste presiuni de selecție. Cercetările viitoare privind modul în care cursele de arme insecte-patogeni modifică compoziția comunității odată cu schimbările de latitudine ar îmbunătăți gestionarea entomopatogenilor la diferite latitudini. În plus, evaluările empirice ale ciupercilor colectate la diferite latitudini și experimentele de laborator vor îmbunătăți cunoștințele noastre despre speciile fungice endemice și relevanța lor în cadrul unui anumit sistem, alături de utilizarea lor adecvată în regimurile de biocontrol.
Îmbunătățirea persistenței fungice și prevenirea focarelor de insecte
Capacitatea unor specii fungice de a traversa bariere geografice mari (de ex, de natură cosmopolită) nu implică faptul că aplicarea de agenți patogeni fungici ca biopesticid agricol va asigura persistența fungică. Mai degrabă, este necesară cercetarea caracterului adecvat al unui agent patogen fungic specific mediului țintă, inclusiv a efectelor interactive ale factorilor biotici/abiotici individuali. Eforturile ar trebui să fie orientate spre concentrarea asupra comunităților fungice endemice și aplicate în cadrul sistemului său derivat. Diferențele regionale între tipul de aplicație fungică adecvată, gama de gazde (de exemplu, generalist vs. specialist) și factorii de mediu dominanți (biotici/abiotici) asupra performanței agentului patogen pot prezice mai bine succesul pe termen lung al biocontrolului entomopatogen și pot contribui la prevenirea apariției unor focare de insecte.
Contribuții ale autorilor
AM a scris primul proiect. AM și TN au contribuit în mod semnificativ la proiectele ulterioare.
Finanțare
AM a fost sprijinit de un grant AusIndustry Innovations Connections acordat lui TN.
Conflict de interese
Autorii declară că cercetarea a fost efectuată în absența oricăror relații comerciale sau financiare care ar putea fi interpretate ca un potențial conflict de interese.
Akello, J., Dubois, T., Coyne, D., și Kyamanywa, S. (2008). Efectul Beauveria bassiana endofită asupra populațiilor de gărgăriță a bananierului, Cosmopolites sordidus, și a daunelor provocate de acestea în plantele de bananier cultivate cu țesuturi. Entomol. Exp. Appl. 129, 157-165. doi: 10.1111/j.1570-7458.2008.00759.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Akmal, M., Freed, S., Malik, M. N., și Gul, H. T. (2013). Eficacitatea lui Beauveria bassiana (Deuteromycotina: Hypomycetes) împotriva diferitelor specii de afide în condiții de laborator. Pak. J. Zool. 45, 71-78.
Google Scholar
Alali, S., Mereghetti, V., Faoro, F., Bocchi, S., Al Azmeh, F., și Montagna, M. (2019). Izolații termotolerante de Beauveria bassiana ca potențial agent de control al insectelor dăunătoare în climatele subtropicale. PLoS ONE 14:e0211457. doi: 10.1371/journal.pone.0211457
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ali-Shtayeh, M. S., Mara’i, A.-B. B. M. M., și Jamous, R. M. (2003). Distribuția, apariția și caracterizarea ciupercilor entomopatogene în solul agricol din zona palestiniană. Mycopathologia 156, 235-244. doi: 10.1023/A:1023339103522
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Araújo, J. P. M. M., Evans, H. C., Geiser, D. M., Mackay, W. P. P., și Hughes, D. P. (2015). Dezvăluirea diversității din spatele complexului Ophiocordyceps unilateralis: trei noi specii de ciuperci zombie-ant din Amazonul brazilian. Zootaxa 22, 224-238. doi: 10.11646/phytotaxa.220.3.2
CrossRef Full Text | Google Scholar
Aung, O. M., Soytong, K. și Hyde, K. (2008). Diversitatea ciupercilor entomopatogene din pădurile tropicale din provincia Chiang Mai, Thailanda. Fungal Divers. 30, 15-22.
Google Scholar
Bai, Z., Caspari, T., Gonzalez, M. R., Batjes, N. H., Mäder, P., Bünemann, E. K., et al. (2018). Efectele practicilor de gestionare agricolă asupra calității solului: o analiză a experimentelor pe termen lung pentru Europa și China. Agric. Ecosyst. Environ. 265, 1-7. doi: 10.1016/j.agee.2018.05.028
CrossRef Full Text | Google Scholar
Behie, S. W., Jones, S. J., și Bidochka, M. J. (2015). Localizarea în țesutul vegetal a ciupercilor endofite patogene pentru insecte Metarhizium și Beauveria. Fungal Ecol. 13, 112-119. doi: 10.1016/j.funeco.2014.08.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Behie, S. W., Zelisko, P., și Bidochka, M. J. (2012). Ciupercile endofite parazite de insecte translocă azotul direct de la insecte la plante. Science 336, 1576-1577. doi: 10.1126/science.1222289
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Betts, A., Gray, C., Zelek, M., MacLean, R. C., și King, K. C. (2018). Diversitatea ridicată a paraziților accelerează adaptarea și diversificarea gazdei. Science 360, 907-911. doi: 10.1126/science.aam9974
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., Kamp, A. M. M., Lavender, T. M. M., Dekoning, J., și De Croos, J. N. (2001). Asocierea habitatelor în două grupuri genetice ale ciupercii patogene pentru insecte Metarhizium anisopliae: descoperirea unor specii criptice? Appl. Environ. Microbiol. 67, 1335-1342. doi: 10.1128/AEM.67.3.1335-1342.2001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., Menzies, F. V., și Kamp, A. M. (2002). Grupurile genetice ale ciupercii patogene pentru insecte Beauveria bassiana sunt asociate cu preferințele de habitat și de creștere termică. Arch. Microbiol. 178, 531-537. doi: 10.1007/s00203-002-0490-7
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Bidochka, M. J., and Small, C. L. (2005). „Phylogeography of Metarhizium, an insect pathogenic fungus”, în Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution, eds F. E. Vega și M. Blackwell (New York, NY: Oxford University Press), 75-118.
Google Scholar
Blanford, S., și Thomas, M. B. (2000). Comportamentul termic a două specii de acrișoare: efectele habitatului și ale anotimpului asupra temperaturii corpului și impactul potențial asupra biocontrolului cu agenți patogeni. Environ. Entomol. 29, 1060-1069. doi: 10.1603/0046-225X-29.5.1060
CrossRef Full Text | Google Scholar
Braga, G., Flint, S., Miller, C., Anderson, A., și Roberts, D. (2001). Variabilitatea răspunsului la UV-B între speciile și tulpinile de Metarhizium izolate din situri aflate la latitudini cuprinse între 61°N și 54°S. J. Invertebr. Pathol. 78, 98-108. doi: 10.1006/jipa.2001.5048
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bridge, P. D., Prior, C., Sagbohan, J., Lomer, C. J., Carey, M., și Buddie, A. (1997). Caracterizarea moleculară a izolatelor de Metarhizium din lăcuste și lăcuste. Biodivers. Conserv. 6, 177-189. doi: 10.1023/A:1018387918686
CrossRef Full Text | Google Scholar
Bridge, P. D., Williams, M. A. J., Prior, C., și Paterson, R. R. M. M. (1993). Caracteristici morfologice, biochimice și moleculare ale lui Metarhizium anisopliae și M. flavoviride. J. Gen. Microbiol 139, 1163-1169. doi: 10.1099/00221287-139-6-1163
CrossRef Full Text | Google Scholar
Bugeme, D. M., Knapp, M., Boga, H. I., Wanjoya, A. K., și Maniania, N. K. (2009). Influența temperaturii asupra virulenței izolatelor fungice de Metarhizium anisopliae și Beauveria bassiana asupra acarianului păianjen cu două pete Tetranychus urticae. Mycopathologia 167, 221-227. doi: 10.1007/s11046-008-9164-6
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Castrillo, L. A., Bauer, L. S., Liu, H., Griggs, M. H., și Vandenberg, J. D. (2010). Characterization of Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) isolates associated with Agrilus planipennis (Coleoptera: Buprestidae) populations in Michigan. Biol. Control 54, 135-140. doi: 10.1016/j.biocontrol.2010.04.005
CrossRef Full Text | Google Scholar
Devi, K. U., Sridevi, V., Mohan, C. M., și Padmavathi, J. (2005). Efectul temperaturii ridicate și al stresului hidric asupra germinației și creșterii in vitro a izolatelor ciupercii entomopatogene Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin. J. Invertebr. Pathol. 88, 181-189. doi: 10.1016/j.jip.2005.02.001
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Doberski, J. W. (1981). Studii comparative de laborator asupra a trei agenți patogeni fungici ai gândacului de scoarță de ulm Scolytus scolytus: efectul temperaturii și al umidității asupra infecției cu Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae și Paecilomyces farinosus. J. Invertebr. Pathol. 37, 195-200. doi: 10.1016/0022-2011(81)90075-6
CrossRef Full Text | Google Scholar
Driver, F., Milner, R. J., și Trueman, J. W. H. (2000). A taxonomic revision of Metarhizium based on a phylogenetic analysis of rDNA sequence data. Mycol. Res. 104, 134-150. doi: 10.1017/S0953756299001756
CrossRef Full Text | Google Scholar
Ekesi, S., Maniania, N. K., și Ampong-Nyarko, K. (1999). Efectul temperaturii asupra germinației, creșterii radiale și virulenței lui Metarhizium anisopliae și Beauveria bassiana asupra Megalurothrips sjostedti. Biocontrol Sci. Technol. 9, 177-185. doi: 10.1080/09583153159929767
CrossRef Full Text | Google Scholar
Evans, H. C. (1982). Ciuperci entomogene în ecosistemele forestiere tropicale: o evaluare. Ecol. Entomol. 7, 47-60. doi: 10.1111/j.1365-2311.1982.tb00643.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Evans, H. C., Elliot, S. L., și Hughes, D. P. (2011). Diversitatea ascunsă în spatele ciupercii zombie-ant Ophiocordyceps unilateralis: Patru specii noi descrise de la furnicile tâmplar din Minas Gerais, Brazilia. PLoS ONE 6:e17024. doi: 10.1371/journal.pone.0017024
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fargues, J., Goettel, M. S., Smits, N., Ouedraogo, A., și Rougier, M. (1997). Efectul temperaturii asupra creșterii vegetative a izolatelor de Beauveria bassiana de diferite origini. Mycologia 89, 383-892. doi: 10.1080/00275514.1997.12026797
CrossRef Full Text | Google Scholar
Fargues, J., and Luz, C. (2000). Efectele regimurilor fluctuante de umiditate și temperatură asupra potențialului de infecție al Beauveria bassiana pentru Rhodnius prolixus. J. Invertebr. Pathol. 75, 202-211. doi: 10.1006/jipa.1999.4923
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Faria, M. R. D., și Wraight, S. P. (2007). Micoinsecticide și micoacaricide: o listă cuprinzătoare cu acoperire mondială și clasificare internațională a tipurilor de formulare. Biol. Control 43, 237-256. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.08.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Fernandes, E. K., Rangel, D. E. N., Moraes, Á. M. L., Bittencourt, V. R. E. P., și Roberts, D. W. (2008). Cold activity of Beauveria and Metarhizium, and thermotolerance of Beauveria. J. Invertebr. Pathol. 98, 69-78. doi: 10.1016/j.jip.2007.10.011
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fuxa, J. R. și Richter, A. R. (2004). Efectele umidității și compoziției solului și ale izolatelor fungice asupra prevalenței Beauveria bassiana în coloniile de laborator ale furnicii roșii de foc importate (Hymenoptera: Formicidae). Environ. Entomol. 33, 975-981. doi: 10.1603/0046-225X-33.4.975
CrossRef Full Text | Google Scholar
García-Ortiz, N., Figueroa-Martínez, F. J., Carrasco-Navarro, U., Favela-Torres, E., și Loera, O. (2018). Concentrația de oxigen din culturi modulează expresia proteinelor și răspunsurile antioxidante enzimatice în conidiile Metarhizium lepidiotae. Fungal Biol. 122, 487-496. doi: 10.1016/j.funbio.2017.10.013
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Garcia-Ortiz, N., Tlecuitl-Beristain, S., Favela-Torres, E., și Loera, O. (2015). Producția și calitatea conidiilor de către Metarhizium anisopliae var. lepidiotum: nivelul critic de oxigen și perioada de competență a miceliului. Appl. microbiol. Biotechnol. 99, 2783-2791. doi: 10.1007/s00253-014-6225-2
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Garrido-Jurado, I., Fernandez-Bravo, M., Campos, C., și Quesada-Moraga, E. (2015). Diversity of entomopathogenic Hypocreales in soil and phylloplanes of five Mediterranean cropping systems. J. Invertebr. Pathol. 130, 97-106. doi: 10.1016/j.jip.2015.06.001
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Garza-López, P. M., Konigsberg, M., Gómez-Quiroz, L. E., și Loera, O. (2012). Răspunsul fiziologic și antioxidant al Beauveria bassiana Bals (Vuill.) la diferite concentrații de oxigen. World J. Microbiol. Biotechnol. 28, 353-359. doi: 10.1007/s11274-011-0827-y
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Greenfield, M., Gomez-Jimenez, M. I., Ortiz, V., Vega, F. E., Kramer, M., și Parsa, S. (2016). Beauveria bassiana și Metarhizium anisopliae colonizează endofizic rădăcinile de manioc în urma inoculării în sol drench. Biol. Control 95, 40-48. doi: 10.1016/j.biocontrol.2016.01.002
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Griffin, D. M. (1963). Umiditatea solului și ecologia ciupercilor de sol. Biol. Rev. 38, 141-166. doi: 10.1111/j.1469-185X.1963.tb00781.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Hu, X., Xiao, G., Zheng, P., Shang, Y., Su, Y., Zhang, X., et al. (2014). Traiectoria și determinanții genomici ai specierii fungice-patogene și adaptarea gazdei. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 111, 16796-16801. doi: 10.1073/pnas.1412662111
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ignoffo, C. M., Garcia, C., Hostetter, D. L., și Pinnell, R. E. (1977). Vertical movement of conidia of Nomuraea rileyi through sand and loam soils. J. Econ. Entomol. 70, 163-164. doi: 10.1093/jee/70.2.163
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G., Goettel, M. S., Butt, T., și Strasser, H. (2001). „Use of hyphomycetous fungi for managing insect pests,” în Fungi as Biocontrol Agents: Progress, Problems and Potential, eds T. M. Butt, C. Jackson, and N. Magan (Oxfordshire: CABI Publishing), 23-69. doi: 10.1079/9780851993560.0023
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Duke, G. M., Goettel, M. S., Kabaluk, J. T., și Ortega-Polo, R. (2019). Biogeografia și diversitatea genotipică a Metarhizium brunneum și Metarhizium robertsii în solurile din nord-vestul Americii de Nord. Can. J. Microbiol. 65, 261-281. doi: 10.1139/cjm-2018-0297
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Duke, G. M., Kawchuk, L. M., și Goettel, M. S. (1999). Influența temperaturilor oscilante asupra infecției competitive și colonizării lăcustelor migratoare de către Beauveria bassiana și Metarhizium flavoviride. Biol. control 14, 111-120. doi: 10.1006/bcon.1998.0666
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Goettel, M. S., și Johnson, D. L. (1995). Influența protectorilor de lumină ultravioletă asupra persistenței ciupercii entomopatogene, Beauveria bassiana. Biol. Control 5, 581-590. doi: 10.1006/bcon.1995.1069
CrossRef Full Text | Google Scholar
Inglis, G. D., Johnson, D. L., Kawchuk, L. M., și Goettel, M. S. (1998). Efectul texturii solului și al sterilizării solului asupra susceptibilității lăcustelor ovipozante la Beauveria bassiana. J. Invertebr. 71, 73-81. doi: 10.1006/jipa.1997.4698
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Jabbour, R., and Barbercheck, M. E. (2009). Efectele gestionării solului asupra ciupercilor entomopatogene în timpul tranziției la agricultura ecologică într-o rotație a cerealelor furajere. Biol. Control 51, 435-443. doi: 10.1016/j.biocontrol.2009.08.004
CrossRef Full Text | Google Scholar
Jaronski, S. T. (2010). Factori ecologici în utilizarea inundabilă a entomopatogenilor fungici. Biocontrol 55, 159-185. doi: 10.1007/s10526-009-9248-3
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kassa, A., Stephan, D., Vidal, S., și Zimmermann, G. (2004). Evaluarea în laborator și pe teren a diferitelor formulări de spori submerși și conidii aeriene de Metarhizium anisopliae var. acridum pentru combaterea lăcustelor și lăcustelor. Biocontrol 49, 63-81. doi: 10.1023/B:BICO.0000009384.46858.aa
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kessler, P., Enkerl, J., Schweize, C., și Keller, S. (2004). Supraviețuirea Beauveria brongniartii în sol după aplicarea ca agent de biocontrol împotriva gândacilor europeni Melolontha melolontha. Biocontrol 49, 563-581. doi: 10.1023/B:BICO.0000036441.40227.ed
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kessler, P., Matzke, H., și Keller, S. (2003). Efectul timpului de aplicare și al factorilor de sol asupra apariției în sol a Beauveria brongniartii aplicată ca agent de control biologic. J. Invertebr. Pathol. 84, 15-23. doi: 10.1016/j.jip.2003.08.003
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Keyser, C. A., Fernandes, É. K. K. K., Rangel, D. E. N., Foster, R. N., Jech, L. E., Reuter, K. C., et al. (2017). Teste biologice de laborator și teste în cușcă de câmp ale izolatelor de Metarhizium spp. cu greieri Mormon (Anabrus simplex) colectați pe teren. Biocontrol 62, 257-268. doi: 10.1007/s10526-016-9782-8
CrossRef Full Text | Google Scholar
Kumar, K. K. K., Sridhar, J., Murali-Baskaran, R. K., Senthil-Nathan, S., Kaushal, P., Dara, S. K., et al. (2018). Biopesticide microbiene pentru gestionarea dăunătorilor de insecte în India: situația actuală și perspectivele viitoare. J. Invertebr. Pathol. 165, 74-81. doi: 10.1016/j.jip.2018.10.008
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Lacey, L. A., Grzywacz, D., Shapiro-Ilan, D. I., Frutos, R., Brownbridge, M., și Goettel, M. S. (2015). Insecte patogene ca agenți de control biologic: înapoi în viitor. J. Invertebr. Pathol. 132, 1-41. doi: 10.1016/j.jip.2015.07.009
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Leal, S. C. M. M., Bertioli, T. M., Butt, T. M. M. și Peberdy, J. F. (1994). Characterization of isolates of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae by RAPD-PCR. Mycol. Res. 98, 1077-1081. doi: 10.1016/S0953-7562(09)80436-X
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lennon, J. T., Aanderud, Z. T., Lehmkuhl, B. K., și Schoolmaster, D. R. Jr. (2012). Cartografierea spațiului de nișă al microorganismelor din sol folosind taxonomia și trăsăturile. Ecology 93, 1867-1879. doi: 10.1890/11-1745.1
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Li, F., Shi, H.-Q., Ying, S.-H., și Feng, M.-G. (2015). Distinct contributions of one Fe- and two Cu/Zn-cofactored superoxide dismutases to antioxidation, UV tolerance and virulence of Beauveria bassiana. Fungal Genet. Biol. 81, 160-171. doi: 10.1016/j.fgb.2014.09.006
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Li, Z. B., Alves, S., Roberts, D., Fan, M., Delalibera, I., Tang, J., et al. (2010). Controlul biologic al insectelor în Brazilia și China: istoricul, programele actuale și motivele succesului lor folosind ciuperci entomopatogene. Biocontrol Sci. Technol. 20, 117-136. doi: 10.1080/09583150903431665
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lingg, A. J., și Donaldson, M. D. (1981). Factori biotici și abiotici care afectează stabilitatea conidiei Beauveria bassiana în sol. J. Invertebr. Pathol. 38, 191-200. doi: 10.1016/0022-2011(81)90122-1
CrossRef Full Text | Google Scholar
Lovett, B., și St. Leger, R. J. (2015). Stresul este mai degrabă regula decât excepția pentru Metarhizium. Curr. Genet. 61, 253-261. doi: 10.1007/s00294-014-0447-9
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Lovett, B., și St. Leger, R. J. (2017). Agenții patogeni ai insectelor. Microbiol. Spectr. 5, 1-19. doi: 10.1128/microbiolspec.FUNK-0001-2016
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Luz, C., și Fargues, J. (1997). Cerințe de temperatură și umiditate pentru germinarea conidială a unui izolat de Beauveria bassiana, patogen pentru Rhodnius prolixus. Mycopathologia 138, 117-125. doi: 10.1023/A:1006803812504
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Maggi, O., Tosi, S., Angelova, M., Lagostina, E., Fabbri, A. A., Pecoraro, L., et al. (2013). Adaptarea ciupercilor, inclusiv a drojdiilor, la mediile reci. Plant Biosyst. 147, 247-258. doi: 10.1080/11263504.2012.753135
CrossRef Full Text | Google Scholar
Mahe, F., de Vargas, C., Bass, D., Czech, L., Stamatakis, A., Lara, E., et al. (2017). Paraziții domină comunitățile de protiști de sol hiperdiverse în pădurile tropicale neotropicale. Nat. Ecol. Evol. 1:0091. doi: 10.1038/s41559-017-0091
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Mascarin, G. M., Lopes, R. B., Delalibera, I., Fernandes, E. K. K. K., Luz, C., și Faria, M. (2019). Situația actuală și perspectivele entomopatogenilor fungici utilizați pentru controlul microbian al dăunătorilor de artropode în Brazilia. J. Invertebr. Pathol. 165, 46-53. doi: 10.1016/j.jip.2018.01.001
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Maurer, P., Couteaudier, Y., Girard, P. A., Bridge, P. D., și Riba, G. (1997). Genetic diversity of Beauveria bassiana and relatedness to host insect range. Mycol. Res. 101, 159-164. doi: 10.1017/S0953756296002213
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., și Eilenberg, J. (2006a). Izolarea și caracterizarea izolatelor de Beauveria bassiana din filoplani de vegetație de gard viu. Mycol. Res. 110, 188-195. doi: 10.1016/j.mycres.2005.09.008
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., and Eilenberg, J. (2006b). Prezența și distribuția ciupercilor entomopatogene din sol în cadrul unui singur agroecosistem organic. Agric. Ecosyst. Environ. 113, 336-341. doi: 10.1016/j.agee.2005.10.011
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., and Eilenberg, J. (2007). Ecologia ciupercilor entomopatogene Beauveria bassiana și Metarhizium anisopliae în agroecosistemele temperate: potențial pentru controlul biologic de conservare. Biol. Control 43, 145-155. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.07.007
CrossRef Full Text | Google Scholar
Meyling, N. V., Lubeck, M., Buckley, E. P., Eilenberg, J., și Rehner, S. A. (2009). Compoziția comunității, gama de gazde și structura genetică a entomopatogenului fungic Beauveria în habitate agricole și seminaturale învecinate. Mol. Ecol. 18, 1282-1293. doi: 10.1111/j.1365-294X.2009.04095.x
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Migiro, L. N., Maniania, N. K., Chabi-Olaye, A. și Vandenberg, J. (2010). Patogenitatea ciupercilor entomopatogene Metarhizium anisopliae și Beauveria bassiana (Hypocreales: Clavicipitaceae) izolate la adultul de minator al frunzelor de mazăre (Diptera: Agromyzidae) și perspectivele unui dispozitiv de autoinoculare pentru infecția în câmp. Environ. Entomol. 39, 468-475. doi: 10.1603/EN09359
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Miranda-Hernández, F., Saucedo-Castañeda, G., Alatorre-Rosas, R., și Loera, O. (2014). Condițiile de cultură bogate în oxigen sporesc infectivitatea conidială și calitatea a două tulpini de Isaria fumosorosea pentru procese de biocontrol potențial îmbunătățite. Pest Manage. Sci. 70, 661-666. doi: 10.1002/ps.3605
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Moeskops, B., Sukristiyonubowo Buchan, D., Sleutel, S., Herawaty, L., Husen, E., et al. (2010). Comunitățile și activitățile microbiene din sol în cadrul culturilor intensive de legume ecologice și convenționale din Java de Vest, Indonezia. Appl. Soil Ecol. 45, 112-120. doi: 10.1016/j.apsoil.2010.03.005
CrossRef Full Text | Google Scholar
Mukherjee, K., și Vilcinskas, A. (2018). Ciuperca entomopatogenă Metarhizium robertsii comunică cu gazda insectă Galleria mellonella în timpul infecției. Virulence 9, 402-413. doi: 10.1080/21505594.2017.1405190
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Oliveira, A. S., și Rangel, D. E. N. (2018). Anoxia tranzitorie în timpul creșterii Metarhizium robertsii crește virulența conidială la Tenebrio molitor. J. Invertebr. Pathol. 153, 130-133. doi: 10.1016/j.jip.2018.03.007
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ormond, E. L., Thomas, A. P., Pugh, P. J., Pell, J. K., și Roy, H. E. (2010). Un agent patogen fungic în timp și spațiu: dinamica populației de Beauveria bassiana într-o pădure de conifere. FEMS Microbiol. Ecol. 74, 146-154. doi: 10.1111/j.1574-6941.2010.00939.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Ortiz-Urquiza, A., și Keyhani, N. O. (2015). Semnalizarea răspunsului la stres și virulența: perspective de la ciupercile entomopatogene. Curr. Genet. 61, 239-249. doi: 10.1007/s00294-014-0439-9
CrossRef Full Text | Google Scholar
Pal, K. K. K., și Gardener, M. B. (2006). Controlul biologic al agenților patogeni ai plantelor. Plant Health Instr. doi: 10.1094/PHI-A-2006-1117-02Disponibil online la: http://www.apsnet.org/edcenter/advanced/topics/Pages/BiologicalControl.aspx
CrossRef Full Text | Google Scholar
Perez-Gonzalez, V. H., Guzman-Franco, A. W., Alatorre-Rosas, R., Hernandez-Lopez, J., Hernandez-Lopez, A., Carrillo-Benitez, M. G., et al. (2014). Diversitatea specifică a ciupercilor entomopatogene Beauveria și Metarhizium în solurile agricole mexicane. J. Invertebr. Pathol. 119, 54-61. doi: 10.1016/j.jip.2014.04.004
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Posada, F., și Vega, F. E. (2005). Stabilirea entomopatogenului fungic Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales) ca endofit în răsadurile de cacao (Theobroma cacao). Mycologia 97, 1195-1200. doi: 10.1080/15572536.2006.11832729
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Pulla, S., Riotte, J., Suresh, H. S. S., Dattaraja, H. S. S., și Sukumar, R. (2016). Controale ale variabilității spațiale a solului într-o pădure tropicală uscată. PLoS ONE 11:e0153212. doi: 10.1371/journal.pone.0153212
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Quesada-Moraga, E., Navas-Cortes, J. A., Maranhao, E. A., Ortiz-Urquiza, A., și Santiago-Alvarez, C. (2007). Factors affecting the occurrence and distribution of entomopathogenic fungi in natural and cultivated soils. Mycol. Res. 111(Pt 8), 947-966. doi: 10.1016/j.mycres.2007.06.006
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rangel, D. E. N., Braga, G. U. L., Anderson, A. J., și Roberts, D. W. (2005). Variability in conidial termotolerance of Metarhizium anisopliae isolates from different geographic origins. J. Invertebr. Pathol. 88, 116-125. doi: 10.1016/j.jip.2004.11.007
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rangel, D. E. N., Braga, G. U. L., Fernandes, É. K. K. K., Keyser, C. A., Hallsworth, J. E., și Roberts, D. W. (2015). Toleranța la stres și virulența ciupercilor patogene pentru insecte sunt determinate de condițiile de mediu în timpul formării conidiale. Curr. Genet. 61, 383-404. doi: 10.1007/s00294-015-0477-y
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Rehner, S., and Buckley, E. (2005). O filogenie Beauveria dedusă din secvențele nucleare ITS și EF1-alpha: dovezi pentru diversificarea criptică și legături cu teleomorfele Cordyceps. Mycologia 97, 84-98. doi: 10.3852/mycologia.97.1.84
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Rehner, S. A. (2005). „Phylogenetics of the insect pathogenic genus Beauveria”, în Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution, eds F. E. Vega și M. Blackwell (New York, NY: Oxford University Press), 3-27.
Google Scholar
Rombach, M. C., Humber, R. A., și Roberts, D. W. (1986). Metarhizium flavoviride var. minus, var. nov., un agent patogen al plantelor și al șopârlelor pe orez în Filipine și Insulele Solomon. Mycotaxon 27, 87-92.
Google Scholar
Shin, T. Y., Bae, S. M., Kim, D. J., Yun, H. G., și Woo, S. D. (2017). Evaluarea virulenței, a toleranței la factorii de mediu și a activităților antimicrobiene ale ciupercilor entomopatogene împotriva acarianului păianjen cu două pete, Tetranychus urticae. Mycoscience 58, 204-212. doi: 10.1016/j.myc.2017.02.002
CrossRef Full Text | Google Scholar
Singha, D., Singha, B., și Dutta, B. K. (2010). Potențialul lui Metarhizium anisopliae și Beauveria bassiana în controlul termitei de ceai Microtermes obesi Holmgren in vitro și în condiții de teren. J. Pest. Sci. 84, 69-75. doi: 10.1007/s10340-010-0328-z
CrossRef Full Text | Google Scholar
Skinner, M., Gouli, S., Frank, C. E., Parker, B. L., și Kim, J. S. (2012). Management of Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) with granular formulations of entomopathogenic fungi. Biol. Control 63, 246-252. doi: 10.1016/j.biocontrol.2012.08.004
CrossRef Full Text | Google Scholar
St. Leger, R. J., May, B., Allee, L. L., Frank, D. C., Staples, R. C., și Robers, D. W. (1992). Diferențe genetice în ceea ce priveș te alozimele ș i formarea structurilor de infecție între izolatele ciupercii entomopatogene Metarhizium anisopliae. J. Invertebr. 60, 89-101. doi: 10.1016/0022-2011(92)90159-2
CrossRef Full Text | Google Scholar
Storey, G. K., și Gardner, W. A. (1988). Mișcarea unui spray apos de Beauveria bassiana în profilul a patru soluri din Georgia. Environ. Entomol. 17, 135-139. doi: 10.1093/ee/17.1.135
CrossRef Full Text | Google Scholar
Studdert, J. P., și Kaya, H. K. K. (1990). Efectul potențialului hidric, al temperaturii și al acoperirii cu argilă asupra supraviețuirii conidiilor de Beauveria bassiana într-un sol argilos și turbă. J. Invertebr. Pathol. 55, 417-427. doi: 10.1016/0022-2011(90)90086-L
CrossRef Full Text | Google Scholar
Sung, G.-H., Hywel-Jones, N. L., Sung, J.-M., Luangsa-ard, J. J., Shrestha, B., și Spatafora, J. W. (2007). Clasificarea filogenetică a Cordyceps și a ciupercilor clavicipitacee. Stud. Mycol. 57, 5-59. doi: 10.3114/sim.2007.57.01
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Takatsuka, J. (2007). Characterization of Beauveria bassiana isolates from Japan using inter-simple-sequence-repeat-anchored polymerase chain reaction (ISSR-PCR) amplification. Appl. Entomol. Zool. 42, 563-571. doi: 10.1303/aez.2007.563
CrossRef Full Text | Google Scholar
Thomas, M. B., și Jenkins, N. E. (1997). Efectele temperaturii asupra creșterii lui Metarhizium flavoviride și a virulenței la lăcusta variegată, Zonocerus variegatus. Mycol. Res 101, 1469-1474. doi: 10.1017/S095375629297004401
CrossRef Full Text | Google Scholar
Thompson, L. R., Sanders, J. G., McDonald, D., Amir, A., Ladau, J., Locey, K. J., et al. (2017). Un catalog comun dezvăluie diversitatea microbiană la scară multiplă a Pământului. Nature 551, 457-463. doi: 10.1038/nature24621
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Tigano-Milani, M. S., Gomes, A. C. M. M. M., și Sobral, B. W. S. (1995). Genetic variability amoung Brazilian isolates of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae. J. Invertebr. 65, 206-210. doi: 10.1006/jipa.1995.1031
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vänninen, I., Tyni-Juslin, J., and Hokkanen, H. (2000). Persistența sporului de Metarhizium anisopliae și Beauveria bassiana în solurile agricole finlandeze. Biocontrol 45, 201-222. doi: 10.1023/A:1009998919531
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vega, F. E. (2008). Patologia insectelor și endofitele fungice. J. Invertebr. Pathol. 98, 277-279. doi: 10.1016/j.jip.2008.01.008
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Vega, F. E., Goettel, M. S., Blackwell, M., Chandler, D., Jackson, M. A., Keller, S., et al. (2009). Fungal entomopathogens: new insights on their ecology. Fungal Ecol. 2, 149-159. doi: 10.1016/j.funeco.2009.05.001
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vega, F. E., Meyling, N. V., Luangsa-ard, J. J., și Blackwell, M. (2012). „Fungal entomopathogens”, în Insect Pathology, eds F. E. Vega și H. K. Kaya (Cambridge, MA: Academic Press), 171-220. doi: 10.1016/B978-0-12-384984-7.00006-3
CrossRef Full Text | Google Scholar
Vidal, C., Fargues, J., and Lacey, L. A. (1997). Variabilitatea intraspecifică a Paecilomyces fumosoroseus: efectul temperaturii asupra creșterii vegetative. J. Invertebr. 70, 18-26. doi: 10.1006/jipa.1997.4658
CrossRef Full Text | Google Scholar
Wang, M., Tian, J., Xiang, M., și Liu, X. (2017). Living strategy of cold-adapted fungi with the reference to several representative species (Strategia de viață a ciupercilor adaptate la frig cu referire la câteva specii reprezentative). Mycology 8, 178-188. doi: 10.1080/21501203.2017.1370429
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Wielgolaski, F. E., and Inouye, D. W. (2003). „High latitude climates”, în Phenology: An Integrative Environmental Science, ed M. D. Schwartz (Dordrecht: Springer), 175-194. doi: 10.1007/978-94-007-0632-3_12
CrossRef Full Text | Google Scholar
Wraight, S. P., Ugine, T. A., Ramos, M. E., și Sanderson, J. P. (2016). Eficacitatea aplicațiilor prin pulverizare a ciupercilor entomopatogene împotriva tripsului vestic al florilor care infestează impatiens de seră în condiții de umiditate variabilă. Biol. Control 97, 31-47. doi: 10.1016/j.biocontrol.2016.02.016
CrossRef Full Text | Google Scholar
Xiao, G., Ying, S. H., Zheng, P., Wang, Z. L., Zhang, S., Xie, X. Q., et al. (2012). Perspective genomice asupra evoluției entomopatogenității fungice în Beauveria bassiana. Sci. Rep. 2:483. doi: 10.1038/srep00483
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Zimmermann, G. (2007). Review on safety of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae. Biocontrol Sci. Technol. 17, 879-920. doi: 10.1080/09583150701593963
CrossRef Full Text | Google Scholar
.