Conrad fik sin spillefilmsdebut med en lille rolle i filmen Under Heat fra 1994. I 1996 vandt han en rolle som Leo Roth i tv-serien Relativity; han var dog allerede engageret i en Pittsburgh-opførelse af Tom Stoppards teaterstykke Arcadia. Da producenterne mente, at Conrad var den rette til rollen, blev produktionen af serien senere planlagt for at tage højde for hans arbejde med stykket. Conrad fortsatte med at medvirke i filmen Return to Paradise fra 1998 sammen med Vince Vaughn og Anne Heche.
I forlængelse af sin scenekarriere debuterede Conrad på Broadway som Blythe Danners meget yngre elsker i en genoptagelse af Terence Rattigans The Deep Blue Sea i 1998. Han fortsatte med at optræde i off-Broadway-produktioner af Troilus and Cressida, Richard II og Tom Stoppards Indian Ink. Senest optrådte han i juni 2009 som Pale i stykket Burn This på New Hazlett Theater i Pittsburgh. I 1999 medvirkede Conrad i tv-dramaet The Weekend sammen med Gena Rowlands og Brooke Shields. Samme år optrådte han i tv-filmen A Season for Miracles fra Hallmark Hall of Fame, over for Carla Gugino.
Han spillede en flådeløjtnant sammen med Robert De Niro og Cuba Gooding, Jr. i Men of Honor (2000) og optrådte også i tilbagevendende roller i WB-serien Roswell (1999-2002) og Fox’ dramatiske serie Boston Public (2000-2005).I 2003 optrådte Conrad i en lille rolle i Woody Allen-komedien Anything Else og fik rollen som kriminalbetjent Ed Exley i en filmatisering af “L.A. Confidential”; selv om pilotafsnittet ikke blev taget op til serieproduktion, fandt Conrad hurtigt arbejde i NBC’s Miss Match, hvor han forsøger at vinde hjertet på den professionelle ægteskabsmægler Kate Fox (Alicia Silverstone). Serien blev trukket tilbage efter at have sendt 11 ud af 18 afsnit.
I 2005 medvirkede Conrad i komedien Wedding Crashers med Vince Vaughn og Owen Wilson, ligesom han fik en fast rolle i CBS-serien Ghost Whisperer, hvor han spillede Jennifer Love Hewitts paramediciner-mand, Jim Clancy, indtil serien blev aflyst i 2010. I 2010 blev han set i en episode af CSI: Miami. I 2013 begyndte han at spille den tilbagevendende rolle som Ian Quinn i den første sæson af Agents of S.H.I.E.L.D..